综述：将自然基线整合到生态系统恢复中：欧洲景观食草动物目标的规模化设定

《Restoration Ecology》：Integrating natural baselines into ecosystem restoration: scaling herbivore targets for European landscapes

　　

摘要 食草动物介导的生态系统过程对生物多样性至关重要，但由于巨型动物灭绝以及野生食草动物被管理牲畜所取代，这些过程已大大减弱。随着恢复雄心的增加——包括联合国（UN）生态系统恢复十年和欧盟（EU）自然恢复法——需要为大型哺乳动物食草动物设定有意义的恢复目标。研究人员量化了食草动物生物量和体型结构的自然基线，并描述了捕食和迁移的作用。研究人员还提出了一个双重框架，包括基线对齐目标和部分恢复目标，以支持恢复规划。在一个研讨会上，研究人员确定了大型食草动物的生物量、大小分布、捕食和迁移是自然基线的关键要素。研究人员综合了古生态学证据、近完整生态系统和再野生化项目的数据，以提供生物量和大小结构的经验估计。基于古生态学和近完整生态系统，研究人员初步将自然食草动物生物量设定为约5000–30,000?kg/km2，其中小型食草动物（10–100?kg）贡献了总生物量的约5–10%，大型和巨型食草动物（≥500?kg）约占60%。当前欧洲保护区平均仅为800?kg/km2——低一个数量级——并且强烈偏向小型和中型食草动物，如鹿和野猪。鉴于当前的限制，这些目标不太可能完全实现。然而，部分恢复将改善生态系统过程，并可能改善生物多样性，但知识差距仍然存在，包括偏离自然基线如何影响生物多样性。

引言

食草动物驱动着维持生物多样性和生态系统功能的基本过程，通过采食、干扰、加速养分循环、种子传播以及为其他物种提供粪便和尸体。更新世巨型动物灭绝后，传统的低强度农业和管理维持了开阔且物种丰富的栖息地。然而，随着粗放型农业的衰退，大型食草动物正再次从欧洲景观中消失。联合国生态系统恢复十年和欧盟2030年生物多样性战略及自然恢复法将生态系统恢复提升为核心社会目标。再野生化（rewilding）——通过恢复自然过程同时减少人类干预来促进自我调节的复杂生态系统的生态恢复——是恢复生态系统完整性的关键。在实践中，再野生化通常侧重于重新引入缺失的大型哺乳动物，但需要了解自然食草动物介导过程的特征，以设定有意义的恢复目标。本研究的目标是量化温带生态系统中食草动物生物量的自然基线，表征食草动物组合的自然体型结构，并评估捕食和迁移在塑造食草动物生物量和大小结构中的作用。研究人员提出了一个新颖的双重框架，包括雄心勃勃的基线对齐目标和考虑当前法律、社会、后勤/实际和生态限制的部分恢复目标，并讨论了部分恢复对食草动物介导过程和生物多样性的影响。

方法

这项工作始于2023年在丹麦Mols举行的研讨会，与会者包括研究人员和从业者。研讨会确定了总食草动物生物量、不同食草动物大小类别对总生物量的相对贡献以及捕食和迁移的作用是自然基线的关键要素。研究人员回顾了文献，以获取来自古生态研究和近完整生态系统的食草动物生物量和大小分布的实证数据。大型食草动物生物量数据来自非洲生态系统和欧洲再野生化区域，以及跨越从干旱和冰河时代生态系统到生产性草原的广泛生态系统生产力梯度的古生态学研究。对于解释，研究人员注意到这些估计涵盖了从开阔栖息地到更封闭森林系统的多种生态系统类型，以及生产力和空间尺度的差异。研究人员使用出版物中给出的重量和面积来计算生物量（kg/km²）。对于不同体型类别中大型食草动物生物量的百分比，研究人员计算了属于这些大小区间的物种的生物量：较小食草动物（10–99?kg）、中型食草动物（100–499?kg）、大型食草动物（500–999?kg）和巨型食草动物（>1000?kg）。同样，对于古生态系统，研究人员使用了巨型食草动物（猛犸象，Mammuthus primigenius）、大型食草动物（野牛，Bison priscus）、中型食草动物（驼鹿，Alces alces；马，Equus sp.；麝牛，Ovibos moschatus）和较小食草动物（驯鹿，Rangifer terandus）。生物量计算基于Mann等人（2013）的表1，并参考了Bliss和Richards（1982）、Redmann（1982）、Zimov等人（1995）和Matheus（2003）。研究人员回顾了文献并综合了捕食和迁移如何影响总生物量和大小分布。研究人员使用“食草动物”作为≥10?kg的哺乳动物食草动物的通用术语，并根据体型区分了四个功能组：小型食草动物（10–99?kg）、中型食草动物（100–499?kg）、大型食草动物（500–999?kg）和巨型食草动物（≥1000?kg）。

