《Forest Pathology》：Fertile Soils Increase Susceptibility of Pinus sylvestris to Cronartium pini
编辑推荐：
松疱锈病菌（Cronartium pini）引起的欧洲赤松疱锈病是一种锈菌病害，在芬诺斯坎迪亚北部的老龄和幼龄欧洲赤松（P. sylvestris）林分中均造成了严重危害。为理解这些爆发的多种驱动因素，研究人员基于在芬兰北部拉普兰地区收集的数据，考察了可疑因子
松疱锈病菌（Cronartium pini）引起的欧洲赤松疱锈病是一种锈菌病害，在芬诺斯坎迪亚北部的老龄和幼龄欧洲赤松（P. sylvestris）林分中均造成了严重危害。为理解这些爆发的多种驱动因素，研究人员基于在芬兰北部拉普兰地区收集的数据，考察了可疑因子及其对C. pini发病率的解释力。病林样地从第10次芬兰国家森林清查（NFI）中选取，对照样地则从第11次NFI中随机选择。2014年（即4年后）在每个林分内独立的10–15个样地中进行了损害评估。记录了林分和树木特征，包括C. pini的发病率。立地类型（肥力）和树龄显著解释了样地中C. pini的发病率。C. pini感染率在肥沃立地中显著增加，而在较干旱立地中风险不显著。当阔叶树比例增加时，C. pini感染风险显著降低。若存在山罗花属（Melampyrum spp.）植物，树木过去5年的生长状况越好，感染风险越高（最高超过50%）。本研究结果支持了先前关于肥沃立地更容易感染C. pini的观察。研究人员还首次证明，阔叶树数量的增加可降低C. pini感染风险。这些结果为改进森林管理实践、降低北部松林中C. pini危害风险提供了工具。
**论文解读：欧洲赤松疱锈病发生的影响因子及其对北部松林经营管理的启示**
**一、研究背景与存在问题**
欧洲赤松（Pinus sylvestris L.）是芬兰北部拉普兰地区北方 boreal 森林的优势树种，占该地区总面积499.8万公顷森林土地的76%。松疱锈病菌（Cronartium pini (Willd.) J?rst）是导致芬兰北部欧洲赤松严重损害的一种病原菌，其引起的病害被称为欧洲赤松疱锈病。该锈菌具有两种生活史类型：同主寄生型（autoecious form，在同一寄主上完成整个生活史）直接从松树传播至松树，以及转主寄生型（heteroecious form）通过中间寄主植物传播。在北部 boreal 森林中，列当科（Orobanchaceae）植物是重要的中间寄主，其中山罗花（Melampyrum sylvaticum）是最重要的易感物种，该物种在芬兰尤其常见于多数肥沃富营养的立地。
尽管C. pini在芬兰北部造成了显著的经济损失——近期估算芬兰每年因此造成的经济损失约为350万欧元，且从第10次到第13次国家森林清查期间，拉普兰地区受C. pini损害的松树林分比例从2%增加到3%，但对该病害在幼林中发生的驱动因素仍缺乏系统了解。已有的研究多集中于瑞典（如Wulff等人2012年的研究显示，瑞典最北两个地区2007–2008年约三分之一的幼松林分感染了C. pini）或芬兰个别区域（如Kuusamo地区），而芬兰北部拉普兰地区幼松林中C. pini发生情况及其影响因子的精确信息仍然匮乏。已有研究表明，松树对C. pini的易感性高度依赖松树的地理种源和个体差异，且许多人工接种试验结果为阴性，表明松树对C. pini具有高度抗性，因此可能更重要的是树木和林分水平的其他诱发因素。先前研究指出，高立地营养水平可能增加松树对C. pini的易感性，但缺乏基于系统的国家森林清查数据的大规模分析验证。
为此，研究人员基于芬兰国家森林清查（NFI10和NFI11）样地，在拉普兰地区开展了一项C. pini损害调查，旨在：（1）阐明影响幼林中C. pini发生率的因子；（2）为森林所有者提供控制已患病森林和减少未来C. pini损害的管理支持；（3）明确山罗花属（Melampyrum spp.）对C. pini发生率的影响。研究假设是立地肥力和生长速率使欧洲赤松易感C. pini。该研究发表于《Forest Pathology》。
