综述：病原体诱导的植物生理重编程及系统性功能紊乱

《Physiological and Molecular Plant Pathology》：Pathogen-induced physiological reprogramming and systemic dysfunction in plants

　　**摘要**
植物疾病传统上是通过病原体感染、症状发展以及组织损伤来描述的。然而，疾病的进展本质上是一个系统性的生理功能障碍过程，这种功能障碍源于碳同化、能量代谢、水分关系、营养分配、激素调节和细胞器信号传递的协调性中断。本文综述了当前关于不同病原体如何重塑植物生理网络的知识，当植物的适应能力被超越时，这些网络会逐渐导致协调的防御和补偿反应向生理功能障碍转变。我们提出了一个系统级别的框架，将疾病演变分为三个阶段：适应性稳定、代谢和信号传递的转变、以及逐渐加剧的生理功能障碍。该框架整合了光合作用、呼吸作用、水分运输、营养经济、激素网络和分子信号传递的变化，特别强调了叶绿体-线粒体-过氧化物酶体之间的相互作用、资源分配阈值以及生理韧性。该框架区分了抗性（限制病原体的建立、繁殖或传播）、耐受性（即使受到感染也能保持植物正常功能）和生理韧性（支持维持或恢复整合的生理功能）。本文的重点在于区分适应性和病理性生理反应。通过从协调的生理过程来研究植物疾病，该综述为理解病原体攻击与生理韧性下降、生产力下降以及在气候变化条件下的疾病后果之间的关联提供了补充性的框架。

**引言**
植物疾病越来越多地被认作是一个整个植物的生理过程，而不仅仅是由病原体与宿主防御机制之间的局部相互作用[1]。尽管疾病通常通过可见的症状（如病斑、黄化、萎蔫或病原体数量）来评估，但这些指标往往在已经发生显著的生理和代谢紊乱之后才会出现[2,3]。因此，疾病的进展不仅反映了病原体的定殖，还反映了感染对碳同化、能量代谢、水分运输、营养分配、激素调节和维持植物功能的长期信号传递网络的协调性功能的破坏程度[4]。植物通过光合作用、呼吸作用、水分运输、营养经济和信号传递途径之间的协调互动来维持生长、繁殖和生存。在感染期间，这些相互连接的系统会进行广泛的生理调整，以将资源重新分配到防御和修复过程[30,31]。许多这些反应起初是适应性的，并有助于限制病原体的扩散。然而，长期的或过度的资源重新分配会损害碳的获取、三磷酸腺苷（ATP）的产生、水分连续性、营养平衡以及源-汇平衡，最终导致系统性的功能障碍[24,32]。

最近的研究提出了一个关键概念——生理韧性，即植物在病原体诱导的干扰下保持或恢复关键生理功能的能力[33]。在本综述中，将韧性阈值定义为病原-系统特定的阈值，在此阈值下，最初可逆的生理变化变得持续并开始破坏相互连接的植物功能。阈值跨越可以通过两个或多个耦合生理特征的持续失败来体现，包括碳同化、呼吸效率、水分运输、营养获取或繁殖汇的支持。具有韧性的植物能够维持或恢复碳同化、呼吸效率、水分运输、营养分配和激素协调，并限制病原体的建立和传播。相比之下，当这些过程逐渐解耦时，即使防御活动持续进行，也会出现功能障碍[32]。因此，疾病的严重程度不仅取决于病原体负荷，还取决于感染对生理韧性的侵蚀程度以及其对整个植物资源分配的破坏程度[34]。

区分生理韧性、抗性和耐受性是很重要的，这些都是植物对病原体反应的不同方面。抗性指的是植物通过免疫识别和防御反应来限制病原体的建立、繁殖或传播的能力[33]。耐受性则是指即使受到感染也能维持生长、繁殖或其他性能指标的能力[34]。生理韧性则超越了这些指标，描述了在病原体诱导的压力下保持、稳定和恢复相互连接的生理过程（包括碳同化、呼吸效率、水分调节、营养分配和氧化还原平衡）的能力[33,35]。因此，抗性主要反映了对抗病原体负荷的控制，耐受性反映了在感染的情况下维持性能，而生理韧性则反映了整合生理功能的稳定性和恢复。根据感染的严重程度和持续时间以及植物维持功能协调的能力，植物可能表现出适度的抗性或耐受性，同时仍保持足够的生理韧性以防止系统性功能障碍[35]。

