综述：臭虫共生中肠的动态调节与重塑：简题：臭虫共生中肠的动态变化

《Current Opinion in Insect Science》：Dynamic regulation and remodeling of the symbiotic midgut in stinkbugs: Short title: Dynamics of stinkbug symbiotic midgut

　　

与微生物建立互惠共生关系有助于多种昆虫类群的生态成功与多样性发展。在这类系统中，微生物伙伴往往能稳定地代代相传，并在漫长的进化过程中与宿主共同演化。这种紧密的关联通常依赖于专门的共生器官，这些器官会在细胞内或细胞外为有益微生物提供栖息场所。作为宿主与共生体之间的接口，这些共生器官在发挥各种共生功能方面起着关键作用，比如提供营养补充。不过，何种状态才是最佳的共生状态会因生命阶段、感染状况或环境条件而有所不同。最新研究显示，在单个昆虫的生命周期中，共生器官会经历具有生命阶段特异性的动态重塑，这体现了昆虫与微生物相互作用的高度灵活性与复杂性。本综述总结了目前关于此类动态调控研究的进展，重点探讨了臭虫的中肠共生器官。文章说明了中肠内的区域分化如何使其具备多种功能，包括共生体筛选、种群控制以及垂直传播等功能，而这些功能都超出了其在营养交换中的主要作用。此外，共生中肠还会根据不同的食物来源、共生体状态以及宿主的代谢需求，进行具有生命阶段特异性的调整与重塑，以应对可能出现的相互矛盾的限制。阐明昆虫与微生物在整个生命周期中的动态相互作用，将有助于揭示互惠共生关系背后的进化轨迹及适应机制中那些尚未被探索的方面。

引言

与有益微生物的强制互惠共生是推动昆虫适应不同资源与环境的重要因素，它不仅促进了昆虫在陆地生态系统中的进化成功，还带来了昆虫物种的极大多样性1, 2。实现这种紧密关联的关键机制之一，就是演化出专门用于容纳适宜微生物的器官[3]。许多昆虫类群，如蚜虫、象甲和蟑螂，都具有专门的细胞（细菌细胞）或细胞群（细菌组），能够在细胞内容纳特定的细菌共生体4, 5。而在另一些类群，如臭虫或龟甲虫中，微生物共生体则存在于特殊肠道相关器官的腔内，处于细胞外6, 7, 8, 9。在这两种情况下，这些共生器官都与微生物伙伴形成接口，从而发挥多种有益功能，包括提供营养补充10, 11、增强消化功能12, 13、提供防御作用14, 15以及解毒功能[16]。即便在已经形成的稳定共生关系中，昆虫与共生体之间的依赖程度和性质也并非固定不变，而是会随着宿主的生命阶段、感染状况以及环境条件的变化而改变，甚至在同一只个体的不同生命时期也会出现差异。此外，确保共生体的可靠垂直传递也是维持稳定互惠共生关系的另一项重要任务17, 18。由于这一过程涉及与营养交换不同的生理和结构要求，共生器官常常需要同时应对多种功能需求。最新研究开始表明，共生器官能够通过惊人的可塑性灵活应对这些可能相互矛盾的限制，根据发育和生态环境的变化，在空间和时间上调整自身的形态结构与代谢功能。本综述汇总了目前关于共生器官动态特性的研究成果，重点以已得到充分研究的 Pentatomomorpha 目臭虫模型——Plautia stali为例进行阐述（图1A）。

章节节选

植食性 Pentatomomorpha 昆虫中保守的解剖结构

许多植食性 Pentatomomorpha 昆虫会在中肠的后部区域发育出专门用于容纳共生细菌的器官19, 20, 21。通常，这些共生器官位于中肠的第四段，也就是最靠后的那段（M4），并通过一个狭窄的连接处（狭窄区，CR）以及一个小型的球状结构（M4B）与前面的消化段（M1-M3）相连，P. stali就是这样的例子（图1、图2）。M4的上皮会形成众多

M4相关结构在分解共生体中的作用

M4相关结构在维持共生系统的正常运转方面也发挥着不可或缺的作用。在许多臭虫中，一个小型球状结构（M4B）位于共生M4区域的正前方（图1、图2）。其功能主要是通过对 Alydid 目臭虫模型——Riptortus pedestris的研究推断出来的，该物种的共生体Caballeronia属于β-变形菌门Burkholderiales目，它是从环境中获取的，而非通过垂直传递获得

用于共生体筛选的瓶颈结构

与共生器官相关的另一个重要结构是CR，它构成了前部胃肠道区域（M1-M3）与后部共生区域（M4和M4B）之间的连接处（图1、图2）。这一区域是一个重要的检查点，决定了哪些物质可以被输送到后部的共生中肠区域，进而影响中肠的肠道功能与共生功能的完整性35, 36。在共生体最初进入宿主体内时

不同 Pentatomoid 物种中用于垂直传递共生体的解剖结构特征

Pentatomoid 目臭虫的共生体垂直传递依赖于共生器官中特定部分的性别特异性发育，在这个过程中，共生体似乎会经历生理分化，形成适合传递的形式。这类解剖特征早在20世纪初就被发现44, 45, 46，而最近的分子与生化研究则进一步揭示了其背后的详细机制。在P. stali的成年雌性个体中，其后端区域存在多个隐窝

中肠隐窝的初始形态发生

除了区域特异性之外，共生中肠本身在胚胎后期发育过程中也会经历显著的结构重塑[44]。在最初感染时，也就是刚孵化之后，P. stali的共生M4还只是一个没有类似隐窝突起的简单扁平管道[36]（图1、图2）。在这一早期阶段，M4区域的脏层肌肉中的环形肌呈现出与正常肠道不同的排列模式，具有规律的

变态过程中的胃肠道系统重塑

在昆虫的变态过程中，尤其是完全变态类的物种，会经历重大的生活方式转变，包括饮食、栖息地以及繁殖策略的改变。这些变化必然会改变宿主昆虫与微生物伙伴之间的代谢交换平衡[58]。已有研究表明，某些鞘翅目物种的共生器官会在变态过程中发生重塑，同时伴随着共生体数量的暂时增加、迁移或减少等现象，

结论

如前文所述，臭虫的共生中肠并非仅仅是由数百个用于容纳共生体的隐窝简单构成的结构。实际上，它在形态与功能上都具有空间和时间上的可塑性。这种动态特性使得共生器官能够适应互惠共生关系的不同阶段，包括感染、增殖、维持以及垂直传递等过程。同时，它也是一个灵活的平台，让宿主能够利用共生体的各种能力来

利益冲突声明

作者声明存在以下可能被视为潜在利益冲突的财务利益/个人关系：Moriyama Minoru表示自己获得了日本学术振兴会的财政支持。其他作者则声明自己不存在任何可能影响本文研究结果的已知财务利益或个人关系

致谢

非常感谢Luan Jun-Bo教授以及Aileen Berasategui Lopez博士邀请我撰写这篇综述。本研究部分得到了日本学术振兴会KAKENHI项目19H02973和24H02289对MM的资助。

利益冲突声明

我不存在任何利益冲突。

参考文献与推荐阅读

在本次综述所涵盖的时间范围内发表的、特别值得关注的论文已被标记为：

* 表示特别值得关注

** 表示极具研究价值

Minoru Moriyama

日本国立先进工业科学技术研究院