食草动物总生物量的自然基线

研究人员将“自然食草动物生物量”定义为生态系统中食草动物生物量的总和，其中种群动态和群落组成主要由生态过程（资源限制、捕食、疾病、运动和其它干扰机制如火灾）调节，人类在繁殖、死亡或季节性资源提供方面的干预最小。潜在的总食草动物生物量主要由植被中可食用和可到达部分的生产力决定，这表现为非洲保护区中食草动物生物量与生态系统生产力之间的对数正相关关系，其中降雨驱动初级生产力，并受土壤肥力调节。当前欧洲食草动物生物量水平偏离了这一模式，远低于估计的生态系统承载力。在非洲受保护生态系统中，食草动物生物量平均为6500?kg/km²，但范围在130至21,000?kg/km²之间。欧洲一些再野生化项目的平均生物量更高，为10,000?±?4500?SD（标准差）kg/km²。这种差异可能反映了密度估计的尺度依赖性，因为大面积区域包括相当比例的次优或不可居住栖息地，降低了单位面积的平均密度。相比之下，本研究的欧洲再野生化区域较小、空间集中，通常位于生产力相对较高的栖息地，因此单位面积密度较高。然而，持续的人类收获和历史人类收获的恢复也可能导致当前非洲食草动物密度低于承载力。对于自然食草动物生物量的估计，研究人员纳入了更新世欧亚大陆（包括北极地区）的古生态学估计，平均值为5600?±?3800?SD kg/km²。这包括对末次间冰期欧洲哺乳动物巨型动物群落生物量平均18,900?kg/km²的估计，以及基于Sandom等人（2014）发现的估计，即英国超过一半的遗址在末次间冰期具有与粪便相关的甲虫组合，对应于2.5只黇鹿/公顷（Smith等人，2009，假设黇鹿体重约60?kg，相当于15,000?kg/km²）。当前欧洲保护区和国家公园的食草动物生物量平均仅约800?±?620?kg/km²，比再野生化项目的数字低一个数量级，说明了与自然基线的偏差幅度，并突显了生态系统恢复的必要性。在进一步的实际再野生化实验完成之前，研究人员初步将欧洲不同生产力生态系统中的自然食草动物生物量设定为5000–30,000?kg/km²。

大体型与捕食的重要性

至少4000万年来，全球哺乳动物群落包括多样化的巨型动物群，具有大体型物种和相关功能的一致代表，尽管有零星的区域更替。这种模式一直持续到晚第四纪，当时全球约50%的巨型动物消失，对最大物种的影响尤为严重。非洲受影响最小，使其保护区成为更有用的参考。在非洲，巨型食草动物通常占总食草动物生物量的平均34%，而小型食草动物平均贡献10%。古生态学估计显示出类似的由大型物种主导的模式，例如在冰河时代的阿拉斯加，猛犸象占生物量的49%，野牛和马占45%，其余6%为驯鹿、驼鹿、麝牛和捕食者。大体型食草动物的高比例也对总生态系统生物量有影响，因为亚线性代谢缩放意味着具有巨型食草动物的生态系统可以维持更高的总食草动物生物量。在自然生态系统中，捕食有助于创造和维持这种由最大食草动物主导的模式。较小食草动物往往受到食物质量和捕食的限制，而较大物种越来越多地受到食物数量的自下而上调节。捕食对顶级-down和自下而上控制的相对重要性取决于捕食者大小和食草动物易感性。对于巨型食草动物，捕食主要针对幼体，很少影响繁殖成年个体，个体损失很少产生种群水平效应。在多样化的巨型动物组合中，捕食更多地抑制较小食草动物，将生物量转向较大物种。一个著名的例子是黄石公园重新引入狼（Canis lupus），这减少了 elk（Cervus canadensis）并允许野牛（Bison bison）增加，尽管结果受到人类管理的调节，并未完全将食草动物生物量恢复到承载力。与此形成鲜明对比的是，现代生态系统由小型和中型食草动物主导。即使是再野生化项目也通常侧重于小型和中型食草动物，如海狸、野猪、鹿、驴、马，以及牛和野牛等大型食草动物，但不包括巨型食草动物。这种焦点可能反映了实际限制（即本地巨型食草动物已不存在），但也缺乏知识（例如基线转移综合征）或雄心，并强调需要一个框架来区分长期科学目标和可行的操作行动。

