重新评估欧洲池龟在欧洲的威胁感知、实证证据及管理优先事项

《Journal for Nature Conservation》：Reassessing threat perception, empirical evidence, and management priorities for the European pond turtle in Europe

　　

摘要 欧洲公共保护资金日益紧张，使得管理行动的优先级排序成为一项核心挑战。以欧盟 LIFE 项目作为标准化政策框架，我们评估了针对欧洲池龟（Emys orbicularis）的保护措施的规模、依据和经验支持，该物种常被用作湿地保护的旗舰种。在实施具体行动的项目中，累计欧盟共同资助超过 950 万欧元，突显了评估管理与种群统计学证据匹配程度的必要性。我们回顾了实施的主要行动，包括栖息地恢复、人工繁育以及清除外来淡水龟（如 Trachemys scripta），并评估其与种群统计学证据及成本效益的一致性。尽管基于栖息地的干预措施普遍具有合理性并能带来系统层面的效益，针对特定物种的措施往往是在没有明确种群诊断、未证明种群层面影响或缺乏长期评估的情况下进行的。我们识别出感知威胁与证据支持之间存在反复出现的不匹配，特别是在昂贵的外来龟清除计划中。我们的分析并不质疑 E. orbicularis 的保护相关性或生物入侵带来的潜在风险，而是呼吁采取适度的、以假设为驱动的保护措施，以反映本地龟类缓慢的种群动态。我们进一步强调，由于项目后续监测有限，许多 LIFE 资助行动仍未得到充分评估。

引言 公认欧洲分配给物种保护的公共资金严重受限，特别是在国家和超国家机构面临持续预算压力的背景下。在这种情况下，至关重要的是对可用资源进行战略优先级排序，并定向用于保护受威胁最严重的物种和栖息地，以最大化保护有效性并防止公共资金在持续经济约束下低效分散，这种约束影响许多欧盟成员国。例如，欧盟 LIFE 项目代表了一个分析保护优先事项的有效框架，因为它们提供了可以说是众所周知的、应用于各国和生态系统的标准化资助方案，允许在大陆尺度上直接比较投资模式、管理策略和保护成果。通过在共同的监管和财务结构下运作，LIFE 项目提供了一致且透明的记录，显示有限的公共资源如何在物种、栖息地和地区之间分配，从而能够识别资金分配与实际保护需求之间潜在的不匹配。

欧洲池龟（Emys orbicularis）是古北区西部分布最广的淡水龟之一，分布范围跨越从伊比利亚半岛到中亚、从北非到北欧的广阔纬度和经度梯度。尽管在几个地区记录了本地种群下降和碎片化，该物种目前在全球范围内被列为近危，基于 1996 年发布的一项评估（龟类与淡水龟专家组 1996）以及 2024 年的欧洲红色名录（Luiselli & Vamberger 2024）。同时，E. orbicularis 被列入欧盟栖息地指令附录 II，这促成了其在欧洲保护规划中的突出地位。

在过去的三十年中，E. orbicularis 被纳入大量 LIFE 项目，通常作为主要保护目标，在其他情况下作为湿地恢复的旗舰种。这些项目动员了大量经济资源并实施了广泛的管理行动。尽管其中一些行动（如栖息地恢复）得到了生态理论的广泛支持，其他行动，特别是人工繁育和外来物种清除，仍然更具争议性。在此，我们批判性地审查针对 E. orbicularis 的保护行动的规模和类型是否与支持该物种感知威胁水平的经验证据相称。

重要的是要强调，欧盟 LIFE 项目是资助全欧洲生物多样性保护的卓越且很大程度上不可替代的工具。其标准化结构、长远视角以及支持大规模、跨国行动的能力使其成为欧洲保护政策的基石。本分析并不质疑 LIFE 项目本身的价值，而是寻求通过鼓励管理强度、经验证据和保护优先事项之间更明确的对齐，来为其持续有效性做出贡献。