这些效应背后的一个关键机制是源-汇的重新分配。碳、氮、矿物质和激素信号从生长和储存功能中被重新导向到感染部位、防御和修复反应、异常的发育途径或病原体可利用的资源池[24]。这些变化在植物的多个组织层面上都有影响，它们改变了光合作用能力，增加了呼吸成本，影响了水分运输、生殖发育和营养经济。因此，疾病最好理解为从细胞器到整个植物系统各个层面的生理协调性的逐渐崩溃。

生理反应是限制病原体定殖还是促进病原体的利用取决于病原体的生活方式[36]。生物营养型病原体需要活的宿主细胞，并经常抑制或延迟宿主细胞死亡以维持其营养生态位[37]。它们还可能有助于保持水分充足、富含营养的细胞外空间，并在组织破坏前将宿主代谢物导向其他位置[38]。只有在碳、水和营养物质对宿主仍然可用，同时对病原体的可用性受到充分限制的情况下，保持组织功能才是适应性的[39]。坏死营养型病原体则以受损或死亡的组织为食，并经常利用效应子、毒素和氧化还原调控来导致营养泄漏和/或膜破坏[40]。因此，在坏死营养型感染中，强烈的细胞死亡和持续的氧化爆发可能反而不利于植物对抗[41]。半生物营养型病原体则需要根据不同阶段来解释，因为它们在生物营养型阶段最初维持宿主细胞的存活，然后在坏死营养型阶段促进细胞死亡和组织破坏[42]。激素的相对重要性也会随着器官和感染阶段的不同而变化，例如比较Phytophthora medicaginis根系定殖过程中水杨酸和茉莉酸的水平[43]。因此，水杨酸和茉莉酸不应被视为固定不变的 lifestyle 标记，因为它们的作用可能取决于生物背景而表现出合作、中性、拮抗或组织特异性[44]。因此，在本综述中，光合作用、呼吸作用、水分运输、营养分配和激素信号传递是在根据病原体生活方式和阶段的矩阵中进行解释的，这些反应根据其对病原体营养、宿主细胞存活和整个植物生理韧性的影响被视为适应性的或病理性的[45]。

**最新进展**
组学、细胞器成像和实时生理表型分析的进展揭示了病原体诱导的光合作用、呼吸作用、水分关系、营养代谢和激素信号传递的变化是紧密相连的[35,46]。这些过程通过叶绿体-线粒体-过氧化物酶体的交流、氧化还原调控和系统信号传递网络进行协调[35,46]。重要的是，许多这些生理变化发生在可见症状出现之前。这凸显了基于症状诊断的局限性，也强调了采用预测性、系统级别的疾病评估方法的需求[4]。

**本文的概念**
本文将植物疾病视为一种系统级别的生理功能障碍，而不仅仅是一系列局部症状或孤立的防御反应。我们提出了一个韧性阈值框架，疾病通过三个相互关联的阶段发展：早期适应性稳定、代谢和水分的重新分配、以及晚期的系统性崩溃[4]。本文研究了病原体诱导的光合作用、呼吸作用、水分关系、营养分配、激素调节和细胞器信号传递在不同组织水平上的变化之间的相互作用。主要目的是区分可逆的防御相关调整与持续的生理协调丧失，并识别决定植物能否恢复或逐渐走向系统性功能障碍的过程。同时，本文还分析了整个植物资源分配和环境压力对这些过程的影响，并确定了有助于早期疾病诊断和基于韧性的作物改良与育种的 measurable 生理指标。

**部分内容摘录**
**病原体感染期间的光合作用干扰和碳同化**
光合作用是植物疾病期间最早受到影响的生理过程之一。除了其在碳同化中的作用外，光合系统还作为氧化还原平衡、防御信号传递、激素生物合成和整个植物资源分配的中心调节器[16]。因此，病原体诱导的光合作用变化不仅限于碳固定的减少，还可能改变生长、防御和生理功能之间的平衡[17]。

**呼吸作用和能量代谢系统**
当宿主被病原体感染时，其呼吸通量、ATP产生和线粒体氧化还原调节会发生变化，以满足防御所需的能量和生物合成需求[18]。如表1所示，这些调整有助于支持免疫，但如果增加的碳消耗无法得到足够的ATP产生、生物合成收益或有效的氧化还原控制，则可能会带来较高的成本[19]。

**水分关系和疾病引起的系统功能障碍**
病原体会通过气孔调节、细胞外水分保持、木质部阻塞、膜破坏和 aquaporin 功能障碍来改变植物的水分关系[20]。表1总结了一些这些反应，这些反应最初可能限制病原体的进入或移动，而持续的干扰可能导致水分传导性、细胞水分保持、气体交换和恢复生理功能的能力下降[21]。

**营养吸收和代谢分配系统**
病原体感染会扰乱植物中的营养吸收、同化和分配，使营养物质从生长资源转变为免疫、代谢韧性和宿主-病原体竞争的关键调节因子[22]。氮、磷、硫、铁和碳不仅支持植物生长，还影响防御信号传递、氧化还原平衡和微生物组组成以及病原体的增殖[23]。因此，疾病的结果往往取决于植物在多大程度上能够...

