《Aquatic Conservation: Marine and Freshwater Ecosystems》：Beyond the Shell: Reviewing the Ecological and Economic Impact of Trachemys scripta in Europe Over the Past 25?Years
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外来物种引入与栖息地退化、全球变暖并列，是保护生态学领域最为紧迫的议题之一。Trachemys scripta经数十年宠物贸易与人为放归后，现已在欧洲广泛分布，常被视为对本土淡水龟类的威胁。这一认知推动了欧洲范围内多项管理工作的开展，但由于影响具有生境依赖性且
外来物种引入与栖息地退化、全球变暖并列，是保护生态学领域最为紧迫的议题之一。Trachemys scripta经数十年宠物贸易与人为放归后，现已在欧洲广泛分布，常被视为对本土淡水龟类的威胁。这一认知推动了欧洲范围内多项管理工作的开展，但由于影响具有生境依赖性且实证证据有限，准确评估Trachemys scripta对入侵生境的真实影响仍具挑战性。为此，研究人员对探讨Trachemys scripta与欧洲淡水龟类互作的文献进行了批判性综述，同时分析了欧盟LIFE项目中针对Trachemys scripta的管理成本，并开展了专家认知评估。研究共纳入39项相关研究，其相关性高度依赖研究背景；其中9项研究证实Trachemys scripta对欧洲本土龟类存在实质性负面影响。对13项LIFE项目的成本分析显示，总投入达2,509,134 �，单只龟类移除平均成本为364 �。专家反馈强调了实地证据与公众意识在管理策略中的重要性。总体而言，研究结果表明Trachemys scripta的影响具有生境依赖性且难以量化，而管理行动往往经济负担较重。本综述客观整合了Trachemys scripta在欧洲的生态与经济影响，基于预防性原则及对影响与可行性的现实评估，提出了针对性、生境特异且具成本效益的管理策略。
1 引言
入侵 alien 物种是导致生物多样性丧失的关键驱动因子之一，其可通过竞争排斥本土物种、改变生境结构及干扰食物链等方式破坏局域生态系统。淡水生境虽是受生物入侵影响最严重的生态系统类型之一，但入侵物种的贡献度往往难以量化。外来物种的引入本质上由人类活动介导，其中宠物贸易是淡水龟类引入的主要途径。20世纪80至90年代，全球龟类宠物需求持续增长，推动了相关物种的大规模贸易。红耳滑龟Trachemys scripta elegans（Wied-Neuwied, 1839）作为原产于美国东南部及墨西哥北部的淡水爬行动物，是养殖与贸易量最大的物种，1989至1997年间仅美国出口量就超过5200万只。得益于极强的环境可塑性，Trachemys scripta各亚种（近年另有其他亚种被市场流通与放归）已扩散至80个国家，且新分布点仍在持续记录中（GBIF Backbone Taxonomy 2025）。该物种对污染及人为干扰生境具有高度耐受性，食性为广食性，在适宜条件下繁殖率极高（Frazer et al. 1990; Perez-Santigosa et al. 2008）。此外，全球气候变化使其得以逐步在既往无法存活的高海拔与高纬度区域定殖繁殖（Mitchell et al. 2022; Reshetnikov et al. 2023），因此被列入IUCN/SSC入侵物种专家组“100种最恶劣入侵物种名录”（Lowe et al. 2000）。
