《Entomologia Experimentalis et Applicata》：Unveiling the Diversity of Dipteran Pollinators in the Neotropical Realm
双翅目（Diptera）（真蝇类）是昆虫纲中最多样化的目之一；然而，与蜜蜂相比，它们的研究仍然不足，并且可能在传粉中扮演着远比人们通常所认识的更为重要的角色，尤其在热带和亚热带地区。尽管蜜蜂常被视为农作物最主要的传粉者，但越来越多的证据表明，蝇类在广泛多样的生态系统和作物中为传粉服务做出了实质性贡献。本综述综合了当前关于新热带区（Neotropical realm）作物双翅目传粉昆虫的知识。作者使用多个科学数据库开展了全面的文献综述，纳入了以英语、葡萄牙语和西班牙语发表的同行评审论文、综述、书籍、书籍章节、会议论文集和学术论文。研究采用强调花粉传递效率而非简单访花的传粉功能性定义进行评估。所综述的文献记录了双翅目昆虫参与众多具有重要经济价值的作物传粉，包括鳄梨、可可、柑橘、咖啡、芒果等。食蚜蝇科（Syrphidae）、丽蝇科（Calliphoridae）、蠓科（Ceratopogonidae）和果蝇科（Drosophilidae）等科被认为是某些作物传粉的关键贡献者。尽管其重要性已被证实，但双翅目传粉昆虫在中美洲、南美洲和加勒比地区的研究仍然不足，分类学分辨率有限，传粉有效性的实验验证也较为稀少。解决这些研究空白对于改善作物管理、保护生物多样性以及增强传粉服务在持续的土地利用和气候变化背景下的韧性至关重要。
1 引言
双翅目是一个高度多样化的昆虫目，包含157科超过162000个已描述物种。该目通常被称为真蝇类，是一个世界性分布的单系昆虫类群，几乎占据每一个营养级，包括食腐者、滤食者、植食者、捕食者、寄生者和拟寄生者。双翅目昆虫可能是被子植物最早的传粉者之一，并可能在推动被子植物早期分化中发挥了关键作用。虽然并非所有蝇类都是有效的传粉者，但许多蝇类会出于各种目的访问花卉，如晒太阳、寻找配偶或猎物、产卵，或取食花粉和花蜜。
蝇类是全球第二重要的传粉昆虫目。世界各地已开展了许多关于双翅目传粉昆虫多样性的研究，例如亚洲（印度马来区）、澳大利亚、日本、欧洲（比利时）、欧洲和北美洲的区域性研究。然而，尚未对新热带区开展类似的双翅目传粉昆虫修订性研究。
全球范围内已观察到超过86个双翅目科的物种访花。许多具有重要经济价值的作物，如葱属植物（即韭葱和洋葱）、苹果、可可、胡萝卜、腰果、木薯、十字花科作物（花椰菜、芥菜）、芒果、草莓和茶，均由蝇类传粉。
为给本综述提供分类学背景，研究人员汇编了一份包含33个双翅目科的清单，这些科包含根据具有代表性的已发表研究在全球范围内被报道为访花者或传粉者的物种。描述访花双翅目的术语在研究之间存在显著差异，一些作者将所有访花蝇类称为传粉者，而不考虑可用证据。然而，有效的传粉需要将可育花粉转移到可接受的柱头上，最终实现植物的成功繁殖。为解释这些差异，研究人员根据支持其花粉传递作用的证据强度区分了传粉者和访花者。传粉者包括具有实验、功能或已发表传粉证据的分类群，而访花者包括被观察到访花但缺乏直接传粉成功证据或具有与花粉运输一致特征的分类群。
大多数作物传粉双翅目在其生命阶段之间经历食性转换，78%的物种其幼虫和成虫取食不同的功能群。除食蚜蝇科外，许多非食蚜蝇科双翅目经常访花但常被忽视。基于英国温带生态系统花粉运输和访花网络分析的证据表明，这些蝇类可以为传粉做出重大贡献，在某些农田系统中携带超过84%的双翅目传递花粉，其中几个科严重依赖花粉作为主要食物来源。在美洲尚未开展这一方向的研究；然而，这一结论仍是初步的，因为该研究仅测量了访花和花粉运输，而非实际繁殖结果。
根据哥伦比亚传粉者倡议行动计划，双翅目是哥伦比亚与栽培植物互作的第二大重要类群，在分析158种植物中占花部访客的16%，其中11种为食用物种。尽管哥伦比亚估计有2789种潜在的双翅目传粉物种，但该文件强调了功能数据的严重空白，仅有59个物种具有具体的互作记录。