**激素重编程、生长-防御权衡和疾病发展**
在感染期间，植物激素协调免疫与生长、水分关系、衰老和源-汇关系[24]。生长素、细胞分裂素、赤霉素、脱落酸、乙烯、水杨酸和茉莉酸通路是病原体操纵的目标，这些操纵可以改变组织发育、汇强度、气孔运动和防御分配[25]。这些相互作用的保护性和破坏性效果在表1中进行了总结，具体取决于病原体的策略和感染阶段[26]。

**疾病诱导的生理功能障碍的分子和代谢特征**
对病原体感染的分子反应通常通过基因表达、蛋白质丰度、代谢物积累和细胞器信号传递的变化来解释[27]。然而，这些反应不应被视为孤立的分子事件，而是反映了植物在疾病进展过程中如何重新分配碳、能量、营养、水和还原力的整合特征[28]。

**系统获得性抗性和整个植物的生理整合**
系统获得性抗性（SAR）传统上被描述为当地病原体攻击后未感染组织中增强抗性的远程免疫反应[29]。然而，越来越多的证据表明，SAR超越了防御基因的激活，应被视为涉及远程信号传递、代谢重编程、资源分配和生理适应的整个植物协调过程[30]。局部感染会触发免疫信号的传递...

**生产力、韧性和气候响应的疾病后果**
植物疾病的最终后果不是病原体的定殖本身，而是其对植物生产力、资源利用效率和在波动环境条件下的韧性的影响[31]。虽然分子、代谢和生理反应决定了细胞和器官层面的疾病进展，但其重要性最终取决于植物是否能在整个过程中维持碳同化、水分平衡、营养吸收和生殖发育[32]。

**未来研究方向**
本文的一个反复出现的主题是：疾病的结果不仅取决于病原体的定殖，还取决于植物在生物压力下维持碳同化、水分功能、营养分配、能量平衡和生殖发展的能力[33]。一个主要的研究重点是将病原体量化与功能性生理测量相结合。传统的评估方法仅基于病原体负荷、病斑大小或疾病严重程度，所提供的信息是有限的[34]。

**讨论：范围、优势、局限性和可测试的预测**
该框架的主要优势在于它将通常单独研究的过程联系在一起，包括光合作用、呼吸作用、水分运输过程、营养分配、激素信号传递以及整个疾病过程中的生殖汇支持[35]。它也不对任何特定反应赋予固定的值。相同的生理反应可能是保护性的、中性的或有害的，这取决于时间、类型和...尽管病原体在生活方式和感染策略上存在差异，但它们可以影响多种共同的生理过程，包括光合作用、呼吸作用、水分代谢、养分平衡、源-库调节以及生长与防御的分配。这些紊乱共同决定了最终的结果。

作者贡献声明：
- Mubashir Sharif：撰写初稿、可视化制作、数据验证、正式分析。
- Muhammad Annas Shahid：撰写初稿、可视化制作、数据分析、数据整理。
- Mahad Ur-Rehman：撰写初稿、数据验证、数据分析、正式分析。
- Ikhlas Shafique：审稿与编辑、撰写初稿、软件开发、数据分析。
- Muhammad Farooq：审稿与编辑、可视化制作、研究指导、概念框架构建。
- Muhammad Amjad Ali：撰写初稿。

关于本手稿中生成的图像：
本手稿中的图像是使用FigureLabs.ai软件生成的，旨在辅助可视化展示。所有图像内容和标题随后都由作者进行了审查和核实，以确保其科学准确性与手稿内容的一致性。

资金情况：
本研究未获得任何外部资助。

利益冲突声明：
作者声明与本研究无关的任何利益冲突。

致谢：
作者衷心感谢费萨拉巴德农业大学植物病理学系植物病理生理学实验室在此研究过程中提供的宝贵支持。

作者名单：
Mubashir Sharif | Muhammad Annas Shahid | Mahad Ur-Rehman | Ikhlas Shafique | Muhammad Farooq | Muhammad Amjad Ali
巴基斯坦费萨拉巴德农业大学植物病理学系