大量个体因饲养空间不足、体型过大或逃逸被人为放归野外（Europool 2018; Banha et al. 2019）。欧洲自1997年起禁止T. s. elegans进口（CE 2551/97），部分国家亦出台措施限制贸易并开展野外根除，但相关法规被通过进口其他亚种（如T. s. scripta、T. s. troosti）及Pseudemys sp.、Graptemys sp.等淡水龟类规避（Mali et al. 2014; Trouwborst 2015; Rato et al. 2025）。由于监管力度不足与公众入侵物种风险意识薄弱，部分欧洲国家仍存在Trachemys scripta的直销行为（Kuzmanova et al. 2018; Rato et al. 2025），线上市场的扩张进一步推动了亚种与新物种的流通（Kitowski 2013; Sung et al. 2021; Bielby et al. 2023），1999至2018年间美国出口的淡水龟总量超过1.92亿只（Mali et al. 2014; Easter and Carter 2024）。
在欧洲，Trachemys scripta的扩张与本土淡水龟类（NS）Emys orbicularis、Mauremys leprosa及Mauremys rivulata的种群衰退同步发生（Zuffi 2000; Pupins 2007）。本土龟类的衰退由多重因素驱动，包括栖息地丧失、污染及偷猎采集（Stanford et al. 2020）。在此背景下，大量生物学家与自然保护区管理者提出假说，认为与引入的外来龟类竞争是本土龟类衰退的另一潜在原因，该假说得到2000年代初两项圈养研究的支持（Cadi and Joly 2003, 2004）。这一被广泛接受的认知推动了多项保护与管理项目中防控行动的开展。尽管投入了大量时间与资源，但淡水龟类野外捕获难度高、巢穴探测困难，加之该物种短期内可形成大规模种群，极大限制了根除工作的成效（García-Díaz et al. 2017）。与此同时，Trachemys scripta发生频率的持续上升促使研究人员深入探究其与本土龟类的生物互作机制。
2000年以来，针对池龟属（Trachemys）各亚种生态学与分布的研究数量显著增加，生物气候模型亦提示欧洲多个区域当前及未来均适宜池龟繁殖，增加了这一长寿物种在土著龟类分布区长期定殖的风险（Ficetola et al. 2009; Nekrasova et al. 2024）。然而，关于Trachemys scripta对入侵生态系统及本土物种直接影响的研究仍较为有限（Skelly 2002; Ficetola et al. 2012; Winkler and Van Buskirk 2012）。此外，自然生境的引入过程历时数十年，入侵前的基线生态系统数据缺失，使得“前-后”“控制-影响”类研究难以开展。长期生态研究的匮乏，以及难以区分该外来物种与栖息地破坏、污染等其他人为因素的独立效应，使得诸多科学问题仍未得到解答。
基于学术论文、欧洲保护项目（LIFE）技术文件及专家意见，本研究旨在：（1）批判性整合Trachemys scripta对本土龟类的影响证据；（2）核算或估算既往该入侵物种管理行动的成本；（3）评估欧洲两栖爬行动物学界对该议题的认知。通过梳理研究进展，为优化未来保护行动与管理策略提供知识基础，提升资源利用效率。
2 方法
文献检索通过Scopus与Google Scholar数据库开展，纳入1997至2024年间发表的、涉及Trachemys scripta与本土半水栖及淡水龟类互作与影响的同行评审文献。为覆盖潜在互作机制，研究采用多主题检索字符串，组合入侵物种学名与通用名及生态过程相关术语，具体为：（“Trachemys scripta”或“pond slider”）且（competit或bask或therm或trophic或diet或predat或pathogen或disease或parasit*）且（“E. orbicularis”或“Mauremys”或“European freshwater turtle”）。该检索策略最大限度扩大了文献范围，既包含直接探讨与本土龟类互作的研究，也纳入了仅涉及Trachemys scripta生态学、种群动态但提及与本土龟类潜在冲突的文献。文献筛选基于标题与摘要，排除标准为：（1）仅报道Trachemys scripta在欧洲新分布记录的研究；（2）在欧洲以外区域开展的互作研究；（3）未涉及生态互作或Trachemys scripta生态学关键内容的研究（如物种分布模型）。全文筛选流程如图1所示。