在墨西哥尤卡坦半岛Telchac的沙丘和灌木丛生物群系中进行的一项研究，结合了访花和花粉运输数据以及双翅目在传粉网络中的作用，表明食蚜蝇科和蜂虻科总体上是最重要的双翅目传粉者，蜂虻科访问更多花朵而食蚜蝇科携带更大的花粉负荷。
在秘鲁安第斯山脉进行的另一项植物-传粉者网络研究中发现，花蝇科、蝇科、眼蕈蚊科、卵翅蝇科和寄蝇科的蝇类主要取食花蜜，而食蚜蝇科中的Copestylum属、Eristalis属、Platycheirus属和Toxomerus属同时取食花蜜和花粉。
值得注意的是，食蚜蝇通常提供两项主要的农业生态服务：传粉和害虫生物防治。尽管食蚜蝇携带的花粉少于蜜蜂，但它们的高访花率使其成为许多作物的高效传粉者，同时许多物种的幼虫阶段也有助于控制蚜虫、介壳虫和其他软体节肢动物。然而，应注意访花或花粉负荷本身可能并不总是反映蝇类传粉的真实贡献，柱头花粉沉积是更合适的传粉衡量指标；虽然一些食蚜蝇携带较少的花粉粒，但较大的物种，例如Eristalis tenax（Linnaeus, 1758），可以在柱头上传递与蜜蜂相当水平的花粉。食蚜蝇是野生和农业系统中最高频的访花者之一，常被认为是仅次于蜜蜂的第二重要传粉者。
一些关键蝇类传粉科的例子在图1和图2中展示。这些图像的图片来自在线生物多样性平台iNaturalist。作为一个全球公民科学倡议，iNaturalist产生了大量地理参考、专家验证的观察记录，已成为生物多样性数据的重要来源。这些记录已被用于提高物种分布知识、记录范围扩展和入侵物种、支持生物多样性监测，并在某些情况下促进未描述分类群的识别。此外，该平台的摄影记录提供了生态互作的有价值证据，包括已识别昆虫物种的访花活动，使其成为传粉生态学和植物-传粉者网络研究的有用资源。
全球范围内对双翅目分类学和传粉动态理解的重大空白凸显了加强研究以支持农业、保护生物多样性和应对气候变化的必要性。本综述旨在为理解新热带区作物双翅目传粉昆虫的当前知识做出贡献。
2 材料与方法
描述访花双翅目的术语在研究之间存在显著差异，许多作者将所有访花蝇类称为传粉者而不考虑可用证据。本综述根据支持其花粉传递作用的证据水平区分了访花者和传粉者。传粉者根据实验或已发表证据被分类为确认、有效或报道传粉者，而访花者包括被观察到访花但缺乏直接传粉证据的分类群，以及具有与花粉运输一致特征的分类群。
2.1 传粉者
确认传粉者（CP）：具有成功花粉传递的实验证据。
有效传粉者（EP）：已证明对果实或种子生产有贡献，或具有花粉观察支持的特化植物-传粉者互作证据。
基于文献的传粉者（PBR）：在文献中被报道为传粉者，但所引研究中未提供支持性观察或实验证据。
2.2 访花者
访花者（FV）：仅被观察到访花。
可能传粉者（LP）：具有柱头接触和/或花粉沉积的证据。
潜在传粉者（PP）：被观察到访花并具有与花粉运输相关的特征。
所有传粉者都被视为访花者，但并非所有访花者都被视为传粉者。
研究人员按照De León-Casillas等人提出的一般框架进行了系统文献综述（SLR），以评估新热带区农业和自然生态系统中双翅目传粉者（双翅目）的作用，包括文献识别、证据质量评估和结果综合。使用Google Scholar、SciELO、Scopus、Web of Science、ScienceDirect、Springer和Redalyc以英语、西班牙语和葡萄牙语进行文献检索。检索词包括“Diptera”、“flies”、“pollination”、“insect pollinators”、“agricultural crops”、“South America”、“Latin America”、“Caribbean”和“New World”等组合，结合布尔运算符（AND、OR）。检索被迭代细化以获得可管理的相关记录数。也检查了选定出版物的参考文献列表以识别额外研究。
