从天然食物到人工提供食物：探讨在人类活动干扰的石灰岩地貌中，濒危灵长类动物的觅食策略与汞暴露之间的关联

《Environmental Pollution》：From nature to provisioned food: linking feeding strategies to mercury exposure in an endangered primate across human-disturbed limestone landscapes

　　摘要：在人类世背景下，污染日益威胁野生动物，尤其是在污染物浓度较高的受人类改造的景观中。野生动物往往会因栖息地变化和人类活动而调整自身行为策略，这会导致它们的饮食结构发生变化，进而使它们面临的暴露风险也发生改变，因为不同来源的食物所含污染物含量各异。然而，由人类因素引发的进食行为变化却很少被纳入风险评估之中。本研究探讨了在中国西南部破碎化喀斯特森林中生活的濒危灵长类动物——弗朗索瓦长尾猴的三种群体中，人类影响下的觅食行为如何改变其汞暴露水平及相关风险。通过全年行为观察以及食物和粪便中汞含量的分析，我们发现不同类型的食物（野生植物＞农作物＞人工投喂食物）以及不同部位的植物（成熟叶片＞幼叶＞果实＞花朵＞种子）中汞浓度存在显著差异，其中野生植物中的汞含量是农作物和人工投喂食物的2.6至4倍。各群体之间的粪便汞浓度没有明显差异，但在受人类影响的群体中变化更大，这说明由于觅食行为改变，其暴露程度存在更多差异。研究还发现了季节性规律，冬季的粪便汞浓度最高，且有88%的样本超过了安全阈值。成年雌性是风险最高的亚群。总体而言，人类活动导致的觅食行为变化会影响汞暴露程度，在汞含量较高的环境中依赖野生植被会进一步增加暴露风险。因此，将行为生态学纳入风险评估体系对于制定针对性保护策略、降低生活在受人类改造的喀斯特生态系统中的脆弱灵长类动物的汞暴露风险至关重要。

引言：在人类世背景下，野生动物面临着因人类活动而导致的栖息地变化这一挑战，它们不得不通过改变移动方式（Gomez等人，2025）、影响觅食效率（Goulson和Nicholls，2022）、调整活动时间（Lee等人，2024），甚至改变社交行为（Candolin等人，2023）来适应这些变化。此外，土地利用方式的改变还会加剧人类与野生动物的互动（Birnie-Gauvin等人，2017）。一个典型的例子就是野生动物会因栖息地变化而调整自己的觅食策略。例如，为了增加能量摄入并减少饥饿风险，一些动物如郊狼（Canis latrans）和灰狐（Urocyon cinereoargenteus）会利用城市资源（Reed等人，2023；Washburn和Seamans，2012），而野猪（Sus scrofa）和绿猴（Chlorocebus pygerythrus）则会利用城市周边地区的农田（Cancelliere等人，2018）。另外，从梅花鹿（Cervus nippon）到加拿大鹅（Branta canadensis）的许多物种都经常接受人类主动投喂，尤其是在生态旅游景点（Washburn等人，2012；Usui和Funck，2018）。先前的研究表明，这些变化可能会导致消化问题（Murray等人，2016）以及人畜共患病的传播（Sorensen等人，2014）。此外，人类与野生动物的互动还可能改变它们的饮食结构，进而影响污染物暴露风险，因为来自不同资源的食物（如农作物或人工补充食物）所含污染物含量可能存在差异。已有研究证明，人工投喂的食物中含有霉菌毒素和黄曲霉素等致病性污染物，还有一些意想不到的毒素（Murray等人，2016）。例如，用带药的家兔进行大量补充喂养会导致西班牙帝鹰（Aquila adalberti）的免疫功能下降，增加患病风险，从而可能妨碍保护工作（Blanco等人，2011）。此外，长期接触石油污染也会导致陆生啮齿动物的觅食行为发生改变，并增加其压力水平（Pandey等人，2025）。至关重要的是，不同种群之间因适应不同的觅食策略而产生的野生动物与污染物的相互作用，也可能导致它们面临不同的暴露风险。在野生动物中，非人类灵长类动物是最受威胁的物种群体之一，而且很多这类动物的栖息地都与人类改造过的景观相邻（Chapman等人，2022；Estrada等人，2012）。为了生存，有些灵长类动物不得不在靠近破碎化森林的农田边缘生活（Hill和Wallace，2012；Koirala等人，2021；Mekonnen等人，2020；Rundus等人，2022）。先前的研究发现，黑猩猩和狒狒面临着栖息地变化与环境污染共同带来的影响，这很可能会引发氧化应激和面部畸形等健康问题（Krief等人，2025，2017）。此外，景观的变化还会导致它们饮食结构的改变。例如，在非洲的城郊地区，土狼狒狒（Papio ursinus）和绿猴（Cercopithecus aethiops）会表现出适应性行为，减少觅食时间，增加蛋白质摄入量，并食用人类提供的食物，如糖和玉米（Cancelliere等人，2018）。然而，人为污染与它们对觅食策略的适应性之间的相互作用却很少被研究，而实际上这两者都会受到人类活动的干扰。在各种污染物中，汞因其对人类和野生动物的有害影响而被视为一种全球性污染物（联合国环境署，2019）。尽管已有《水银公约》对汞的使用进行了规范，但野生灵长类动物接触汞及其所面临的风险仍大多不为人知（Soto da Costa等人，2025）。在人类活动频繁且生态系统较为脆弱的地区，了解汞污染如何影响野生动物种群对于保护工作至关重要，尤其是对于那些濒危的灵长类物种而言。在喀斯特森林中，汞的沉积量较高，积累程度也更为严重，这凸显出野生动物容易受到汞暴露威胁的可能性（Du等人，2023）。最近的研究表明，汞暴露对中国西南部破碎化喀斯特森林中的濒危灵长类动物构成了重大威胁（Huang等人，2025）。濒危的弗朗索瓦长尾猴的地理分布范围十分有限，仅见于越南北部以及中国西南部的亚热带和热带喀斯特森林中（Brandon-Jones等人，2004；Zeng等人，2013）。值得注意的是，中国西南部的弗朗索瓦长尾猴种群生活在全球最大的喀斯特区域之一，那里的基岩和土壤形成过程导致了较高的汞地球化学背景，使得该地区的汞浓度比其他地区高出约3至5倍（Nie等人，2018）。此外，高强度的农业活动和采矿活动还可能进一步加速汞在大气、水体和陆地环境中的迁移和释放，从而导致岩石沙漠化和生态系统退化（Liu等人，2019）。在人类活动日益频繁和栖息地不断退化的背景下，弗朗索瓦长尾猴与人类活动的互动越来越密切。根据以往的观察，有几组弗朗索瓦长尾猴会定期偷吃农作物，如玉米和红薯，给当地社区造成了严重的作物损失和财产损失。此外，游客也经常给它们喂食人类提供的食物，如饼干。这种饮食结构的改变可能会破坏它们的营养平衡，因为它们原本是适合低糖、高纤维饮食的食叶动物（Xiong等人，2024）。目前关于具有不同觅食策略的野生动物群体之间汞暴露程度差异的研究还相当有限。从生态毒理学的角度出发，全面了解这一问题对于把握人类活动与野生动物之间动态的时空互动关系具有重要意义。基于行为观察，我们推测，以植物为食的群体、依赖人工投喂的群体以及偷吃农作物的群体在饮食结构上的差异会导致它们汞暴露程度的季节性变化。

