濒危亚灌木Noticastrum hatschbachii在不同沿海Restora微生境中的功能性特征变异

《Flora》：Functional trait variation of the endangered subshrub Noticastrum hatschbachii across contrasting coastal restinga microhabitats

　　摘要
海岸生态系统在海岸线保护和支持沿海社区方面发挥着关键作用，通过提供必要的生态功能和自然资源。在巴西海岸线沿线，restinga环境形成了异质性的栖息地马赛克，其特征是高植物多样性以及具有挑战性的环境条件。在位于巴西南部弗洛里亚诺波利斯的Parque Natural Municipal das Dunas da Lagoa da Concei??o（PNMDLC）的restinga区域内，濒危特有物种Noticastrum hatschbachii Zardini分布在多种不同的微生境中。本研究调查了N. hatschbachii在不同微生境（前沿、后缘、平原和湿地）中叶片和根系功能特征的种内变异，并探讨了这种变异是否受土壤因素的影响。此外，我们还研究了地上和地下特征之间的协调性是否在不同微生境中发生变化。单变量和多变量分析（包括非度量多维尺度分析）显示了微生境之间的明显功能差异，表明表型变异是由环境驱动的。特征变异包括前沿区域的根组织更厚、后缘区域的叶片干物质含量（LDMC）较低、平原和湿地区域的LDMC较高，以及湿地区域的角质层更厚。然而，叶片和根系特征之间的协调性在不同微生境中存在显著差异，表明地上和地下器官对局部环境条件的反应是独立的。N. hatschbachii并未表现出单一的整株植物策略，而是展示出多种叶片和根系特征的组合，这突显了功能协调的情境依赖性。这种功能灵活性可能是N. hatschbachii广泛生态适应性的基础，并强调了其在恢复和保护异质性restinga生态系统方面的潜力。

引言
海岸生态系统在全球范围内广泛分布，在保护海洋和陆地系统方面具有重要作用。它们可以减少波浪作用和潮汐的影响，并作为防止海岸侵蚀的自然屏障（Martínez等，2008）。这些环境受到多种非生物因素的影响，包括盐度、风的作用、水分缺乏、沙子覆盖、高温和低土壤养分含量（Scarano，2002；Maun，2009）。海洋环境与内陆地区之间的剧烈环境梯度作为强有力的筛选机制，在不同空间尺度上选择了特定的形态解剖适应性和功能策略（García-Mora等，1999；Melo-Junior和Boeger，2016）。在巴西，海岸生态系统延伸约8,500公里（MMA，2024），沿着这条海岸线发展出了restinga环境（Falkenberg，1999；Holzer等，2004）。Restinga由受海洋影响形成的生态系统和多样的地质构造组成，这些构造从具有移动或固定沙丘的沙脊到干燥、湿润或周期性被淹没的平原不等，它们在景观中相互交错并重复出现。这些生态系统拥有丰富的植物多样性，包括草本植物、灌木植物、亚灌木植物和树木植物，形成了复杂的栖息地马赛克（Falkenberg，1999；Guimar?es，2006）。由于沿海人口密度高，restinga环境面临重大的保护挑战。2022年的人口普查显示，54.8%的巴西人口居住在距海岸150公里以内的地区——这一区域受到强烈的房地产压力（巴西地理统计局，2022）。Restinga中的植被提供了重要的生态系统服务，包括稳定沙丘、保护沿海地区免受风、降雨和潮汐变化引起的侵蚀，以及为当地动物提供食物和庇护所。一些restinga物种也是当地社区宝贵的自然资源。例如，Porophyllum ruderale（Jacq.）Cass.，通常被称为“Arnica”，被广泛用于传统医学中的茶饮和作为烹饪香料（Falkenberg，1999；Scarano，2002；Guimar?es，2006；de Athayde等，2019）。Gandolfo和Hanazaki（2011）进一步记录了其他用于药用目的的restinga物种的文化意义，这些物种包括Mikania sp.（俗称“Guaco”）、Bidens pilosa L.（俗称“Pic?o preto”）和Baccharis trimera（Less.）DC.（有多种名称，包括“Carqueja”）。因此，扩展关于海岸沙丘植物的科学知识对于支持保护和管理策略至关重要，包括识别特定环境条件的指示物种（Zamith和Scarano，2006；Richetti等，2025a）。