每篇文献按研究主题分为以下类别：晒背竞争与热生态学（聚焦种间晒背位点竞争或热性能差异）、反捕食行为与互作（探究种间对捕食压力的响应差异）、营养竞争（评估营养资源竞争或生态位重叠）、种群动态（评估Trachemys scripta存在对本土龟类种群统计特征的影响）、媒介传播疾病/病原体介导互作（报道Trachemys scripta携带致病病原体及向本土龟类的溢出效应）。同时，根据研究环境（人工/实验室设置如水箱、水族馆，或自然环境）及是否涉及Trachemys scripta与本土龟类的直接互作，对文献进行相关性评分：人工环境无直接互作、自然环境无直接互作为低相关性；人工环境有直接互作为中相关性；自然环境有直接互作为高相关性。该评分体系优先考虑存在种间直接互作的研究，且在直接互作研究中，自然环境下的研究因更贴近野外实际条件而被赋予更高权重。这一方法基于以下共识：圈养实验可能放大自然条件下的生物互作，导致结果偏差（如高估种间竞争效应）（Skelly 2002; Winkler and Van Buskirk 2012），而野外种间直接互作研究更有助于理解与预测生态响应及系统行为（Tylianakis et al. 2008）。研究进一步核查文献结果是否揭示了对本土龟类的负面影响，以及该影响是实际观测还是理论推测，从而明确Trachemys scripta对本土龟类产生可测量影响的具体背景与主要威胁类型。
除文献综述外，研究核算了欧盟LIFE项目中Trachemys scripta管理的资金投入。LIFE项目是欧盟资助国际保护项目的核心工具，其标准化结题报告可提供全面数据，最大限度降低其他类型出版物常见的偏差。通过LIFE公共数据库基础检索功能，以“Trachemys”为关键词筛选包含入侵龟类根除或控制行动的LIFE项目。研究人员提取了各项目的总预算、根除或捕获行动成本、捕获Trachemys scripta数量、单只龟类成本及根除成效信息，相关数据来自各项目官网的结题报告；若报告缺失，则联系项目负责人获取，或基于项目预算信息估算成本。实际成本涵盖人员薪酬、野外工作与设备费用，均基于欧盟平均水平通过Eurostat数据库校准。野外设备（如晒背陷阱、龟网、饲养设施）成本以2025年6月国际线上卖家的中等价位估算。研究区分了现场安乐死与转运至救护机构的项目成本差异，依据为结题报告描述及缺失成本估算数据（表S1）。公众意识提升类行动因难以量化且部分项目未明确报告，未纳入成本统计。基于Eurostat提供的欧盟层面时间序列价格指数，计算各已完成LIFE项目启动年至2025年1月的平均通胀率（表S2），采用复利公式将总成本与预算调整为当前价值：CV = IV × (1 + r)t，其中CV为实际价值，IV为初始价值，r为年平均通胀率（小数形式），t为 elapsed年数。
最后，在2025年9月8–12日于德国波恩举行的第23届欧洲两栖爬行动物学大会（SEH）上，研究人员汇报了本研究初步结果，并在报告结束后发放匿名问卷，旨在评估参会者（研究人员、保护从业者及学生）对Trachemys scripta管理相关议题的认知与看法。问卷共设4题，采用预设选项以简化比较，涵盖认知评估的4个核心主题。为避免引导受访者，问题措辞保持非特异性，以真实反映受访者的思考深度与认知水平。问卷通过Wooclap平台以匿名形式（不收集个人或人口统计学数据）现场发放，受访者需回答封闭式问题（表1）。
3 结果
3.1 批判性综述
研究共识别25篇涉及Trachemys scripta与欧洲本土龟类互作的文献：15篇涉及与Emys属互作，13篇涉及与Mauremys属互作（4篇同时涵盖两属）。另有14篇文献聚焦Trachemys属生态学或种群动态（表S3）。研究主题分布为：晒背竞争与热生态学6篇，反捕食行为4篇，营养竞争7篇，种群动态7篇，媒介传播疾病14篇（表S3）。多数研究在自然环境开展（25篇），少于人工环境（13篇）；18篇研究存在Trachemys scripta与本土龟类的直接互作（11篇在自然环境，7篇在人工环境，图2）。相关性评分显示：20篇为低相关性，7篇为中相关性，11篇为高相关性。17篇研究评估了种间竞争（图2），其中9篇证实入侵龟类存在生物学相关的负面影响（5篇在人工环境，4篇在自然环境，表S3）。