研究区域与研究对象：马羊河国家级自然保护区位于中国西南部的贵州省，其地理坐标为东经108°03′58″至108°19′45″，北纬28°37′30″至28°54′20″，总面积为31,113公顷。该保护区旨在保护弗朗索瓦长尾猴等濒危物种及其栖息地，这里有着深切的河谷和典型的喀斯特地貌。该地区属于亚热带季风气候，年平均气温为18℃，年降水量约为1500毫米。

各群体的觅食偏好、饮食结构中的汞含量差异以及土壤中的汞含量：如图1所示，在所有群体中，野生植物都是弗朗索瓦长尾猴的主要食物来源，占所有进食行为的71.7%，其次是农作物，占比17.9%，人工投喂食物占比7.0%。其余3.4%的食物包括土壤（1.3%）、树皮/碎屑（0.9%）、昆虫（0.7%）和水（0.5%）。通过分析每组中每种食物类型的月度占比，我们发现不同群体在野生植物和人工投喂食物的摄入量上存在显著差异。

讨论：通过對自由活动动物的野外追踪，我们的研究揭示了生活在严重受人类改造的喀斯特森林景观中的某种濒危灵长类动物的三个群体之间汞暴露程度的差异。研究结果表明，所有群体的饮食中都以野生植物为主。不同群体在野生植物和人工投喂食物摄入量上的差异反映了它们不同的觅食策略，其中依赖人工投喂食物的群体更依赖于人类提供的食物资源，这可能会改变它们的饮食结构。

结论与生态学意义：我们的研究表明，饮食结构以及季节性变化共同决定了弗朗索瓦长尾猴的汞暴露程度。野生植物中的汞含量大约是农作物的2.5倍，是人工投喂食物的4倍。人类活动，如人工投喂和偷吃农作物，虽然会增加汞暴露的差异性，但不一定会提高粪便中的汞平均浓度。冬季是风险最高的时期，而成年雌性由于摄入量更高，因此最为脆弱。

作者贡献说明：陈海丽：撰写原始稿件、可视化处理、方法设计、数据收集、正式分析、数据整理、概念构建。吴颖：数据整理。王静：数据收集。马燕菊：撰写原始稿件、监督工作、项目管理、方法设计、资金申请。李翔：数据收集。黄成明：监督工作、方法设计、概念构建。周启海：撰写审稿与编辑稿件、监督工作、项目管理、方法设计、资金申请。

未引用参考文献：中华人民共和国国家卫生健康委员会，2017；Trepel等人，2025；联合国环境规划署，2019。

伦理审批：本研究中对所有灵长类动物的观察均采用非侵入性方法，且没有研究人员与它们直接接触。该研究已获得广西师范大学动物实验伦理委员会的审批，审批号为GXNU-202307–009。

利益冲突声明：作者声明自己不存在任何可能影响本文研究结果的已知财务利益或个人关系。

数据可用性：数据将在有需求时提供。

利益冲突声明：? 作者声明自己不存在任何可能影响本文研究结果的已知财务利益或个人关系。

致谢：本研究得到了中国国家自然科学基金（NSFC32301458、32270504、32170492）、广西师范大学珍稀濒危动物生态学重点实验室以及广西科技基地与人才专项计划（2022AC21088）的财政支持。

作者名单：陈海丽|马燕菊|李翔|吴颖|王静|黄成明|周启海

单位：广西师范大学珍稀濒危物种与环境保护生态学重点实验室，教育部，中国桂林541006