我们使用 LIFE 公共数据库（https://webgate.ec.europa.eu/life/publicWebsite/search；访问日期：2025 年 12 月 21 日）搜索了明确以欧洲池龟（Emys orbicularis）为目标物种的 LIFE 项目。当项目摘要、技术报告或最终交付物描述了涉及 E. orbicularis 的站点管理、种群强化或外来物种控制行动时，这些项目被纳入。专注于栖息地类型而没有物种层面行动的项目被排除。这次搜索确定了分布在几个欧洲国家（法国、意大利、拉脱维亚、立陶宛、葡萄牙、斯洛文尼亚和西班牙）的项目。总体而言，有 19 个 Life 项目获得了资助，其中 E. orbicularis 是主要目标物种之一。对于这些项目，具体行动分为三大类：（i）栖息地恢复和管理，（ii）人工繁育和种群强化，（iii）清除外来淡水龟，主要是 Trachemys scripta 及相关分类群。

对可获得定量结果的项目（N = 11；表 1）的综观显示，外来物种清除常被纳入项目目标，有时作为核心行动，有时作为补充措施。值得注意的是，在几种情况下，E. orbicularis 不是唯一的甚至不是主要的保护目标，但其纳入是为了证明密集干预的合理性。这引发了一个问题：外来龟对 E. orbicularis 造成的感知威胁是否得到了与所涉及的经济和后勤努力相称的经验证据支持。

除了定性考虑之外，针对 Emys orbicularis 的保护投资的经济规模值得明确关注。基于表 1 中列出的项目报告的欧盟贡献，在具有可比财务数据的项目中，实施针对 Emys orbicularis 具体行动的 LIFE 项目累计欧盟共同资助为 959 万欧元。该数字代表了对每个项目的总贡献，因此构成潜在投资于影响该物种行动的资金资源的上限估计（实际金额很可能远低于此）。

为了将这些数值置于背景中，LIFE 自 1992 年运行以来，已在欧洲共同资助了数千个环境和自然保护项目（Cinea 2026a）。早期的 LIFE I 和 LIFE II 阶段分别资助了 731 和 865 个项目，而当前的 2021-2027 LIFE 计划预算约为 54-54.5 亿欧元，此前 2014-2020 年预算为 34 亿欧元（CINEA, 2026b, CINEA, 2026）。在这一广泛的财务和项目背景下，确定的 19 个项目对应于 CINEA 报告为在全欧洲为环境和气候行动做出贡献的 6,500 个 LIFE 项目中的不到 0.4%（欧洲议会和理事会，2014 年；CINEA, 2026a）。因此，我们的论点并不是 E. orbicularis 在绝对值上吸收了不成比例的 LIFE 资金份额，而是该框架下资助的特定物种行动应与种群诊断、可测量影响和长期评估更明确地联系起来。

由于 E. orbicularis 在许多项目中不是唯一的保护目标，且预算通常分配给多个物种和栖息地目标，因此无法确定该金额中有多大比例直接投资于专属使该物种受益的行动。尽管如此，即使在保守的假设下，聚合资金也反映了欧盟对其在该物种扮演中心和/或象征性角色的保护策略的重大长期财政承诺。

从政策角度来看，这种水平的投资进一步强化了严格证明管理选择合理性的必要性，以及对其生态有效性的透明评估。当公共资金以此规模动员时，特别是在保护预算有限的条件下，确保干预措施既基于证据又在生态上有意义的时间框架内可持续，不仅成为科学问题，也是对待纳税人和生物多样性保护优先事项的道德责任。

我们承认，投资“近危”物种本身并不不当。具有中等灭绝风险且仍有活力种群的物种可能提供预防性保护的有利机会，因为干预可以在不可逆转的种群崩溃之前发生。此外，E. orbicularis 可能合法地作为湿地保护的旗舰种，可能使更广泛的水生群落受益。旗舰种和伞护种长期以来被用来吸引公众支持并指导栖息地保护，尽管其有效性取决于所选物种是否充分代表更广泛的保护需求（Simberloff, 1998, Caro 和 O'Doherty, 1999, Andelman 和 Fagan, 2000）。然而，旗舰价值并不能消除基于证据的管理需求。因此，我们的担忧不是 LIFE 资金分配给 E. orbicularis 或其栖息地，而是人工繁育和清除外来龟等特定物种干预措施是否得到明确种群诊断的支持，并通过可测量成果进行评估。

