综述：细胞外聚合物物质：被忽视的土壤有机碳持续存在的贡献因素

《SOIL BIOLOGY & BIOCHEMISTRY》：Extracellular polymeric substances: overlooked contributors to soil organic carbon persistence

　　

摘要

微生物对土壤有机碳（SOC）持续存在的贡献通常归因于微生物产物的长期积累，主要是细胞残余物。除了细胞产物外，微生物还合成并分泌一类普遍存在的、具有粘性的高分子物质，称为胞外聚合物（EPS）。尽管长期以来人们认为土壤EPS参与了SOC的持续存在，但它们的定量贡献及其作用机制仍不明确。在这篇综述中，我们综合了现有知识，指出尽管使用现有方法测量的EPS仅占SOC的约2%，但其产量往往与微生物细胞生物量的产生相当甚至超过，表明EPS是向土壤中输送碳的主要途径之一。我们概述了EPS通过四种机制促进SOC稳定的方式：（i）直接形成与矿物相关的有机物和（ii）通过矿物催化的Maillard型反应形成地质聚合物；以及（iii）通过增强土壤团聚和（iv）改变土壤孔结构来间接保护SOC，从而限制其分解。我们认为EPS介导的稳定作用是微生物控制SOC持久性的一个重要但未被充分认识的因素，并将EPS明确纳入土壤微生物碳泵（MCP）框架中。该框架区分了EPS的体内产生途径和体内细胞产生途径，为开发关于细胞和胞外微生物碳通量如何共同调节SOC形成和持久性的可测试假设提供了基于过程的基础。关键的研究重点包括开发稳健的土壤EPS提取和定量方法，将EPS动态纳入SOC模型中，并深入了解环境和微生物对EPS产生和降解的调控机制。解决这些空白将显著提高我们对微生物对陆地碳循环贡献的理解，并为增强土壤碳储存提供策略依据。

引言

土壤有机碳（SOC）是最大的陆地碳库，在气候调节和生态系统功能中起着关键作用（Lal, 2004）。土壤微生物通过将植物来源的有机化合物同化为微生物产物来驱动SOC的转化，这些产物随后通过吸附在矿物上和嵌入土壤团聚体中得到保护（Liang, 2020）。这种由微生物介导的碳转化过程是SOC保存的主要途径，定义为土壤中碳输入和损失之间的净平衡，通常被称为土壤微生物碳泵（MCP）（Liang et al., 2017; Zhu et al., 2020）。在微生物产物中，胞外聚合物（EPS）是由微生物分泌的生物大分子，包括多糖、蛋白质、脂质和核酸（Flemming and Wingender, 2010）。这些生物聚合物构成了微生物与其周围环境之间的直接界面，有助于微生物附着、保持水分和养分、保护细胞免受环境压力，并维持胞外酶活性。许多研究表明，EPS的质量可超过产生它们的微生物生物量的十倍，尤其是在微生物采取固着生活方式时（Flemming and Wingender, 2010; Flemming et al., 2025; Dathe et al., 2026）。这突显了EPS作为土壤中非生物量、微生物来源的有机物质的重要来源。

除了其大量的产生外，EPS的化学性质还表明它们具有稳定土壤碳的潜力，这包括保护土壤碳免受分解的过程（Costa et al., 2018; Zhang et al., 2024）。EPS多样的化学功能基团（例如羧基、羟基和磷酸基）和高粘度使其对矿物具有很强的亲和力，并促进土壤微团聚体的形成（Ye et al., 2023; Zhang et al., 2023）。这些生物聚合物在受矿物保护的碳池中占主导地位，这一碳池操作上定义为矿物相关有机物（MAOM）（Whalen et al., 2022; Kang et al., 2024）。此外，EPS还可以促进其他有机物（如微生物细胞残余物和植物碎片）在矿物表面的吸附（Cai et al., 2018）。尽管提出了EPS在碳稳定中的作用，但它们对SOC持久性的贡献以及SOC长期抵抗分解的能力尚未得到充分研究和量化。目前测量微生物产物的方法主要依赖于氨基酸糖作为微生物细胞的生物标志物。这些方法主要集中在微生物细胞残余物上，尽管最近的一些零星证据表明某些氨基酸糖也可能存在于EPS中（Oliva et al., 2024），这引发了传统基于氨基酸糖的估算可能无法明确区分细胞内和细胞外微生物贡献的可能性。