鉴于气候变化背景和迫切需要保护海岸环境（联合国，2025），本研究选择Noticastrum hatschbachii Zardini作为研究重点物种。该物种是巴西特有的物种，目前被列为国家受威胁物种名单上的“濒危”物种（MMA，2022 - MMA第148号法令，2022年6月7日）。其分布范围仅限于巴西南部，特别是Santa Catarina州和Rio Grande do Sul州。虽然大多数采集记录集中在沿海地区，但在这些地区的内陆开阔地带也记录到了少数分布点（Heiden和Sancho，2023）。Noticastrum hatschbachii以其在restinga生态系统中的广泛生态范围而脱颖而出，它分布在多种生境中，包括移动沙丘、固定沙丘和半固定沙丘，以及干燥、湿润和季节性被淹没的低洼地带。这种生态多样性表明该物种具备多样化的适应能力，使其能够应对海岸系统的典型环境异质性。这些适应策略可以通过植物功能特征有效研究，这些特征提供了从个体到群落多个生物学组织层次上的植物形态与生态表现之间的机制联系（Melo-Junior和Boeger，2016；Bona等，2020；Ciccarelli和Bona，2022；Ciccarelli等，2023；Richetti等，2025b）。叶片特征是Leaf Economics Spectrum（LES）的核心，这是一个描述从资源获取型到资源保守型植物生态策略的主要轴的全球框架（Díaz等，2016及参考文献）。在这个框架中，我们选择了一组广泛使用且可比较的叶片特征——叶片面积（LA）、比叶面积（SLA）和叶片干物质含量（LDMC），因为它们反映了与碳获取、资源利用和耐受性相关的关键植物功能维度（García-Mora等，1999；Valladares等，2000；Ciccarelli和Bona，2022）。LA直接与能量平衡和水分流动相关，反映了光截取与水分损失之间的权衡，从而提供了对植物对气候限制响应的见解（Díaz等，2016）。SLA与相对生长速率和叶片寿命相关，较高的值表明具有快速资源获取和周转的获取型策略（Pérez-Harguindeguy等，2013；Díaz等，2016）。相反，LDMC反映了组织密度和构建成本，与叶片寿命、机械抗性和保守的资源利用策略呈正相关（Pérez-Harguindeguy等，2013；Díaz等，2016）。基于特征的方法对于理解植物对环境梯度的响应特别有用，尤其是在海岸沙丘生态系统中，强烈的盐度梯度、养分限制、底物不稳定性和水资源可用性作为强大的环境筛选因素，塑造了植物功能组成（De Battisti等，2019；Bona等，2020；Ciccarelli等，2023；Rivera等，2025）。巴西的restinga为基于特征的生态研究提供了极好的模型，因为它们结合了明显的环境异质性和多种非生物限制，包括贫瘠的养分底物、盐度、干旱和高辐照度（Scarano，2002，2009；Louren?o等，2019）。例如，Richetti等（2025b）研究表明，在调查的47种草本restinga物种中，如增厚的外周细胞壁和增高的上表皮细胞高度等叶片解剖特征在大多数物种中普遍存在，表明在不同微生境中存在功能趋同模式，而不是统一的特征值。这些特征代表了该生态系统中的关键适应响应，因为它们增强了水分保持能力，并保护内部组织免受持续风力的强烈太阳辐射和脱水的影响（Richetti等，2025b）。尽管基于特征的生态学传统上主要关注叶片，但越来越多的证据强调了地下特征对于理解整个植物对环境异质性响应的重要性（Laliberté，2017；Carmona等，2021；Weigelt等，2021；Bricca等，2023；Matthus等，2025）。在这项研究中，地下特征指的是主要负责吸收水和养分的吸收（细）根的形态学、解剖学和化学特征。在这种框架下，特定根长（SRL）等特征被广泛用作根系投资策略的指标，较高的值与获取型策略和快速土壤探索相关，而较低的值则反映了更大的组织持久性投资（Weemstra等，2016）。补充特征，包括根干物质含量（RDMC），提供了关于组织密度和资源保护的信息，与更保守的策略一致。解剖特征，如内皮层和外皮层壁厚度，调节了非质传递并有助于水分保持和离子选择性，而维管圆柱直径和导管频率与传输能力和水力效率-安全性之间的权衡相关（Freschet等，2021；Ciccarelli等，2023）。这些特征共同提供了一个功能框架，用于评估地下策略在沿海微生境中的变化及其与叶片特征的协调性。