3.2 财务成本分析
共识别14项包含Trachemys scripta根除或控制行动的LIFE项目，其中13项成本数据可获取；“LIFE for Mauremys”项目（LIFE21-NAT-HR-LIFE-for-Mauremys/101071737）因仍在进行且尚未开展管理行动，成本数据缺失。4项项目的成本进行了部分或全部估算（表2）。Trachemys scripta根除或控制行动的平均预算成本为193,010 �，13个项目总投入为2,509,134 �。相关成本平均占各项目总预算的10%；若排除完全聚焦Trachemys scripta管理的“LIFE TRACHEMYS”项目（LIFE09 NAT/ES/000529），该比例降至约2.55%。移除个体数量因项目而异（0–22,500只，表2），总计27,716只。单只池龟平均移除成本为364 �（范围：38–1213 �，SD = 351.58 �）。曼-惠特尼U检验显示，现场安乐死项目（113 �，SD = 98.94 �/只）与转运至救护机构项目（476 �，SD = 351.19 �/只）的成本存在显著差异（U = 2，p = 0.02）。
3.3 调查问卷
报告现场约40名参会者中，27人完成问卷。其中20人（74%）认为自然环境是评估Trachemys scripta对欧洲淡水龟类影响最可靠的研境背景（图3）。12人（44%）认为本土淡水龟类是欧洲受Trachemys scripta威胁最大的类群，10人（37%）认为威胁最大类群为两栖类、鱼类或无脊椎动物。11名受访者（41%）不了解欧洲Trachemys scripta管理的实际成本。多数受访者（24/27，89%）认为公众意识与预防在长期管理中的重要性等同于或高于移除行动。
4 讨论
4.1 Trachemys scripta与本土龟类互作研究的批判性综述
文献综述表明，Trachemys scripta很可能比欧洲本土龟类更具竞争优势。该物种食性谱极广，可根据资源可用性调整食性（Prévot-Julliard et al. 2007; Pérez-Santigosa et al. 2011; Masin et al. 2014）；性成熟早（4年）、繁殖频率高（年繁殖率80%–86%）（Pérez-Santigosa et al. 2008）；体型更大（背甲长120–280 mm，本土龟类为80–170 mm及99–182 mm）（Zuffi et al. 2007）；结构效率更高（Nishizawa et al. 2014）；热性能更优（更低温度下更快达到最适温度）（Polo-Cavia et al. 2009）；对人类干扰的逃避距离更短（Polo-Cavia et al. 2008; Costa 2014）；且是多种对本土龟类具有潜在致病性病原体的健康携带者（Domènech et al. 2016; Demkowska-Kutrzepa et al. 2018）。这种竞争优势可能源于其原产地共存多种淡水龟类（Ernst and Lovich 2009），演化过程中形成了对更高捕食压力（巢与成体）及种间竞争的耐受性。
然而，半数证实池龟对本土龟类负面影响的研究在人工或实验室环境中开展。圈养实验可能因食物供应人为受限、中宇宙密度效应放大等因素高估种间竞争效应，无法反映野外资源通常非受限的真实情况（Skelly 2002; Polo-Cavia et al. 2011; Winkler and Van Buskirk 2012）。此外，短期研究仅能反映特定时间窗口的生态过程，无法涵盖气温、水温等季节性及年际变化对动物活动模式与适合度的全周期影响（Lambert et al. 2019）。专家问卷结果亦支持研究人员的评分体系：参会的两栖爬行动物学专家普遍认为自然环境是评估Trachemys scripta影响的最可靠背景（图3）。尽管受访者均为会议自愿参与者，可能存在自选择偏差，部分观点代表性不足，但结果仍可作为知情专家意见的重要参考。