栖息地异质性和迁移的重要性

栖息地异质性是食草动物动态和生态系统过程的关键驱动因素。食草动物本身通过采食和干扰促进异质性，产生反馈，增加食物可用性的空间和时间变化，即使在植物生长有限的时期也能稳定食草动物种群并增加生态系统承载力。运动是适应这种变化的响应，使食草动物能够追踪资源并减少捕食、竞争和病原体。一般食草动物通常更多受益于季节性资源变化，达到比专化种更高的丰度。塞伦盖蒂（Serengeti）的 wildebeest（Connochaetes taurinus）例证了食草动物对小尺度和大尺度栖息地异质性的运动响应，因为常驻个体表现出对栖息地条件变化的小尺度运动，类似于迁徙个体。塞伦盖蒂的模拟表明，通过迁徙逃避捕食可以支持更大的种群密度。同位素分析表明欧洲历史上存在类似模式：旧石器时代的驯鹿和猛犸象似乎迁徙，而欧洲野牛是留居的，有时消耗低质量食物。最近的研究揭示了物种间和物种内运动策略的灵活性，例如大象，其家域大小在个体和年份间变化，较大的家域与开阔栖息地相关。

将自然基线转化为目标

大多数更新世大型和巨型食草动物已经灭绝，成功的再野生化因此部分依赖于重新野化家畜品种或生态替代。然而，牲畜实践和立法存在若干障碍，可导致单性群、移除捕食者、高放养率、小围栏、兽医护理、补充饲养和农业生产目标，改变动物对生态系统过程的贡献，对生物多样性产生直接负面影响。生态系统恢复需要从管理转向将多样化的食草动物组合作为生态系统的组成部分重新引入。为了桥接自然基线与可行实践，研究人员概述了基线对齐目标（长期、高雄心）和部分恢复目标（近期、较低雄心），用于恢复欧洲景观中的食草动物介导过程。目标综合了来自古生态学、近完整生态系统和再野生化项目的证据。

基线对齐目标

1. 1.
   自然生物量：允许根据定义的自然食草动物生物量，即由自然过程调节的≥10?kg食草动物的生物量总和。先决条件包括食草动物全年存在于生态系统中，无补充饲养，以及最少的人口控制举措，允许自然的顶级-down和自下而上控制。
2. 2.
   完整营养复杂性：重新引入与末次间冰期哺乳动物群相关的缺失食草动物和顶级捕食者。a. 引入缺失的巨型食草动物（≥1000?kg）以实现完整的生态系统过程。如果曾经栖息的巨型食草动物已经灭绝，应考虑具有合适栖息地需求和耐受性的系统发育或功能相似物种的生态替代。b. 通过引入具有显著摄食生态位或行为变异的食草动物来增加功能多样性，例如野猪（Sus scrofa）的根翻、欧洲野牛（Bison bonasus）的剥树皮或海狸（Castor spp.）的筑坝。c. 保护现有食草动物和捕食者免受捕杀和偷猎。
3. 3.
   大型保护区：将保护区规模扩大到景观和区域尺度，重点关注从动物运动角度的连通性（例如跨越障碍的生态通道）。恢复生态完整性（海岸动态、水文、自然植被演替和无人类开发）。