栖息地恢复是与 E. orbicularis 相关的最常见且争议最小的保护行动。这些干预通常涉及池塘和湿地的创建或恢复、水文制度的改善以及筑巢和日光浴地点的增强。重要的是，栖息地管理使广泛的分类群和生态系统功能受益，且不依赖于 E. orbicularis 的高灭绝风险来证明其合理性。因此，无论该物种的保护状况如何，这些行动都得到广泛支持。

人工繁育和种群强化已在许多 LIFE 项目中实施（表 1），通常在释放后的生存方面产生可证明的短期收益，在某些情况下还包括释放个体的繁殖（例如，Life: Bourget - 法国，Trachemys - 西班牙，Potamo Fauna - 葡萄牙）。然而，这些干预措施经常在没有明确证据表明本地种群受到补充失败或潜在种群崩溃制约的情况下进行（几乎所有项目）。如果没有此类证据，人工繁育有成为常规管理实践而不是基于明确识别的种群层面限制的目标导向、问题驱动干预的风险，从而引发对其理由稳健性及其有效使用为资助这些举措的公民提供的公共资金的担忧。

清除外来淡水龟正日益被推广为 E. orbicularis 的关键保护措施。这些计划通常通过假设外来物种竞争性排除本地龟获取日光浴地点和食物等基本资源来证明其合理性。然而，外来物种清除劳动密集、成本高，且很少具有决定性，通常需要长期持续努力。此类投资是否合理，关键取决于支持外来龟对 E. orbicularis 种群产生负面影响的经验证据的强度。

外来淡水龟，特别是 Trachemys scripta，对 Emys orbicularis 构成重大威胁的假设，主要基于在圈养或半圈养条件下进行的实验研究，以及这些影响在野外也存在的假设。早期实验表明，当两个物种被迫在人工池塘中共存时，T. scripta 可以在竞争首选日光浴地点方面支配 E. orbicularis（Cadi & Joly 2003）。随后的一项长期实验报告称，在混养围栏中，E. orbicularis 体重减轻且死亡率增加，表明竞争相互作用可能带来严重后果（Cadi & Joly 2004）。这些研究具有高度影响力，常被引用以支持外来龟清除计划。

然而，这些发现的普遍性受限于其实验背景。圈养和半圈养实验通常涉及简化的栖息地、人为高密度和有限的资源可用性，这些条件可能会加剧干扰竞争，并相对于自然环境高估相互作用强度（Schoener, 1983, Gurevitch et al., 1992, Goldberg and Barton, 1992, Lambert et al., 2019）。虽然此类研究对于识别潜在机制很有价值，但它们并未证明这些机制在自然条件下转化为种群层面下降（正如 LIFE 资助计划所假设的那样）。

随后的行为和摄食实验提供了 T. scripta 与本地龟之间竞争不对称性的额外证据，包括锦龟攻击性更高和食物摄入量更大（Polo-Cavia et al. 2011）。然而，这些研究大多关注 Mauremys leprosa 而非 E. orbicularis，且再次是在受控条件下进行的。因此，它们主要记录潜在的竞争优势，而非野外已实现的影响。

观察性野外研究提供了高度的生态真实性，但在建立因果关系方面本质上受限。几项调查记录了本地和外来龟物种之间的空间隔离或差异微小栖息地使用，并将这些模式解释为竞争取代的证据。然而，此类空间模式同样可能源于物种特定的栖息地偏好、对人类干扰耐受性的差异或其他未测量的环境变量。

这一局限性尤为相关，考虑到引入外来物种以来时间相对较短，而乌龟具有寿命长和世代时间长的特点，这使得观察到的模式极不可能反映进化出的生态位分化过程（通常称为“过去竞争的幽灵”；Connel 1980；Luiselli 2006）。重要的是，在自然环境中进行的饮食研究通常未能检测到可归因于竞争的明显饮食转变。例如，Pérez-Santigosa 等人（2011 年）发现 *E. orbicularis*、*M. leprosa* 和 *T. scripta* 之间存在大量的营养重叠，但没有证据表明外来乌龟诱导了本土物种的饮食变化，观察到的变异主要由入侵小龙虾的可用性驱动。