在这篇综述中，我们强调了EPS对SOC持久性的独特而重要的贡献。我们首先综合了当前证据，表明EPS作为从微生物到土壤的主要碳通量，其产量与甚至超过微生物细胞生物量的产量相当。我们确定了EPS直接和间接促进长期SOC持久性的四种关键机制。直接机制包括形成MAOM和地质聚合物。间接机制涉及通过增强土壤团聚和改变土壤孔结构来保护SOC。然后我们提出了一个机制驱动的假设，说明将EPS纳入当前的MCP框架可以根本改变对SOC组成和持久性的理解。最后，我们概述了未来研究的重点，以改进预测SOC模型并优化在全球变化情景下增强碳储存的土壤管理策略。

章节片段

EPS支持微生物生存并代表主要的土壤碳通量

大多数在土壤中的微生物面临底物可用性有限的问题，其生长缓慢、处于休眠状态且具有较高的抗逆性（Blagodatskaya and Kuzyakov, 2013; Joergensen and Wichern, 2018）。EPS的产生是一种通用的适应策略，使微生物能够在变化剧烈的土壤环境中持续生存（Flemming et al., 2025）。嵌入EPS中的微生物细胞可以免受各种环境压力的影响，包括干旱、捕食等。

EPS介导的SOC稳定机制

分泌的EPS可以被微生物和土壤动物用作营养来源（Liao et al., 2024; Flemming et al., 2025）。先前的研究表明，在16周的培养期间，32-68%的添加的胞外多糖发生了矿化（Martin et al., 1974; Costa et al., 2020）。然而，由于它们的化学复杂性，一些EPS成分分解缓慢，需要专门的酶进行降解（Flemming and Wingender, 2010; Lu et al., 2016）。例如，

EPS介导的SOC化学和持久性控制

SOC分子多样性的空间和时间变化是SOC持久性的关键决定因素。SOC池中的分子多样性越高，分解所需的代谢需求就越大，从而增强了SOC的稳定性（Whalen et al., 2024）。当前的土壤MCP框架强调，微生物合成过程通过将化学性质不同的SOC转化为成分相似的微生物生物量来推动SOC化学的趋同（Liang et al., 2017）。

未来展望

基于现有文献，我们认为EPS是土壤碳循环中核心但长期被忽视的微生物来源的有机物质。尽管人们越来越认识到它们对SOC持久性的贡献，但EPS尚未像微生物细胞残余物那样被一致地量化和纳入SOC研究中。一个主要的技术障碍是提取和量化土壤中的EPS的难度。广泛使用的CER方法主要针对通过二价离子结合的水溶性EPS。

CRediT作者贡献声明

Liu Yurong:撰写——审稿与编辑。Gao Chunhui:撰写——审稿与编辑。Wu Yichao:撰写——审稿与编辑、初稿撰写、验证、监督、概念化。Flemming Hans-Curt:撰写——审稿与编辑。Feng Mengxi:撰写——审稿与编辑。Cai Peng:撰写——审稿与编辑、资金获取、概念化。Zhang Ming:撰写——审稿与编辑。Liang Chao:撰写——审稿与编辑、初稿撰写、可视化、概念化。

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的可能会影响本文工作的竞争性财务利益或个人关系。

利益冲突声明

? 作者声明以下财务利益/个人关系可能被视为潜在的竞争性利益：Peng Cai报告称获得了中国国家自然科学基金会的财务支持。Peng Cai报告称获得了湖北省自然科学基金会的财务支持。Peng Cai报告称获得了湖北省自然科学基金会的创新研究组项目的财务支持。如果有其他作者，

致谢

中国国家自然科学基金会（42225706, 42177283, 42377297, 42177281, 32241037）、中央高校基本科研业务费（2662025ZHPY007, 2662026ZHPY001）、湖北省自然科学基金会（460324005）、科学技术人才与平台计划（院士专家工作站）（202405AF140079）以及国家农业微生物学重点实验室的独立研究项目的财政支持

Yichao Wu|Yuwei Yi|Minsu Kim|Samuel Bickel|Ming Zhang|Ke Dai|Chunhui Gao|Chenchen Qu|Chuisi Kong|Mengxi Feng|Ke-Qing Xiao|Hans-Curt Flemming|Yu-Rong Liu|Wenfeng Tan|Qiaoyun Huang|Chao Liang|Peng Cai

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