部分纳入研究可能存在结果过度解读。例如，Cadi和Joly（2003）报道池龟在晒背位点竞争中优于欧洲池龟，但同时指出未记录到种间攻击行为，晒背位点占据优势可能源于Trachemys scripta更早占据晒台。Macchi等（2008）亦观察到类似模式，发现晒背位点竞争并非基于直接种间互作，而是基于先占优势，且该优势更利于E. orbicularis。在食性与营养竞争方面，Pérez-Santigosa等（2011）发现Trachemys scripta为机会性杂食动物，营养生态位与不同龄期M. leprosa及E. orbicularis高度重叠，但未观察到本土龟类因与外来龟互作发生食性偏移。该研究未考虑食物供应量的影响，而食物可用性是评估营养生态的关键参数。美国本土的稳定同位素研究（未纳入本综述）显示，在资源丰富的生境（如广阔湿地）中，T. scripta与Pseudomonas rubriventris等物种可能出现营养生态位分化，而在资源受限生境（如狭小湿地）中生态位趋于重叠（Pearson et al. 2015）。Balzani等（2016）利用爪与血液样本分析发现，成体Trachemys scripta与E. orbicularis食性组成存在明显分离，但入侵成体与本土幼体在特定季节存在有限的营养重叠。自然生境研究虽表明池龟存在可能通过资源竞争与病原体传播降低本土龟类适合度（Balzani et al. 2016; Domènech et al. 2016; Demkowska-Kutrzepa et al. 2018; Drost et al. 2021; Franch et al. 2022），但未提供直接导致本土龟类种群灭绝或显著衰退的直接证据。欧洲以外研究支持以下观点：Trachemys scripta的影响在特定条件下（如高密度或资源受限）才可被检测到。例如，Lambert等（2019）与Drost等（2021）的研究显示，移除入侵龟类或密度操控可产生可测量的生态响应（即Keane和Crawley 2002提出的“竞争释放”效应）。此类实验虽在欧洲以外开展，但凸显了整合移除实验与“前-后”“控制-影响”框架对量化生态效应的重要性。值得注意的是，多数纳入研究仅报告效应方向（负面、中性或生境依赖），而非效应大小；仅有少量文献报道可测量的效应量（如生长率、晒背时长、身体状况、感染率或种群统计参数变化），且这些指标具有生境特异性，难以跨研究直接比较。
4.2 欧洲Trachemys管理行动成本
仅“LIFE LETS GO GIGLIO”项目（LIFE18 NAT/IT/000828）实现了Trachemys scripta的完全根除，该项目仅需在单个小型池塘移除3只龟类。其余项目的根除不彻底，自述原因包括：（1）陷阱频繁被破坏；（2）已清除区域被人为重新引入；（3）陷阱效率受生境类型影响显著，在结构复杂、连通性高的湿地系统中效率较低，且易受邻近区域种群再定殖影响。这些因素进一步凸显了公众意识与成本效益分析对项目成功的重要性，与专家问卷结果一致（图3）。项目实施前开展全面公众宣教，可预防因环境意识薄弱及隐瞒饲养行为逃避罚款的心理驱动的新引入，其成效优于单一的控制或根除行动（Sigouin et al. 2017）。在陷阱效率方面，综合分析显示晒背陷阱对池龟的捕获效率可能高于网具（García-Díaz et al. 2017），但仅靠 trapping 难以实现种群完全清除，因需投入极大工作量（García-Díaz et al. 2017）。尽管专家认为淡水龟类是受Trachemys scripta威胁最大的类群（图3），但在聚焦本土龟类保护的项目中，该入侵物种管理成本仅占项目总预算的2.55%。另一关键发现是现场安乐死与转运至救护机构的成本差异（113 �/只 vs. 476 �/只）。成本差异主要源于运输费用及救护机构的饲养成本（含食物供应与兽医护理），远高于现场雇佣兽医安乐死及尸体处置成本。需注意的是，救护机构饲养成本仅核算LIFE项目周期（通常3–4年），未计入淡水龟类长寿特性带来的后续数十年饲养成本，因此实际成本差异可能远高于估算值。
4.3 对保护、管理及研究展望的启示
