禽蛋的孵化期：通过蛋的表面积与体积比率重新探讨现有的异速生长关系

《Comparative Biochemistry and Physiology Part A: Molecular & Integrative Physiology》：Avian egg incubation period: Revisiting existing allometric relationships via surface area-to-volume ratio of an egg

　　•鸟蛋的孵化时间（I）取决于它们的几何特性。
•我们使用了来自Aves类鸟类博物馆收藏的数字图像。
•我们发现I与蛋的表面积与体积比（S/V）之间存在显著关系。
•这种依赖关系公式可以作为特定蛋的标准孵化期。
•其他因素的影响可能会导致孵化时间的变化。

**引言**
鸟蛋的孵化时间（通常用字母“I”表示）因物种而异，是每种鸟类独有的繁殖特征。这也是众多研究的主题，这些研究旨在建立可以从蛋的某些物理特性（如重量或大小）中推断出的异速生长关系（Deeming等人，2006；Atanasov，2019）。尽管预测的（计算出的）I值可以作为某种标准，但这些值并不总是与自然界中观察到的值相符。实际上，将一个物种的标准I值与单个鸟类或种群的观察值进行比较，有助于评估可能影响（或甚至改善）繁殖表现的环境因素。种间比较表明，即使蛋的重量（W）和大小参数（如体积V和/或表面积S）相似，不同种类的鸟类也可能具有相当不同的I值。研究这种I值差异有助于了解导致不同分类群胚胎发育差异的进化过程。然而，这并不是一件简单的事情，因为不同作者得出的标准I值预测方程（Rahn和Ar，1974；Ar和Rahn，1978；Deeming等人，2006）通常仅基于W。在这方面，具有相似W的蛋的标准I值应该对所有物种都是一致的。然而，在实践中这一规则并不总是得到遵守，因此由于由此引入的显著误差，这些公式的实际应用非常具有问题性。毫无疑问，I还受到鸟类所属发育模式的根本影响，即晚成性 vs. 早成性。在这方面，研究人员提出了几个基于这些发育特征的独立方程（Rahn和Ar，1974；Ar和Rahn，1978；Deeming等人，2006）。

**建立标准种特异性I值的困难**
除了确定标准种特异性I值的困难外，还有许多限制阻碍了异速生长关系的实际应用。主要问题是需要准确且及时地测量W，这在野外研究中极为困难，同时还要尽量减少对孵化过程的干扰（例如，Grant等人，1982）。此外，蛋在孵化过程中会减轻重量（所谓的“收缩”（Shomina等人，2009；Narushin等人，2024a；Chekh等人，2025），因此刚产下的蛋的重量与次日相比会有所不同。因此，不同作者给出的W值并不总是与刚产下的蛋的W值相符。实际上，W通常是根据其体积V估算的，而V在整个孵化期间保持不变。在最近的初步研究中，我们利用基于V的计算来解释为什么有些蛋呈梨形（Narushin等人，2025），这为当前的研究奠定了基础，我们在其中详细考虑了可能的计算误差（见下文“基于V预测W”小节）。

**进行可靠的I值和种间异速生长研究的相关限制**
进行可靠的I值和种间异速生长研究的第二个限制是样本的可用性；在这种情况下，需要鸟蛋的图像来进行所需的测量。第三个限制是，根据许多研究的结果（例如，Petersen，1992；Barta和Székely，1997；Mónus和Barta，2005；Duursma等人，2018；Hays等人，2020；Liu等人，2023），鸟类蛋的几何参数的种内变异并不大，但确实存在，需要加以考虑。

**实际应用中的注意事项**
考虑到上述实际因素，除非外部因素发生变化，否则同一物种内部的I值变化可以忽略不计。换句话说，在相同环境中孵化的同一物种的个体之间的I值不会变化。因此，如果要准确生成异速生长关系，就必须使用给定鸟类物种的标准参考特征进行数学计算。这方面的研究已经进行了几十年，但迄今为止仅针对家养物种。例如，Romanoff和Romanoff（1949）报告了鸡蛋的标准参数；然而，对于自然界中存在的野生鸟类物种的此类研究尚未完成。原则上，一种可能的方法是确定蛋的体积，然后利用相同的异速生长关系将其转换为重量。由Hermann Rahn领导的一组研究人员（Pappenheimer，1996综述）发表了许多基于多项研究的结果，这些研究旨在发展描述鸟蛋各种参数之间关系的数学模型。不幸的是，一些相当流行的方程没有被考虑在内。例如，我们（Narushin等人，2025）最近研究了Alcidae科（海鹦、海鸠、海鸦及相关物种）所产蛋的重量与其表面积与体积比（S/V）所表示的代谢状态之间的关系。在这项研究中，我们面临根据V重新计算W值的需要。尽管这种重新计算看似简单（因为只需要相应的蛋密度D的依赖关系），但实际上这种功能关系尚未被描述。然而，Paganelli等人（1974）提出了几种可以转换为W和V之间所需关系的数学公式。例如，这些作者提出了两个计算S的公式：
S=4.835W^0.662 和 S=4.951V^0.666。
通过将方程1和方程2相等，我们可以得到以下描述蛋重量的关系：
W=1.036V^1.006，
其中W以克（g）为单位，V以立方厘米（cm^3）为单位。
除了方程（1）和（2），Paganelli等人（1974）还提出了一个计算D的公式：
D=1.038W^0.006，
其中D以克/立方厘米（g/cm^3）为单位，W以克（g）为单位。
将方程4乘以V并将其与W相等，我们得到：
W=1.038V^1.006。