很少有研究通过操纵性野外实验测试外来乌龟移除的效果。最有力的例子来自欧洲之外，Lambert 等人（2019 年）实验性地从一个封闭的水生系统中移除了 *T. scripta*，并评估了本土乌龟的反应。与从圈养实验中得出的预期相反，行为效应有限，且与针对晒太阳地点的强烈种间竞争不一致。尽管本土乌龟的身体状况在移除后有所改善，但作者明确得出结论，自然系统中的竞争效应比实验室和中型生态室研究所表明要弱。

因此，对现有文献的综合分析（表 2）表明，虽然本土和外来淡水龟之间的竞争是可能的，有时在行为水平上可证明，但在自然系统中对 *Emys orbicularis* 产生强烈、种群层面影响的有力证据仍然稀缺。这种假设威胁与已证实影响之间的差异对保护规划具有重要意义。

重要的是澄清，*Trachemys scripta* 受欧盟关于入侵外来物种的法律框架约束，即第 1143/2014 号条例（欧洲议会和理事会，2014 年）。目前，欧盟严格监管 114 种入侵外来物种，成员国被要求采取预防、早期检测、快速根除和管理广泛传播物种的行动（欧盟委员会，2026 年）。因此，我们的论点并不挑战在欧盟管理外来淡水龟的法律基础。相反，它涉及当这些行动具体被框定为 *E. orbicularis* 的保护措施时，其生态合理性、优先级和评估。在这种背景下，遵守入侵物种立法和对特定物种保护益处的循证评估应被视为互补而非冲突的目标。

在过去三十年中，几项研究记录了外来淡水龟，特别是 *T. scripta* 在欧洲的繁殖活动，大多数确诊病例发生在地中海或气候适宜的地区（表 3）。来自加泰罗尼亚的早期证据报告了在户外半自然条件下重复产卵和成功孵化，表明地中海气候条件可能允许胚胎发育和幼龟破壳。随后的记录确认了在意大利自然或半自然湿地中的繁殖，包括波河三角洲，那里发现了与 *E. orbicularis* 同域的幼龟（Ficetola 等人，2003 年）。在法国南部，Cadi 等人（2004 年）提供了特别有力的繁殖潜力证据，证明在野外条件下孵化的巢中有受精卵、存活的幼龟，并产生了两性，从而表明在气候条件适宜的地方可能长期存在。最近，Martins 等人（2018 年）记录了 *T. scripta* 在葡萄牙的首次确认繁殖，在利亚福莫萨自然公园，记录了与本土 *E. orbicularis* 和 *Mauremys leprosa* 同域的幼龟、怀卵雌性、巢穴和多个年龄组。

*T. scripta* 的定殖潜力也受生活史特征影响，这些特征可能在适宜的环境条件下赋予种群优势。与许多本土欧洲淡水龟相比，锦龟可能达到相对较大的体型，在可变但有时较早的年龄成熟，并产生多个窝卵，具有相对较高的年繁殖力（Gibbons 等人，1981 年，Gibbons，1990 年，Tucker 等人，1998 年，Tucker，2001 年）。在气候条件允许成功孵化和幼体补充的地方，这些特征可以促进定殖，如在西班牙、意大利、法国南部和葡萄牙所记录的那样（Martínez-Silvestre 等人，1997 年，Ficetola 等人，2003 年，Cadi 等人，2004 年，Pérez-Santigosa 等人，2008 年，Martins 等人，2018 年）。

然而，繁殖证据在强度和生态意义上差异很大。一些记录记录了孤立的筑巢或孵化事件，而另一些则表明通过幼龟、亚成体、成体、怀卵雌性和多年重复捕获的存在实现局部定殖。然而，即使在后一种情况下，单纯的繁殖潜力并不能证明生态影响。繁殖是否转化为竞争排斥或本土龟的种群下降，取决于实际补充、种群密度、资源限制、栖息地结构以及与本土物种的空间重叠。

再往北，德国（Tietz 等人，2023 年）和罗马尼亚（F?naru 等人，2024 年）报告了零星的成功繁殖案例，但通常是在局部微气候条件下且频率很低。这些发现表明，虽然繁殖可能在比之前假设的更广泛的地理范围内发生，但这并不一定转化为快速扩张或种群占主导地位的种群。

