《Journal of Food Protection》：Temporal Patterns in the Occurrence of Principal
Salmonella Serotypes for Raw Meat and Poultry Products in the United States: 1998-2024
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微生物食源性病原体，如沙门氏菌（Salmonella），具有仅某些细菌亚群对人类高度致病的特征。对于肠道沙门氏菌（Salmonella enterica），有超过2,600种血清型（serotypes）。这些血清型可以宿主适应，因此对于任何动物储库，如特定的食
微生物食源性病原体，如沙门氏菌（Salmonella），具有仅某些细菌亚群对人类高度致病的特征。对于肠道沙门氏菌（Salmonella enterica），有超过2,600种血清型（serotypes）。这些血清型可以宿主适应，因此对于任何动物储库，如特定的食用动物物种，少于10种血清型占储库中分离株的50%以上。血清型在储库内的高度集中性是许多研究发现的关键，也是某些食品安全计划的基石。然而，一个关键限制是储库的优势血清型可能会随时间变化。这存在问题，因为如果一种致病性更强的血清型替代了一种或多种致病性较弱的血清型，与储库相关的疾病风险可能会急剧增加，反之亦然。在美国，美国农业部食品安全检验局（USDA FSIS）已连续近30年对肉类和禽肉进行采样。在本研究中，研究人员利用这些数据来描述每种采样商品最常见血清型的发生如何随时间变化。了解最常见血清型变化的多频繁和快慢对于设计有效的缓解策略很重要。为了帮助制定这样的缓解策略，研究人员开发了一个分类系统，根据每种血清型随时间变化的方向和幅度对其进行分类。该信息与一个使用基因组和流行病学毒力模式描述每种血清型相对毒力的排名系统相结合。然后，研究人员开发了一个启发式系统来支持关于应用血清型特异性干预措施的潜在风险和收益的风险管理决策。
**论文解读：美国生肉和禽肉产品中主要沙门氏菌血清型的时间变化模式及其对风险管理的启示**
**研究背景与问题**
沙门氏菌（Salmonella）是导致人类食源性疾病的主要病原体之一，其中肠道沙门氏菌（Salmonella enterica）包含超过2,600种血清型（serotypes），但仅约50种与人类病例显著相关。在动物储库（如食用动物）中，血清型分布高度集中，通常少于10种血清型占分离株的50%以上。这种集中性是食品安全研究的关键，但一个核心问题在于优势血清型会随时间变化：若高致病性血清型取代低致病性血清型，疾病风险可能显著增加。美国农业部食品安全检验局（USDA FSIS）自1998年起对肉禽产品进行连续采样，积累了近30年的数据，但此前缺乏对血清型组成变化模式、变化速率及商品间差异的系统评估。因此，本研究旨在利用这些数据描述主要血清型的时间变化，并开发一套分类系统以支持风险管理决策。论文发表在《Journal of Food Protection》。
**研究内容与结论**
研究人员利用USDA FSIS 1998至2024年间的数据，分析了四种主要商品（肉鸡胴体、碎牛肉、碎火鸡、猪肉胴体及猪肉切块/碎肉）中主要沙门氏菌血清型的比例变化。通过组成数据分析（compositional data analysis）方法和多元多项式回归模型，识别出每种商品中血清型的变化模式，并基于变化方向和幅度将血清型分为优势型（dominant）、暂态型（transient）和从属型（subordinate）。同时，结合全基因组测序（WGS）和流行病学数据构建毒力排名系统，将血清型分为高、中、低毒力簇。基于此，开发了一个启发式系统（heuristic system）来评估血清型特异性干预措施的潜在风险与收益。研究得出以下结论：所有商品在27年间均观察到血清型组成的大幅变化；碎牛肉、肉鸡和碎火鸡中至少有一种血清型经历了兴起后衰退（暂态型）；猪肉产品因采样空白期无法明确判断；每种商品至少有一种常见于食品和人类病例的血清型，提示针对高致病性血清型的控制措施可能有效，但效力因商品而异；肉鸡血清型多样性显著下降，而其他商品多样性较高；启发式示例表明，针对特定血清型（如Infantis）的干预可能引发其他高致病性血清型（如Enteritidis）的比例上升，从而增加疾病风险。此外，数据证实了某些血清型（如Gallinarum和Pullorum）已成功从美国禽肉中根除。
