《Current Opinion in Plant Biology》：Bridging sugar metabolism and signaling with hormones in shoot branching regulation
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分枝是决定植物株型结构和生产力的主要因素，长期以来被认为是由生长素（auxin）、细胞分裂素（cytokinins, CKs）和独脚金内酯（strigolactones, SLs）的协同作用所调控。近期研究表明，糖类不仅作为代谢资源，还作为早期发育信号调控腋芽
分枝是决定植物株型结构和生产力的主要因素，长期以来被认为是由生长素（auxin）、细胞分裂素（cytokinins, CKs）和独脚金内酯（strigolactones, SLs）的协同作用所调控。近期研究表明，糖类不仅作为代谢资源，还作为早期发育信号调控腋芽萌发——即分枝的起始步骤。糖的可利用性能够快速触发芽的萌发，通常先于主要的激素变化。在机制上，糖拮抗生长素和SL信号，同时与CKs发挥协同作用。这些效应涉及由海藻糖-6-磷酸（trehalose 6-phosphate, Tre6P）和己糖激酶1（HEXOKINASE1, HXK1）介导的糖信号通路，以及糖酵解（glycolysis）、三羧酸循环（tricarboxylic acid cycle, TCA cycle）和氧化戊糖磷酸途径（oxidative pentose phosphate pathway, OPPP）的代谢重编程。转录因子BRANCHED1/TEOSINTE BRANCHED1（BRC1/TB1）通过整合特定的糖类和激素输入参与该调控网络，控制芽休眠与萌发之间的转换。在此，研究人员综合了目前关于糖代谢、糖信号与激素通路在调控芽命运方面相互作用的知识，并指出了将塑造该领域未来研究的关键问题。
引言
分枝从根本上决定了植物的株型结构、生产力和逆境耐受性。位于叶腋处的腋芽可保持休眠或被激活形成分枝，从而调节冠层结构和资源分配。一个多世纪以来，顶端优势——即茎尖对侧枝生长的抑制——被认为是植物株型的主要决定因素，其研究主要围绕以生长素（auxin）、细胞分裂素（cytokinins, CKs）和独脚金内酯（strigolactones, SLs）为中心的激素框架展开。在该模型中，从茎尖输出的生长素通过基于第二信使和生长素渠化两种机制间接抑制芽的萌发，同时增强SL的生物合成与信号传导，并限制CK的积累。然而，近期的证据挑战了这一以激素为中心的理论。例如，在豌豆中，去顶后数小时内即可观察到芽的萌发，早于茎中生长素水平的可检测下降。此外，外源施加糖类能够在生长素或SL存在的情况下促进多种物种的芽萌发。这些观察表明，糖类作为早期发育信号，赋予芽的生长能力并调节其对激素信号的响应。糖类（如蔗糖）还能下调转录因子BRC1/TB1的表达，该因子是抑制芽萌发的信号整合子。本综述聚焦于糖代谢和信号在调控早期芽萌发中的作用及其与调控分枝的激素通路的互作。
糖作为芽萌发中的营养物质和信号
光合作用产生的糖类是植物生长的主要碳源和能源，强烈影响分枝和分蘖。对多个物种腋芽的比较转录组学分析显示，休眠芽中存在保守的糖饥饿特征，表明它们作为弱库，碳水化合物流入有限。遗传学和生理学研究一致确立了蔗糖产量、其向腋芽的输送与分枝能力之间的正相关关系。相反，降低光合碳同化或限制蔗糖分配到芽的条件会抑制芽的萌发。相比之下，增强局部糖积累的遗传操作能促进水稻和菊花的分枝。解除顶端优势与腋芽内蔗糖水平升高有关，同时伴随着蔗糖转运蛋白和初级代谢基因的诱导，这增强了库强度并支持芽的萌发。在腋芽内部，糖类还充当决定发育命运的分子。三种主要的糖信号通路控制芽的萌发：海藻糖-6-磷酸（Tre6P），作为蔗糖可用性的代理指标，能促进芽萌发；己糖激酶1（HXK1）介导的葡萄糖感知通路，其功能受损会削弱拟南芥的分枝；以及与中央碳代谢相关的第三层调控，包括糖酵解、三羧酸循环（TCA cycle）和氧化戊糖磷酸途径（OPPP）的激活。
糖的可利用性拮抗生长素介导的抑制