在许多情况下，观察仍然局限于短期的繁殖证据，而关于幼体存活、年龄结构、繁殖种群补充和长期种群增长的数据仍然稀缺。考虑到关于入侵外来物种的欧盟法律框架，这种人口统计信息的稀缺性至少部分是可理解的。因为 *T. scripta* 被包含在欧盟第 1143/2014 号条例下的联盟关注物种中，成员国被要求防止引入，尽可能确保早期检测和快速根除，并管理广泛传播的种群。因此，关于 *T. scripta* 种群的经典捕获 - 标记 - 重捕研究，这需要标记并将个体释放回野外，可能在法律和伦理上存在问题。然而，这一限制并不排除通过替代设计评估生态影响，包括对本土龟种群的长期监测、移除行动前后的比较、外来龟密度梯度下的站点比较，或专注于 *E. orbicularis* 和 *Mauremys leprosa* 的种群研究。考虑到淡水龟典型的长寿命和延迟成熟，这种局限性尤为相关，这使得仅从短期观察难以推断种群层面的影响。

重要的是，在 *T. scripta* 和本土龟长期共存地区进行的长期野外研究并不一致地报告 *E. orbicularis* 的负面种群后果。Standfuss 等人（2016 年）在斯洛文尼亚进行了重点审查和野外分析，那里 *T. scripta* 已定殖数十年。尽管长期共存，作者没有发现 *E. orbicularis* 被置换、适合度降低或种群动态改变的证据。同样，Bertolero 和 Villero（2018 年）在加泰罗尼亚进行了长期监测，比较了有无外来龟地区的种群趋势，并报告了在有 *T. scripta* 存在的栖息地中 *Emys* 种群稳定或增加。

总的来说，这些发现表明 *T. scripta* 在欧洲的繁殖成功是真实的且具有生态相关性，特别是在地中海地区，但不应先验地等同于高影响入侵性或不可避免的本土龟竞争排斥。与竞争相互作用一样，繁殖的生态后果似乎强烈依赖于环境背景，并且在种群层面仍然量化不足。

经验证据的强度与针对 *Emys orbicularis* 的保护管理行动强度之间的关系在概念上总结在图 1 中。外来物种根除计划的特点是经济和投资高，尽管主要得到圈养或半圈养研究的支持。相比之下，栖息地恢复行动被广泛实施，具有相对较强的生态合理性和广泛的协同效益。能够直接测试管理假设的操纵性野外实验仍然很少，并且对管理决策的影响有限。

从成本效益的角度来看，常规实施外来龟根除提出了重要问题：投入长期移除工作的资源必然从其他保护优先级中转移，包括栖息地保护和面临明显更高灭绝风险物种的保护。预防原则常被用来为这类行动辩护；然而，虽然在不确定性下预防具有重要作用，但当不确定性尽管经过数十年研究仍然存在时，它不应取代经验评估。

针对 *Emys orbicularis* 的保护策略中一个关键但常被忽视的方面是其长期可持续性。实施具体措施（如圈养繁殖和放归、建立新设施或大规模根除 *Trachemys* 属）的大多数 LIFE 项目，充其量只能实现部分和依赖于环境的保护压力缓解，而不是决定性解决。这些干预措施通常局限于项目期限，很少嵌入在能够确保 LIFE 资助期之后连续性的长期管理框架中。

在这种背景下，所谓的“后 LIFE"计划通常仍然主要是形式上的承诺。在没有专门财务资源的情况下，它们很少能保证具体管理行动的继续或系统监测 LIFE 项目期间取得的成果。因此，一旦项目资助结束，积极的保护工作往往停止，不仅是针对目标物种，还包括评估所实施措施的持久性和有效性。