部分恢复目标（根据限制调整）

在当前立法、政策和利益相关者兴趣的限制内，至少可以通过较大食草动物的自然化全年放牧来推进基线对齐目标的某些要素。

1. 1.
   接近自然生物量：a. 食草动物全年存在。b. 接近温带生态系统的自然承载力，包括波动。平均生产力的温带生态系统可能具有5000至30,000?kg/km²之间的自然食草动物生物量，但由于前土地利用、富营养化和升高的CO₂水平导致的生产力膨胀，偏向区间上限。高局部生产力的区域可能具有更高的自然密度（即Oostvaardersplassen为47,400?kg/km²）。非常小的均质区域以及食物可用性非常低的区域将支持较低的密度，即干燥生态系统、山区、北欧生态系统以及自然贫营养生态系统如沙丘和沼泽。c. 设定大型食草动物生物量目标：在自然密度范围内设定目标。这可以在农业环境背景下实施，其中使用非繁殖的阉牛进行保护放牧，或者认为处理繁殖种群不方便。
2. 2.
   增加营养复杂性：a. 引入尽可能大的缺失食草动物，最好≥500?kg。侧重于最大物种或品种。注重增加功能多样性。b. 通过确保一些食草动物足够大以有效不受生态系统中最大食肉动物捕食的影响，来促进捕食与食草动物生物量之间的自然相互作用。经验法则是食草动物应至少比最大食肉动物大两倍，但最好大一个数量级。c. 如果捕食者缺失且无法引入：通过捕杀小型和中型食草动物来模拟捕食，以实现更由大型和巨型食草动物生物量（≥500?kg）主导的群落。
3. 3.
   增加保护区规模和增强异质性：a. 扩大致力于恢复食草动物介导的生态系统过程的区域。b. 在物理扩张不可行的情况下，优先考虑连通性措施，如走廊和生态通道，允许在现有保护区之间移动。c. 在所有尺度上，但特别是在小保护区中促进异质性，投资于恢复湿地、重新引入本地植物以及将农田和种植园转化为自然栖息地。当食草动物能够穿越多样化的景观时，它们将利用景观响应于来自地多样性（geodiversity）和季节性的多种负反馈和正反馈，导致跨景观的干扰强度变化，从而促进栖息地异质性。

实施的实际考虑

应尽可能使用全年放牧，但在具有极端季节性的小均质保护区中（例如冬季洪水、夏季干旱或季节性有限食物），在适宜时期的季节性放牧——尽可能长的时期——可能是唯一选择。接近自然生物量范围（温带系统中可能为5000–30,000?kg/km²）并通过对全年放牧的大型食草动物种群进行反应性或前瞻性管理，可以加强食草动物介导的过程，同时在当前福利立法下仍可操作。重要的是，不同的管理干预将种群动态推向与自然食草动物生物量不同的方向，其幅度取决于干预的强度和频率。基于移除的干预倾向于将食草动物密度维持在低于初级生产力预期的水平，而缓冲干预如补充饲养在资源有限时期减少了食草动物介导的效应，同时允许更多个体在瓶颈期存活，可能导致随后的密度升高和采食强度增加。为了将食草动物数量调整到食物可用性并避免具有挑战性的动物福利立法（关于自然饥饿和死亡），可以通过允许繁殖种群进行调节，反应性或前瞻性地进行。前瞻性调节，即在资源限制季节之前移除动物，降低了饥饿事件的概率，但可能导致放牧不足和自然波动减弱。它通常与肉类收获配对，这会将尸体和相关的生物多样性及生态系统益处从系统中移除。反应性调节，即移除低于特定身体条件阈值的动物，允许密度跟踪承载力并有助于维持遗传适应性，但需要定期监测，在大面积区域可能具有挑战性。在这种背景下，“扩散汇（dispersal sinks）”，即定期移除渗入的过剩动物的区域，可能更具操作性。尸体应留在生态系统中以支持相关的特化生物群，并作为矿物质和营养素的重要来源，例如可动员的磷。或者，过剩动物可以转移到存在合适接收保护区的地方——即低于承载力且需要动物的站点以推进恢复。所有场外动物移除——无论是用于肉类还是活体转移——都可能耗尽矿物质预算，而矿物质舔砖可能产生意外的生态后果。为了与更高密度的大型食草动物和比我们今天习惯的更大物种共存，同时保持生产性景观和高效基础设施，需要围栏，将具有自然密度大型食草动物的区域与其他土地利用分开。围栏干扰动物的运动和行为决策，限制可用栖息地和资源，这可能改变个体和种群的适应性。半渗透设计和大面积可能缓解这一点。尽管有扩大单个保护区规模和严格保护区域总覆盖面积的合理论据——包括实现本文提出的基线对齐目标——研究人员强调，大型保护区规模并不是许多部分恢复目标的先决条件，例如在丹麦Mols Laboratory，使用野化牛和马以及反应性种群控制，在120公顷上实现了再野生化。走廊和生态通道可以连接较小区域，促进运动，大尺度的季节性迁徙可以帮助恢复自然大型食草动物生物量和景观尺度的生态系统过程。在物理走廊不可行的情况下，可以通过辅助扩散支持集合种群动态的某些方面。有效的捕食者恢复同样需要非常大的区域或跨文化景观的渗透性，如欧洲的狼所示，以维持遗传上可行的种群。补充饲养破坏了自然觅食、动物运动和营养通量，并使种群规模膨胀超过承载力，随后可能导致过度放牧。避免补充饲养确保了食草动物在生态系统中的影响——特别是在冬季，当采食强度显著影响植被多样性时。食物限制是生物量接近承载力的指标，因此应捕杀或移除状况不佳的个体，而不是喂食。类似地，缓冲干预，如兽医治疗，可能破坏自然种群动态，药物治疗可能对生态系统产生进一步影响，例如驱虫药可能抑制粪便相关动物群。