由活跃生长的茎尖合成的生长素通过极性运输向下运输，并通过促进SL生物合成和抑制CK积累来间接抑制腋芽。然而，糖状态的变化比生长素耗竭更快地触发芽萌发，揭示了糖在释放顶端优势中具有不依赖于生长素的早期作用。在豌豆中，顶端优势在很大程度上反映了生长中的茎尖（作为优势库）与腋芽之间的碳竞争。同位素标记和蔗糖定量显示，去顶后芽内糖含量迅速上升，而去除光合叶片则抑制芽的激活。这种糖可利用性的增加直接影响生长素对芽萌发的控制。高糖水平能以浓度依赖的方式直接拮抗生长素介导的抑制。在机制上，糖-生长素拮抗作用发生在糖信号和代谢层面。在拟南芥中，hxk1突变体表现出对生长素的高度敏感性，且只有高浓度蔗糖才能逆转此效应，这表明HXK1介导的糖感知参与了生长素响应性的调控。对玫瑰腋芽的转录组和代谢组分析显示，生长素抑制糖酵解、TCA循环和OPPP，限制了能量产生和还原力供应。
双向的糖-独脚金内酯调控
经典的SL信号通路依赖于DWARF14（D14）受体和F-box蛋白MAX2（拟南芥）/D3（水稻）的感知，它们促进阻遏蛋白SMXL/D53的泛素化降解。糖和SL在调控芽萌发中起拮抗作用。高糖可利用性通过降低芽对SL的响应性来缓解SL介导的芽萌发抑制。在机制上，蔗糖抑制芽中D3/MAX2的表达，这可能通过HXK1依赖的糖信号实现。蔗糖还能在水稻愈伤组织中稳定D53/SMXL和D14蛋白，减弱SL信号转导。糖和SL通路的整合进一步受到生物钟的调节。在水稻中，核心生物钟MYB转录因子CCA1通过促进SL通路基因的表达来抑制分蘖，而外源蔗糖则抑制芽中OsCCA1的表达。新兴的代谢联系进一步将糖状态与SL感知连接起来。来自TCA循环的柠檬酸盐能在体外破坏D14-MAX2的相互作用。反之，SL通过限制TPS1表达、Tre6P积累和呼吸碳通量来抑制糖信号，并将糖重新导向竞争性库（如根）。这些相互作用表明了糖和SL之间存在双向耦合。
糖与细胞分裂素的正反馈
CKs是腋芽萌发的主要正调控因子，与生长素和SLs的作用相反。CKs和糖协同调控芽的激活。在没有糖的情况下，CKs无法刺激玫瑰和豌豆的芽萌发，这很可能是因为碳不足以支持芽的伸长。蔗糖能在局部和整体植物尺度上增加芽内的CK积累。在玫瑰芽中，蔗糖通过下调负调控CK信号的ARR1来增强CK响应性。在拟南芥中，hxk1突变体表现出分枝减少，这与CK稳态受损有关，而外源施加CKs可以部分恢复。药理学抑制CK的生物合成或感知会消除蔗糖诱导的芽萌发。总之，这些发现支持一个良性循环：糖促进CK的积累和敏感性，而CK则增强库强度和糖向芽的输入。
糖-激素串扰：BRC1/TB1介导的与非依赖途径
BRC1及其单子叶直系同源基因TB1编码II类TCP转录因子，作为腋芽萌发的局部阻遏物，同时整合多种激素输入。BRC1/TB1的表达被SLs激活，被CKs抑制，部分通过生长素依赖性信号传导。糖的可利用性是另一个主要调控因子：蔗糖抑制BRC1/TB1的表达，并减轻生长素介导的BRC1激活。药理学研究表明，糖酵解/TCA循环活性和OPPP通过在启动子水平抑制BRC1表达来促进芽萌发，而OPPP则降低BRC1 mRNA的稳定性。此外，OPPP增强了CK介导的BRC1抑制。尽管如此，BRC1非依赖途径也参与了芽的休眠和萌发。一些腋芽在brc1突变体中仍保持休眠，而SL缺陷突变体表现出更强的分枝。涉及FT的Tre6P介导的芽激活在拟南芥中以不依赖于BRC1的方式发生，而TB1则下调玉米中Tre6P的积累。拮抗因子FT和BRC1之间的平衡（两者可发生物理相互作用）似乎是决定芽命运的核心。
结论与展望
糖已成为分枝的中心调控因子，既作为碳源和能源，又作为与CKs合作、拮抗生长素和SLs以促进芽萌发的早期发育信号。在这个网络中，BRC1/TB1整合了代谢和激素信号，将糖状态与生长抑制联系起来。尽管取得了这些进展，仍有几个问题悬而未决。虽然Tre6P和HXK1是公认的糖信号枢纽，但这些通路如何与腋芽内的糖酵解、TCA循环和OPPP信号整合尚不清楚。另一个挑战是阐明糖信号通路如何与激素网络汇聚。未来的研究应超越糖在释放芽休眠中的作用，探讨其在持续伸长过程中的功能，后者需要生长素的渠化输出以及与促生长激素（赤霉素、油菜素甾醇）的协调。最后，糖-激素互作是植物适应的关键。解析这些网络如何响应环境波动，可能为优化植物株型可塑性和增强逆境耐受性提供机会。