文献综述与LIFE项目成本分析虽未直接产出实操建议，但全面揭示了Trachemys scripta管理的生物影响与经济约束，为识别知识缺口及制定局域至欧洲尺度的潜在策略提供了重要依据。新定殖或已建立繁殖种群的早期 detection（尤其在引入频繁的 urban 区域），可支持快速干预。公众参与监测（如公民科学）与生物气候模型有助于快速响应与高风险区域识别（Reaser et al. 2020）。实践层面，应根据生境条件调整 trapping 方案（如浮式晒背陷阱、刺网、Fresquet笼），同时保障动物福利与防溺措施（García-Díaz et al. 2017）。巢穴探测与清除（包括使用训练犬）可能限制Trachemys scripta种群扩张（Matthys et al. 2025），但其可行性与有效性仍需进一步评估。完善上述信息并结合详细的成本效益分析，可优化保护项目的资源配置。研究结果显示，即使是专家群体，对Trachemys scripta管理真实经济成本的认知也可能有限（图3），这一模式在其他入侵物种管理领域亦有报道，经济成本常被低估或未充分纳入决策流程（Diagne, Catford, et al. 2020; Diagne, Leroy, et al. 2020）。
Trachemys scripta的持续定殖与本土龟类的衰退高度关联于人为因素（Masin et al. 2014）。在此背景下，公众宣传与意识提升至关重要，尤其在管理干预期间及Trachemys scripta常于人类聚居区附近次优生境存活的 urban 区域（Dupuis-Desormeaux et al. 2022）。相关行动可限制新引入（Teillac-Deschamps et al. 2009; Sigouin et al. 2017）。鉴于全球变暖与人类介导扩散可能推动Trachemys scripta及其他外来龟类向既往不适宜的高纬度区域扩张（Ficetola et al. 2009; Reshetnikov et al. 2023; Nekrasova et al. 2024），强化公众意识与贸易监管尤为关键。严格的法规框架（如所有贸易外来龟类强制标识、明确放归个体追责机制）可有效减少野外放归事件。
成本分析还显示，将捕获龟类转运至救护机构的经济负担更重。现有救护机构数量有限、容量不足，还可能因拥挤与病原体传播风险引发动物福利与卫生安全问题（Nagano et al. 2006; Shen et al. 2011; Moroni et al. 2025）。未来管理策略需综合评估伦理、经济与生物安全影响（如规范捕获个体处理、运输、饲养与溯源流程），并基于欧洲食品安全局指南、Directive 2010/63/EU及美国兽医协会标准，通过对照试验开发适用于野外的安乐死方法，最大限度降低动物痛苦与操作人员风险（Underwood and Anthony 2020）。
综述与问卷结果亦揭示了若干关键知识缺口，需进一步研究以支撑更有效的循证管理策略。由于影响具有生境依赖性，需结合入侵者特征与环境因子互作开展研究（Ricciardi et al. 2013）。未来研究应量化Trachemys scripta密度降低对本土龟类适合度、种群动态及入侵环境的影响（Polo-Cavia et al. 2010, 2011; Lindsay et al. 2013; Drost et al. 2021; Salerno and van den Burg 2021）。对同域种群的长期标记-重捕研究可揭示种间种群统计互作，量化根除后的再定殖过程。 urban 与自然生境的多时间尺度比较分析可进一步阐明入侵物种的作用，以及决定入侵成功或失败的生态与人类介导因子（Dupuis-Desormeaux et al. 2022）。营养层面，结合食性分析与宏条形码技术的研究对量化自然条件下的食物可用性与营养生态位重叠至关重要。最后，在可行前提下，将管理行动纳入“前-后”“控制-影响”研究框架，可全面评估管理行动的经济成效与生态结果。通过解决上述研究优先事项，未来工作将构建更完善的Trachemys scripta入侵循证框架，提升管理策略的有效性、可持续性与伦理合规性。