**关键方法概述**
本研究的数据来源为USDA FSIS对四种商品（肉鸡胴体、碎牛肉、碎火鸡、猪肉胴体及猪肉切块/碎肉）的连续采样（1998-2024），样本总量见表1（肉鸡17,898份，碎牛肉9,446份，碎火鸡5,659份，猪肉胴体3,388份，猪肉切块1,637份，碎猪肉5,589份）。主要技术方法包括：组成数据分析（compositional data analysis），采用加性对数比转换（additive log-ratio transformation）处理比例数据的单位总和约束，并拟合多元多项式回归模型（multivariate polynomial regression），通过Pillai迹检验确定模型阶数。血清型分类基于毒力排名系统（virulence ranking system），结合全基因组测序（WGS）和流行病学数据将血清型分为高、中、低毒力簇。启发式分类系统（heuristic classification system）根据血清型随时间变化的方向和幅度将其分为优势型、暂态型和从属型。
**研究结果**
**牛肉（Beef）**：通过多元多项式回归模型分析，线性至四次项显著（Pillai检验p<0.05）。Montevideo为优势血清型，全年保持10%以上比例；Dublin和Newport为暂态型，分别于2003年和2011年达到峰值后迅速下降。其余血清型（Anatum、Muenster、Typhimurium、Cerro）为从属型，变化主要受单位总和约束驱动。人类暴发数据中，Typhimurium和Newport占36%的暴发，而Montevideo、Dublin等低毒力血清型仅占8%。
**肉鸡胴体（Broiler chicken carcasses）**：线性至四次项显著（Pillai检验p<0.05）。Kentucky为优势血清型，占阳性样本的30-50%，但并非始终占主导（1998年前Heidelberg为最常见）。Heidelberg、Enteritidis、Infantis为暂态型，其中Infantis与Enteritidis同期上升与下降，且Enteritidis的疫苗要求未影响Typhimurium。从属型包括monophasic、Schwarzengrund和Typhimurium，其中Typhimurium保持10-15%稳定。暴发数据中，Enteritidis占48%的鸡相关暴发，而Kentucky从未作为唯一致病血清型。
**碎火鸡（Comminuted turkey）**：线性至四次项显著（Pillai检验p<0.05）。Heidelberg、Reading、Saintpaul为暂态型，其中Reading在2018-2019年达到峰值后骤降，与Hadar（优势型）呈镜像变化。从属型包括Schwarzengrund和Senftenberg。暴发数据中，Reading在2015-2019年期间与多起暴发相关。
**猪肉胴体、切块与碎肉（Pork carcasses, cuts and comminuted）**：猪肉胴体数据仅线性项显著（Pillai检验p=0.0068），Anatum和Infantis线性系数显著。Derby为优势型，但年际变异高达40%。从属型包括Typhimurium、Johannesburg、Saintpaul。猪肉切块和碎肉数据无显著趋势，所有血清型（Anatum、Derby、Infantis、monophasic、London）比例相似（5-15%），均为从属型。值得注意的是，monophasic（主要为I 4,[5],12:i:-）从胴体采样时的第29位升至切块和碎肉的第1-3位，而Typhimurium下降。暴发数据中，monophasic在2012-2021年期间成为主要暴发血清型（15起暴发）。
**血清型多样性（Diversity of serotypes）**：通过“其他”类别比例衡量多样性，肉鸡胴体多样性显著下降（从30%降至5.4%），而碎火鸡多样性增加（从30%升至54%），碎牛肉多样性先降后升，猪肉因采样类型变化而增加。肉鸡是唯一多样性下降的商品，其多样性水平与美国以外地区（如印度）相似。
**启发式示例（Heuristic Example）**：假设针对Infantis实施干预，根据历史数据，Enteritidis与Infantis变化相关，且Enteritidis毒力更高（高毒力簇），因此减少Infantis可能导致Enteritidis比例上升，从而增加人类疾病风险。其他可能受影响的血清型（Schwarzengrund和Kentucky）为中低毒力，预期影响较小。
**讨论与结论总结**
讨论部分指出，本研究的关键局限性在于数据基于单菌落分型可能低估多血清型共存，但方法变化（如富集培养基）对结果影响不明显。所有商品均显示血清型组成的非线性变化，提示血清型特异性干预需具备灵活性，以应对新出现的血清型。意外发现是肉鸡中血清型多样性极低，而其他商品多样性较高，这可能影响干预策略的有效性。启发式系统基于历史相关性，但因果机制未知，未来干预需实地测试。结论部分翻译如下：本研究描述了美国肉禽样品中常见血清型的变化。所有商品在27年间观察到血清型组成的大幅变化。对于碎牛肉、肉鸡和碎火鸡，至少有一种血清型兴起后衰退（暂态型）。猪肉产品因采样空白期无法明确判断，但组成变化明显。每种商品至少有一种常见于食品和人类病例的血清型，表明针对高致病性血清型的控制措施可能有效，但效力因商品而异，且新组成的血清型致病性仍可能存在问题。数据还表明，某些血清型（如Gallinarum和Pullorum）已成功从美国禽肉中根除，为根除策略提供了证据。