**二、主要技术方法**
研究人员基于第10次（NFI10）和第11次（NFI11）芬兰国家森林清查数据，在芬兰拉普兰地区选取了16个NFI10中有C. pini损害记录的病林和13个NFI11中无该病害先验信息的对照林，共计29个欧洲赤松为主的幼林林分（松树中位高0.2–12.2 m，林龄5–60年）。2014年，在每个林分内依据林分面积设置10或15个半径为3.99 m（面积50 m2）的圆形样地，记录C. pini发生情况、立地类型肥力等级（湿润、亚干旱、干旱）、树龄、树高、过去5年高生长量、各树种数量、阔叶树比例及Melampyrum属存在与否。使用负二项分布假设的混合效应模型比较病林与对照林的计数数据差异，使用log变换的线性混合效应模型（以林分为随机因子）检验两亚样本间样地水平连续变量差异，使用二项混合效应模型检验二元响应变量。对“病林”和“对照林”两个亚样本分别计算二项混合模型以研究促进C. pini病害传播的效应，使用受试者工作特征（ROC）曲线评估logistic模型的分类效率，所有建模均在R统计环境中完成。
**三、研究结果**
*3.1 “病林”与“对照林”亚样本间变量的比较*
两亚样本在样地和林分水平的林分特征差异较小且不显著。松树密度为700–800株/ha，病林中C. pini病松平均数为10–50株/ha。约70%的林分通过皆伐、栽植或直接播种进行人工更新，天然更新（留母树法）约占五分之一。病林中直接播种和栽植松树的比例均约为40%，而对照林中约60%的林分为栽植。Melampyrum属的存在与否在病林与对照林样地之间无显著差异。值得注意的是，并非所有在NFI10中预估为病林的林分在2014年均检测到C. pini损害——病林和对照林亚样本中分别有26.3%和8.3%的样地记录到损害，但该差异在5%风险水平下不显著，表明C. pini病害在林分内呈零星分布。
*3.2 C. pini病害建模*
描述立地肥力的林地立地类型是最佳解释C. pini病松概率的变量，也是唯一在病林和对照林两个亚样本中均显著解释C. p ini损害风险的变量。在湿润或更肥沃的立地中，对照林和病林的预测感染概率分别约为20%和45%，而在肥力最低的亚干旱或干旱立地中，两个亚样本的感染概率均接近零。松树树龄显著增加了病林中C. pini损害的概率：在<5年生幼林中病害非常罕见，但随着松树年龄增加，损害概率迅速上升。阔叶树比例增加显著降低了病林亚样本中C. pini损害的风险，这是首次研究明确证明该效应。当样地中存在Melampyrum属植物且松树过去5年高生长从10 cm增加至30 cm时，C. pini损害风险增至约50%的概率；若样地中无Melampyrum属植物或样地健康，则生长量对损害风险无显著影响。松树过去5年高生长与森林土壤中钙（Ca）浓度密切相关（数据未显示），在替代模型中Ca浓度可作为显著解释变量，但其与Melampyrum存在的交互作用不显著（t=?0.154, df=181, p=0.878）。logistic模型的ROC曲线分析显示，正确分类样地的比例因模型不同而介于80%至97%之间，表明模型拟合良好。
**四、讨论与结论**
立地肥力显著解释了受损样地中C. pini的发病率，且病害随立地肥力增加而上升，这与瑞典北部2000年代严重锈病流行期间富营养立地中幼松人工林C. pini高频发生的报道一致，也与芬兰北部个别湿润富营养立地中C. pini高发生率的报道相符。这一现象可由肥沃湿润立地中存在高度易感的转主寄主来解释：M. sylvaticum常见于湿润立地且高度易感，而M. pratense常见于贫瘠立地且几乎抗病。在贫瘠立地中健康样地与患病样地间易感性无显著差异，可能是因为存在高度抗病的M. pratense或完全缺乏Melampyrum属植物。树龄增加显著提高了C. pini损害风险，而<5年生人工林中病害发生率低，这是因为松树上的锈孢子器（aecia）作为最先观察到的病害症状之一，在同主寄生型生活史中于初始感染后2年开始形成，在转主寄生型中于3年后形成，且同主寄生型的产孢可在同一病斑上持续长达8年。阔叶树混交显著降低了松树为主的样地中C. pini损害风险，这可能是因为阔叶树为孢子传播提供了物理屏障，减少了从地面转主寄主到松树的担孢子感染以及从松树到其他松树或转主寄主的锈孢子感染。高生长率本身并不增加健康样地或无Melampyrum样地的C. pini损害风险，但当样地中存在Melampyrum时风险显著增加，表明高生长潜力使松树易感转主寄生型C. pini，这很可能与肥沃立地中高度易感的M. sylvaticum的存在有关，但本研究未能将Melampyrum属鉴定到种以确认联系。
研究结论：模型确定了若干影响C. pini损害的因子。选定的实地调查方法增进了对北部森林中增强欧洲赤松C. pini损害风险的生态因子的理解。研究结果可用于更新营林管理实践——通过在松树林分中增加阔叶树混交比例，以及避免在肥沃立地培育松树来降低C. pini风险。