透明度和问责制

为确保实现恢复目标的透明度和问责制，项目至少应估计并报告总食草动物生物量（kg/km²）。这可以通过将成年个体数量乘以其平均物种或品种特定体重，然后除以保护区面积来完成。同样，种群调节和其他干预的基础，无论是前瞻性还是反应性的，都应明确说明。项目应公布指导调节决策的阈值或标准，包括身体状况触发因素或食物评估。这种报告提供了问责制的最低标准，使项目间的比较和学习以及评估向科学目标的进展成为可能。

部分恢复下的保护意义和知识差距

从当前放牧制度（低密度下更少和更小的物种，或农业环境季节性过度放牧）过渡到具有近自然生物量的大型食草动物全年放牧，应大大增加食草动物介导的过程，有利于生物多样性。然而，这里提出的基线对齐目标，无论是总食草动物生物量、体型结构、捕食还是动物运动，目前都未实现。对生物多样性的影响在某些方面是可预测的，但也存在未来研究需要解决的重要知识差距。食草动物采食、啃食、践踏、根翻、剥树皮、打滚和挖掘是多种生态系统特征的关键，包括有机碳多样化以及促进生态系统中的营养运输。食草动物在减少生物群落木本覆盖方面发挥关键作用，并改变植物群落的组成和丰富度。古生态学数据支持食草动物的重要性，特别是在末次间冰期维持植被中大量的受干扰和开阔成分。这些过程的强度与食草动物群落的密度和多样性相关。几项研究表明，在近自然食草动物生物量下，植物多样性增加，重新引入大型食草动物也增加了植物多样性。然而，巨型动物效应也存在复杂性，这可能因栖息地而异。这种复杂性可能部分反映了自然和当前食草动物大小分布之间的不匹配，群落由小型食草动物主导，完全缺乏巨型食草动物，最近的荟萃分析表明小型食草动物对植物多样性有负面影响，这突显了未来研究需要解开不同大小食草动物如何在不同栖息地和总食草动物生物量下对植物多样性做出贡献。开阔栖息地在欧洲生物多样性中占很大比例，包括受保护的附件I栖息地类型，古生态学证据表明这种依赖干扰的植被在晚更新世和中更新世广泛存在。当自然食草动物介导的过程仅部分恢复时，这些栖息地可能面临木本 encroachment 的风险，这既是食草动物生物量低于自然生物量的结果，也是缺失减少木本植被的关键种（如大象）的结果。另一方面，也对以鹿和羊为主的生态系统中木本物种的抑制提出了担忧，例如苏格兰高地。从历史上和当前农业管理创造的统一开阔牧场过渡到更多样的木- pasture，可能有利于生物多样性，但木本 encroachment 何时对生物多样性产生有害影响仍然是一个核心研究和保护问题。解决这一问题需要理解采食与自然演替在广泛空间和时间尺度上的动态相互作用。关键食草动物的灭绝限制了自然生态系统过程的完全恢复。欧洲巨型食草动物，如直牙象（Paleoloxodon antiquus）、梅氏犀（Stephanorhinus kirchbergensis）等已经全球灭绝，恢复其生态作用需要引入功能替代物种。候选物种包括与已灭绝直牙象密切相关且形态相似的非洲或亚洲象。这种巨型食草动物的生态替代迄今为止未经测试，但鉴于大体型相关的重要生态系统功能，以及有限证据表明本地性（nativeness）是功能恢复的前提，实验性引入是合理的。自然捕食促进了哺乳动物群落中自然的大小结构以及食草动物栖息地利用的空间和时间变化——“恐惧景观（landscape of fear）”。缺乏捕食者驱动的行为和运动可能减少营养、能量和种子运输。后者与通过建立大型保护区和连接恢复迁徙密切相关，这提高了有效承载力，缓冲资源瓶颈，稳定动态，同时在景观尺度重新分配营养和种子。恢复地多样性（geodiversity）——地质、地貌、土壤和水文的多样性——将与动物运动相互作用并促进动物运动。在自然迁徙和捕食无法完全恢复或不可行的情况下，关键的研究和保护问题将确定辅助植物迁徙和狩猎在多大程度上以及在什么条件下可以替代这些过程，包括它们对食草动物大小结构、运动模式和生物多样性结果的影响。