对于像 *Emys orbicularis* 这样的长寿物种，这一局限性尤为关键，其世代时间跨越数十年。在这种生活史特征下，短期干预后评估本质上不足以检测有意义的种群响应。如果没有长期监测，就不可能确定短期收益，如放归后幼体丰度增加或外来龟密度暂时降低，是否转化为持续的种群生存力。此外，放归和根除计划的一个共同弱点是缺乏干预前强有力的人口统计数据。在许多情况下，管理行动的类型、强度和持续时间是在没有明确识别限制种群增长的人口过程或生命阶段的情况下定义的。这种人口诊断的缺乏破坏了干预措施的有效性以及随后对其成本效益的评估。一种更可持续和富有信息量的方法将要求针对 *Emys orbicularis* 的 LIFE 项目系统地将长期（例如十年）项目后监测作为保护规划的核心组成部分。这种方法将允许评估远超出项目寿命的种群轨迹，并提供评估、改进和跨区域复制保护行动所需的经验基础。因此，对于具有慢生活史特征的物种，可持续性应被视为判断公共资助保护倡议成功的核心标准，而不是可选的附加项。

尽管我们的分析侧重于 *E. orbicularis* 和欧盟 LIFE 框架，但这里强调的问题并非该独有。类似的辩论已在其他地方的淡水龟保护中出现，特别是关于幼体培育、圈养繁殖、巢穴保护和捕食者或竞争者管理。例如，在北美，对淡水龟幼体培育计划的长期种群评估表明，释放幼体的短期存活不一定转化为种群恢复，当成年存活率、栖息地连通性、疾病、道路死亡率或承载能力仍然受限时（Heppell 等人，1996 年，Burke，2015 年，Mullin 等人，2020 年，Wijewardena 等人，2023 年）。巢穴保护计划也提出了类似的担忧，其中增加的孵化成功率如果后期生命阶段经历高死亡率，可能无法产生补充（Campbell 等人，2020 年）。这些例子强化了更广泛的教训：对于长寿龟，保护行动应通过种群轨迹评估，而不是短期输出指标，如释放个体数量、保护巢穴数量或移除竞争者数量。

解决关于外来淡水龟对本土欧洲物种生态影响的辩论，需要从未经验证的发生机制可能性转向明确无歧义的种群层面证据。未来的研究应优先考虑长期研究，明确设计以将竞争效应与背景环境变异性区分开来（例如 Lambert 等人，2019 年）。比较控制外来龟密度减少前后本土龟种群轨迹的操纵性野外实验，将提供对因果关系亟需的测试。这种方法，理想情况下在多个生态背景下复制，将允许评估生存、生长、繁殖或补充的变化是否可以直接归因于外来物种的存在。补充的长期监测计划应专注于人口统计参数，而不是短期的行为反应，整合标记 - 重捕数据、年龄结构分析和多代繁殖输出。

鉴于淡水龟的生活史特征，仅持续几年的研究不太可能捕捉到有生物学意义的种群趋势。最后，未来的 LIFE 资助项目可以作为实施适应性管理框架的理想平台，在其中保护行动被明确视为待检验的假设，并设有预定义的成败指标。这种方法不仅有助于阐明外来淡水龟对本地物种（如 Emys orbicularis 和 Mauremys leprosa）的真实影响，还能提高保护投资的科学回报和长期有效性。
章节摘要 结论
我们的分析表明，欧盟 LIFE 项目中针对 Emys orbicularis 的当前保护策略的特征是管理强度、证据支持和长期可持续性之间存在部分错位。尽管基于栖息地的干预措施有着坚实的生态依据并能产生广泛的生态系统效益，但诸如人工繁殖和清除外来龟等特定物种措施经常在缺乏明确种群动态诊断的情况下实施。
手稿准备过程中生成式 AI 和 AI 辅助技术的声明
在准备本文过程中，作者仅使用 ChatGPT 来提高语法和语言清晰度，因为两位作者均为非英语母语者。该工具未用于生成科学内容、解释数据或得出结论。使用该工具后，作者仔细审查并编辑了文本，并对发表文章的内容承担全部责任。
CRediT 作者贡献声明
Leonardo Vignoli：写作——审查与编辑，写作——初稿，可视化，验证，监督，方法论，调查，形式分析，数据整理，概念化。Luca Luiselli：。
未引用参考文献
Connell, 1980；Gahmous 等，2022；陆龟淡水龟专家组，1996；Zuffi 等，1999。
利益冲突声明
作者声明，他们没有任何已知的竞争性财务利益或个人关系可能影响本文中报告的工作。
Leonardo Vignoli|Luca Luiselli
罗马三大学科学院，Viale G. Marconi 446, 00135 罗马，意大利