关于沿海环境中植物功能特征的研究越来越多地探讨了地上和地下策略之间的协调性。例如，Ciccarelli等（2023）研究了地中海海岸沙丘的39个物种，并评估了叶片经济谱（LES）与根系经济谱（RES）在整株植物经济谱（PES）框架内的关系（Freschet等，2010，2021；Li等，2021）。他们的结果显示，叶片和根系之间的协调程度在不同的环境梯度中有所不同，在相对稳定的生境中更强，在更恶劣的条件下较弱。同样，Bricca等（2023）报告说，地上和地下特征可能独立响应，甚至在沿海压力梯度上表现出相反的关系，表明特征协调性高度依赖于具体情境。这些发现表明，叶片-根系的协调性不能预先假设，而应根据具体环境条件进行评估。这种特征关系的情境依赖性与de Bello等（2012）提出的框架一致，他们强调特征相关性源于环境筛选和物种特定策略的综合作用，因此可能会在不同生境中发生变化。因此，植物表型可以解释为内在限制和环境条件共同作用的结果。根系特征对土壤条件具有高度敏感性，因此在研究异质性海岸系统中的植物适应策略时，它们为叶片特征提供了重要的补充（Kramer-Walter等，2016；Laliberté，2017；De Battisti等，2019；Bona等，2020；Freschet等，2021；Bricca等，2023；Ciccarelli等，2023）。基于这些考虑，我们研究了叶片和根系的形态和解剖特征，以更好地了解N. hatschbachii在各种restinga生境中的生态成功。我们假设该物种在不同微生境中表现出不同的功能策略，反映了其对环境异质性的获取-保守型谱系的响应变化。

本研究在位于巴西Santa Catarina州Florianópolis的Parque Natural Municipal das Dunas da Lagoa da Concei??o（PNMDLC）的沿海沙丘系统中进行。研究的具体目标是：（a）调查N. hatschbachii在不同类型沿海沙丘生境中的叶片和根系功能特征的种内变异，并评估这种变异是否受土壤条件的影响；（b）研究该物种的资源利用策略（获取型 vs. 保守型）；（c）确定环境条件在调节叶片和根系特征协调性中的作用。这些分析旨在揭示该物种的资源分配策略，并评估它们在不同环境条件下的变化或稳定性。所得信息将对N. hatschbachii的保护和管理行动提供有价值的信息，也可能作为研究和管理其他功能变异型沿海生态系统物种的实用模型。

研究区域
本研究选择的区域是位于巴西Florianópolis东部（27° 37′ 35" S, 48° 27′ 22" W）的Parque Natural Municipal das Dunas da Lagoa da Concei??o（PNMDLC），面积约为706.76公顷（图1）（Florianópolis，2018 - 法律第10.388号，2018年6月5日）。Florianópolis具有明显的季节性和湿润的亚热带气候，平均气温从冬季的约13°C到夏季的29°C不等（Strahler，1989，引自）。在前部微生境中，分析的八个根部特征中有三个与其他微生境存在差异。具体来说，细根的外皮层（exo_thick）和内皮层（end_thick）的周壁厚度在前部微生境中大于后部和平原微生境（图3d；表TS6）。同样，导管直径也存在差异。

Noticastrum hatschbachii 在不同微生境中表现出显著的功能特征种内变异性。越来越多的研究认为，这种高水平的种内特征变异性是植物在环境异质性海岸生态系统中持续生存的关键机制。在这些环境中，盐度、沙子流动性、养分可用性和水分保持能力的小尺度变化即使在短距离内也能产生强烈的选择压力（Jung等人，2010年；Siefert等人）。

我们的研究结果表明，Noticastrum hatschbachii 在不同的微生境中表现出高度的功能变异性。该物种并没有采用单一的资源利用策略，而是表现出多种叶部和根部特征的组合，这表明功能协调受到局部环境条件的强烈影响。来自不同微生境的个体在“获取型”与“保守型”策略之间有所差异，其中一些个体更倾向于获取型策略。

数据可用性：根据合理请求，我们将提供相关数据，植物功能特征的完整个体数据集可在补充材料中找到（表TS8）。

补充材料：与本文相关的补充材料可在Zenodo在线版本中获取：https://doi.org/10.5281/zenodo.21205523

未引用的参考文献：
Cornelissen等人，2003年

作者贡献声明：
Josiane Wolff-Coutinho：写作——审稿与编辑、撰写初稿、可视化、验证、项目管理、方法学、研究、数据分析、概念化
Makeli Garibotti Lusa：写作——审稿与编辑、监督、资源协调、方法学、研究、资金筹集、数据分析、概念化
Beatriz Fernandes Torres：撰写初稿、方法学、研究
Ana Claudia Rodrigues：撰写初稿

研究团队成员：
Josiane Wolff-Coutinho | Makeli Garibotti Lusa | Beatriz Fernandes Torres | Ana Claudia Rodrigues | Fernanda Maria Cordeiro de Oliveira | Paulo Emílio Lovato | Leonardo Khaoê Giovanetti

所属机构：
真菌、藻类和植物生物学研究生项目（PPGFAP），圣卡塔琳娜联邦大学生物科学中心植物学系，88040-900，Florianópolis，巴西