**其他限制因素**
方程（3）和（5）之间的差异迫使我们使用Paganelli等人（1974）提供的关于蛋壳重量（Ws）和体积（Vs）的以下公式进行另一次测试：
Ws=0.0482W^1.132，Vs=0.0248W^1.118，
其中Vs以立方厘米（cm^3）为单位，Ws和W以克（g）为单位。
在我们之前的工作（Narushin等人，2023a）中，我们展示了W与其他蛋参数之间的理论关系：
W=Ws+V?VsDi，
其中Di是蛋内容的密度（以克/立方厘米（g/cm^3）为单位）。
基于他们自己和其他人的数据，Rahn和Paganelli（1989）提供了家养和野生鸟类蛋的Di值。作者建议使用1.031作为Di的显著常数，因为这个指标的平均值（范围为1.027至1.038 g/cm^3）在家养和野生物种的亚组中是相同的。将这个值以及方程（6）和（7）代入方程（8），我们可以将其重写为以下形式：
V=0.97W?0.04675W^1.132+0.0248W^1.118。
将W值从0.5到1000克（g）代入方程（8），计算V，并用函数W=f(V)近似所得数据，我们得到以下方程：
W=1.0448V^1.0072。
因此，根据Rahn及其同事的结果，三种不同的方法得出了三种不同的结果（方程（3）、（5）、（10））。其中一些结果彼此接近，有些则不然；然而，由于初始数据的不准确性，无法获得一个统一的计算关系。例如，作者使用了Sch?nwetter鸟类学参考书（Sch?nwetter，1960–1992）中的全部初始数据，而根据Maurer等人（2010）的说法，该书的编制过程中存在一些不准确性和假设。还应注意的是，在类似研究中，Worth（1940）提出了使用V进行I的数学预测的可行性，并证明了其有效性。对于大多数研究来说，任何获得的关系（方程（3）、（5）、（10）都足以从体积计算出相对准确的蛋质量数据。

**结论**
基于上述理论概述，我们仅想证明使用V作为基本且更合适的参数来推导和评估鸟蛋各种参数（既有物理的也有生物的）的异速生长关系的可行性和研究有效性。考虑到上述情况，我们假设在获取异速生长关系和其他经验依赖关系时使用V值可能更为便捷。这样的优势包括：
(i) 与W不同，V不会因收缩而随时间变化；
(ii) V的值非常容易计算，因为我们有带有实际度量单位的蛋图像；
(iii) 使用V可以让我们摆脱蛋的结构成分（如蛋壳厚度、蛋壳密度和/或内容物重量）的影响，所有这些因素都可能导致计算误差。

**提高I值预测准确性的另一种方法**
另一种提高I值预测准确性的方法是使用其他蛋参数。在我们之前的工作（Narushin等人，2025）中，我们提出除了W之外，S/V也可以直接影响I，而且S/V值可以间接反映了发育中胚胎的代谢水平。为了更适当地使用这一指标，并使其适用于任何大小和几何形状的蛋，我们开发了一个数学指数，我们将其称为蛋代谢率（EMR；Narushin等人，2024b，Narushin等人，2025）。这一假设在Alcidae科鸟类的蛋上得到了验证。

**研究物种**
处理鸟蛋图像最合适的资源之一是德国威斯巴登自然历史博物馆的数字化收藏（Wikimedia Commons，2014a）。该收藏包含615张图像，每张图像都附有度量刻度，可以进行精确的几何测量。由于其中一些图像属于同一物种，且一些没有标注实际度量尺寸，因此我们选择了442个蛋及其照片。

**数据分析**
对获得的数据进行相关性分析后得出以下结果：I值与S/V比率之间的相关系数R最高为-0.760（p<0.05）。负相关证实了我们的假设，即S/V的增加（间接表明胚胎代谢水平的提高）会导致孵化时间的缩短。同时，该比率中包含的V和S的值显示出略低且合乎逻辑的正相关。

**讨论**
先前，Atanasov（2012）展示了倒数的V/S比率与许多生物（单细胞生物、变温动物、哺乳动物和鸟类）的寿命之间的紧密关系（R2=0.931）。通过分析不同鸟类物种的蛋数据，Atanasov（2019）也发现了V/S与蛋孵化时间之间的类似关系。然而，在这种情况下，相关系数（R=0.561）要低得多。

**结论**
通过这项计算研究，我们可以明确地得出结论：鸟蛋的孵化时间（I）直接受到S/V值的影响。这个比率可以通过直接影响热传导性（例如，Planin?i?和Vollmer，2008）对孵化温度产生直接影响。如果我们认可这一观点的有效性，即该比率是代谢的间接指标（例如，Cohen等人，1999年；Cragg，2016年；Harris和Theriot，2018年；Lewis，2023年），我们可以得出以下结论：

关于作者贡献的声明：
Valeriy G. Narushin：撰写——审稿与编辑，撰写——初稿，数据可视化，软件开发，资源获取，方法论制定，实验设计，数据分析，概念化。
Michael N. Romanov：撰写——审稿与编辑，撰写——初稿，项目管理工作。
Nili Avni-Magen：撰写——审稿与编辑。
Darren K. Griffin：撰写——审稿与编辑，项目监督。

关于伦理声明：
本研究仅使用了来自电子资源的鸡蛋图像，未使用活体动物或天然鸡蛋，也不需要遵守ARRIVE或其他相关指南。

关于资金声明：
相关信息暂未提供。

关于利益冲突声明：
作者声明他们没有已知的可能会影响本文研究结果的财务利益或个人关系。

作者列表：
Valeriy G. Narushin
Michael N. Romanov
Nili Avni-Magen
Darren K. Griffin