纳入了以英语、西班牙语或葡萄牙语发表的同行评审论文、综述、书籍、书籍章节、会议论文集和学术论文。研究纳入标准是记录新热带区（中美洲、南美洲和加勒比地区）双翅目在传粉或植物-传粉者互作中的参与。仅涉及双翅目作为害虫或疾病媒介的研究，或在目标区域外进行的研究被排除，后者有一些例外。共识别506条记录。在去除重复并筛选标题、摘要和全文的相关性后，保留了128篇出版物进行分析。每项研究提取的数据包括地理位置、植物物种或作物系统、双翅目分类群以及双翅目在传粉中的报告作用。信息被定性综合以识别主要传粉类群、生态模式和研究空白。由于本综述基于已发表文献，结果可能反映现有研究中的地理和分类偏差。
3 结果
基于本系统综述，以下根据农作物、观赏植物和其他栽培及非栽培植物列出了新热带区双翅目传粉昆虫的例子。共发现16种作物物种被来自15个国家的27个双翅目科的超过72个形态种访问或传粉。二十四个双翅目科占总数的1%至5%，而两个科（蠓科和丽蝇科）占7%至8%之间，食蚜蝇科的形态种占总数的44.7%。尽管众多研究报告了大量双翅目物种，但只有10.5%被确认为传粉者，其余被报道为上述任一类别中的访花者，即访花者、可能传粉者或潜在传粉者。
3.1 黑莓（悬钩子属；蔷薇科）
安第斯黑莓（Rubus glaucus Benth）是安第斯地区最具标志性的水果作物之一，在哥伦比亚、厄瓜多尔和中美洲高地广泛种植。虽然其主要由膜翅目异花传粉，但田间观察记录了尖眼蕈蚊科和蝇科（Musca domestica Linnaeus 1758）作为常见访花者。
3.2 鳄梨（Persea americana Mill.；樟科）
虽然鳄梨树在技术上自交可育，但研究一致表明异花传粉显著提高最终产量。尽管对鳄梨传粉的研究不断增加，但重要的地理和分类空白仍然存在。大多数研究集中在美国、以色列、墨西哥和南非，而新热带区的几个鳄梨生产国代表性不足。虽然蜜蜂是研究最多的传粉者，但最近的证据强调了蝇类对鳄梨传粉的贡献，特别是食蚜蝇和丽蝇。在智利、哥伦比亚、古巴和墨西哥的鳄梨果园中，双翅目占访花者丰度的10%-50%。
3.3 甜椒（Capsicum annuum L.；茄科）
在巴西圣保罗州Taubaté进行的一项研究识别了10种访问甜椒花的昆虫，包括7种蜜蜂、1种胡蜂、1种叶甲和食蚜蝇属的一种食蚜蝇。蜜蜂负责80%的访问，其余20%归因于其他昆虫。虽然重要性较小，但食蚜蝇属物种被认为是该作物的传粉媒介。此外，O. obesa、P. vinetorum和寄蝇科的Belvosia bicincta被认为是甜椒的有效传粉者。
3.4 柑橘属物种（芸香科）
一项横跨北美、中美洲和南美洲的大陆范围生态位建模研究提供了对Dioprosopa clavatus（Fabricius, 1794）（双翅目：食蚜蝇科）潜在分布的首次评估，该食蚜蝇的幼虫捕食柑橘蚜虫，成虫有助于传粉。研究预测，虽然该物种目前的大部分分布范围在不久的将来可能保持适宜，但在高排放情景下，气候变化可能在本世纪末将其潜在栖息地减少高达43.5%，可能限制其作为柑橘农业生态系统中生物防治剂和传粉者的价值。
3.5 胡椒属物种（Piper spp.；胡椒科）
黑胡椒（Piper nigrum L.）的传粉由风和/或多种昆虫完成。在中美洲的Piper物种中，传粉主要由无刺蜂属Trigona的蜜蜂驱动，而在巴西，它们常被食蚜蝇访问。
3.6 Spondias属（漆树科）
巴西李（Spondias tuberosa L.）是卡廷加地区特有的耐旱树种，具有重要的生态、经济和社会意义。研究中估计有19个无脊椎动物形态种访问S. tuberosa花朵，其中两个双翅目形态种占所有花部访客的10.5%。这些因其在花序上行走时接触性结构而被视为传粉者。
3.7 可可（Theobroma cacao L.；锦葵科）
最近的证据支持蠓科（双翅目：蠓科）作为可可的主要传粉者。通过结合行为观察和虫体附着花粉的评估，研究发现蠓科昆虫在可可花上更活跃，更频繁接触生殖结构，并携带比其它访花者显著更多的花粉。这些发现提供了强有力的机制证据，证明蠓科是可可的主要和最有效的传粉者。
对加勒比两个岛屿（牙买加以及特立尼达和多巴哥）六个可可农场的每月静态吸虫器诱捕捕获了超过87000只昆虫，包括代表至少12个物种的超过1800只可可蠓。虽然可可蠓占总捕获量不到2%，但它们全年存在，其丰度与前期降雨强正相关。这些发现将干旱确定为可可传粉服务的关键威胁。
在尼加拉瓜可可农林复合系统中，整合访花采样、羽化陷阱和DNA条形码的研究揭示了意外高的双翅目多样性，包括瘿蚊科、蠓科、摇蚊科和尖眼蕈蚊科等科的59个谱系。
在哥斯达黎加，两个未描述的瘿蚊科物种已被报道为可可的传粉者，其活动模式与可可花的开放和传粉接受期相匹配。
在哥伦比亚Yopal的可可农林复合系统中，蠓科（Dasyhelea属和Forcipomyia属物种）被确定为主要传粉者，较高种群与花受精和自然花粉转移增加直接相关。
在巴西，两种常见的Forcipomyia物种作为可可传粉者。在巴西大西洋森林生物群系Ilhéus的一项研究中，尽管Forcipomyia spp.不如蚂蚁和半翅目等其它访花者丰富，但被确定为最有效的传粉者，证明传粉效率比访花频率更重要。
3.8 灯笼果（Physalis peruviana L.；茄科）
灯笼果原产于哥伦比亚、厄瓜多尔和秘鲁的安第斯山脉，作为出口“超级水果”而获得全球关注。虽然蜜蜂传统上被认为是主要传粉者，但最近的证据表明一个更泛化的传粉系统，其中双翅目发挥关键补充作用。在哥伦比亚的主要产区，灯笼果拥有多样化的昆虫区系，访花者包括食蚜蝇、家蝇和其他未确定的双翅目物种。
3.9 咖啡（Coffea spp.；茜草科）
在拉丁美洲咖啡农业生态系统中，双翅目构成花部访客群落的重要组成部分，作为一个关键传粉类群，其功能重要性常被膜翅目所掩盖。在巴西咖啡种植园进行的研究记录了双翅目是第二高频的访花类群，食蚜蝇科（特别是Ocyptamus属、Palpada属和Toxomerus属）、盗虻科和丽蝇科等科显著存在。在有机或低影响管理的农场上，双翅目的功能意义尤为显著。在哥伦比亚，多种双翅目被报道为咖啡的花部访客。在哥斯达黎加，包括各种蝇科在内的小型昆虫多样性确保了即使在蜜蜂活动受限时也能维持作物生产力。
3.10 番石榴（Psidium guajava L.；桃金娘科）
在拉丁美洲水果生产背景下，番石榴支持一个多样化的双翅目群落，可能有助于传粉服务稳定。在洪都拉斯进行的研究确定缟蝇科和蝇科是与该作物相关的有益昆虫区系的主要组成部分。然而，关于双翅目与传粉相关作用的研究仍缺乏。
3.11 芒果（Mangifera indica L.；漆树科）
尽管声誉不佳，但双翅目是超过550种植物的重要但被忽视的传粉者，包括芒果等重要经济果树。在新热带区，自然传粉与双翅目、鞘翅目、鳞翅目和膜翅目昆虫有关。在双翅目中，已列出属于10个科的几个形态种，食蚜蝇科是突出类群。在巴西的多项研究中，B. bicincta和M. domestica是最高频的双翅目访客，而在另一项研究中，蝇类是最频繁的访客，占47.1%-71.2%。
3.12 洋葱（Allium cepa L.；石蒜科）
洋葱因显著的雄蕊先熟而严格异花授粉，完全依赖传粉媒介在花伞之间移动花粉。虽然A. mellifera是管理最多的传粉者，但蜜蜂常表现出对洋葱花的厌恶，归因于花蜜的化学成分。相比之下，双翅目不表现出这种化学厌恶，且常是行为上最有效的传粉者。在阿根廷，外来的洋葱球茎蝇Eumerus strigatus（Fallén, 1817）已被报道，其成虫积极访花并充当传粉者。在巴西南部的研究表明，洋葱的传粉者多样性包括高比例的双翅目。食蚜蝇因其“花伞忠诚”行为，在单个花序上花费更多时间取食，确保彻底的花粉传递。
3.13 西番莲属物种（西番莲科）
在巴西和哥伦比亚的百香果作物中，大型双翅目如B. bicincta和M. domestica已被记录访花。虽然它们常充当花蜜盗取者，但在高密度下，它们可能有助于“偶然”传粉，补充木蜂属Xylocopa等主要传粉者的工作。
3.14 草莓（Fragaria × ananassa Duchesne ex Weston；蔷薇科）
拉丁美洲越来越多地将草莓生产转向保护性栽培系统，如温室和隧道，以减轻病虫害和气候变率的影响。证据表明双翅目比蜜蜂更能适应封闭环境，温室的紫外线过滤特性会损害蜜蜂定向并降低其觅食活动。在哥伦比亚高安第斯地区的研究记录了食蚜蝇如Allograpta属和Eristalis属在花粉消耗和传递中的积极作用。同样，阿根廷的研究强调了食蚜蝇和丽蝇作为高频访花者，可减少果实畸形并提高传粉效率。在阿根廷胡胡伊省，A. exotica被确定为蜜蜂的补充传粉者，从而提高了草莓的商业品质。
3.15 树番茄（Solanum betaceum Cav.；茄科）
条纹眼泻湖蝇Eristalinus taeniops（Wiedemann, 1818）（食蚜蝇科）原产于旧大陆，已在阿根廷、巴西和智利建立种群，最近在哥伦比亚考卡省被报道。最近的观察已确认E. taeniops访问树番茄和藜麦的花。鉴于其体型大，类似于蜜蜂，以及泛化行为，这种蝇可能在本地传粉者已下降的受干扰景观中承担安第斯茄科植物传粉的关键角色。
3.16 甘薯（Ipomoea batatas (L.) Lam.；旋花科）
在哥伦比亚波哥大进行的一项研究中，从至少16种植物物种的花中记录了果蝇科的23种蝇类。该研究强调了Drosophila spp.在安第斯山脉高海拔地区使用花朵作为繁殖场所的多样性，并指出应调查世界其他地区高海拔地区的花朵。
3.17 安第斯热带落叶果树农业生态系统中的传粉
在哥伦比亚博亚卡Nuevo Colón的落叶果树农业生态系统中进行的研究表明，膜翅目和双翅目构成苹果、梨、桃和李作物潜在传粉群落的93%。膜翅目占总花访的50%，由A. mellifera主导，而双翅目占43%，食蚜蝇科丰度最高。大多数苹果品种需要与兼容授粉品种异花授粉以产生商业可行的果实。在哥伦比亚，蜜蜂占苹果访问的76%，其次是双翅目（8.7%）。在巴西主要苹果生产州也报告了类似模式，A. mellifera是主要花部访客，其次是双翅目和鞘翅目。
Vaca-Uribe强调了双翅目在李作物中的关键作用。在盛花期，双翅目是多样性最高的目，占49%的总访问量，略超过膜翅目。接触花粉分析确定Eristalis sp. 1和毛蚊科sp. 1与A. mellifera一起是主要传粉者，具有高花忠诚度。值得注意的是，毛蚊科sp. 1的传粉概率指数为0.70，与蜜蜂相同。
在梨和苹果作物中，双翅目活动普遍但低于李。这些发现证实蝇类，特别是毛蚊科和食蚜蝇科，不是偶然访客而是安第斯传粉网络的中心参与者。此外，它们在蜜蜂觅食减少的低温时期的活性，突显了它们在可变环境条件下确保传粉恢复力的生态重要性。
3.18 其他作物
在巴西，O. obesa、P. vinetorum和B. bicincta被确定为至少八种主要作物的有效传粉者，包括甜椒、芒果、猪李、Acapu、Vouacapoua americana以及胡萝卜。此外，它们的作用对桃金娘科果实至关重要。蓝莓和蔓越莓通常被视为蜜蜂传粉作物。然而，在澳大利亚进行的一项温室研究表明，丽蝇Calliphora albifrontalis有效为高丛蓝莓传粉。在哥伦比亚安第斯地区，Andean蓝莓的最频繁访花者是蜜蜂和熊蜂，食蚜蝇科和水虻科为不频繁访客且不携带花粉。双翅目表现出高功能稳定性，即使在野生蜜蜂种群通常因栖息地破碎化而下降的简化景观中也保持一致的访花率。其他关键区域作物，如芒果和几种番荔枝属物种，严重依赖双翅目，其常在花访中占主导地位。
