《Zoologischer Anzeiger》：Phylogeny, taxonomic revision, and the evolution of host associations in
Grallatotermes-associated termitophilous beetles (Coleoptera: Staphylinidae: Aleocharinae)
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摘要
向新生态位的演化转变是生物多样化的主要驱动力之一，然而在高度特化的共生系统中，这种转变可能受到共生体与其宿主之间强烈演化保守性的制约。在隐翅虫科（Coleoptera: Staphylinidae: Aleocharinae）的Corotocini族中
摘要
向新生态位的演化转变是生物多样化的主要驱动力之一，然而在高度特化的共生系统中，这种转变可能受到共生体与其宿主之间强烈演化保守性的制约。在隐翅虫科（Coleoptera: Staphylinidae: Aleocharinae）的Corotocini族中，Termitogastrina亚族主要与Nasutitermes Dudley, 1890和Trinervitermes Holmgren, 1912属的白蚁相关联。一个例外谱系包括畸腹属（physogastric）的Idioptochus Seevers, 1957、Leucoptochus Kistner, 1973和Melanoptochus Kistner, 1973，它们在东非 exclusively 与Grallatotermes Holmgren, 1912属白蚁相关联。尽管这些甲虫具有独特的生态特化性，但自其原始描述以来，它们的系统发育位置一直未得到解决。本文基于包含122个性状和25个分类单元形态学矩阵，对该类群进行了分类修订和系统发育分析。最大简约法（Maximum Parsimony）、最大似然法（Maximum Likelihood）和贝叶斯推断（Bayesian Inference）分析一致地恢复了这三个属为单系群，且与Grallatotermes的关联代表了该支系的生态共衍征（ecological synapomorphy）。祖先状态重建表明，Termitogastrina的最近共同祖先与取食木材、封闭觅食的类Nasutitermes白蚁相关联，两次主要的生态转变产生了形态独特的谱系：一次朝向取食禾草的Trinervitermes，另一次朝向取食地衣、开放觅食的Grallatotermes。所有物种均被重新描述，并提供了新记录。在非洲和新热带地区，与取食地衣白蚁相关的专性喜蚁类群的独立出现表明，宿主生态学可能在塑造白蚁相关甲虫的多样化中发挥重要作用。
**研究背景与科学问题**
向新生态位的演化转变是生物多样性产生的主要机制之一。然而，在高度特化的共生系统中，这类转变可能受到共生体与宿主之间强烈的生态和演化依赖性的制约。社会性昆虫群落拥有复杂的防御机制，包括化学识别系统、集体行为防御和结构化巢穴环境，因此成功融入宿主社会往往需要广泛的形态、行为和生理适应。由于这些适应通常具有高度的宿主特异性，向新宿主谱系的转变传统上被认为是罕见的演化事件。隐翅虫科（Staphylinidae）Corotocini族是专性白蚁共生甲虫中最为特化的类群之一，其成员表现出多种与白蚁群落内生活相关的形态和生理修饰，包括多种形式的腹部畸腹现象（physogastry）和结构特化。在Corotocini族中，Termitogastrina亚族通常与Nasutitermes和Trinervitermes属白蚁相关联。然而，一个显著的例外是由畸腹属Idioptochus、Leucoptochus和Melanoptochus组成的小型类群，该类的所有物种均 exclusively 与东非的Grallatotermes属白蚁相关联。这些白蚁与大多数其他Termitogastrina所利用的宿主显著不同，它们是特化的地衣取食者，沿开放路径觅食。尽管该组合具有独特的生态学特征，但其分类学至今仍未得到充分理解。自从Kistner（1973）和Jacobson等人（1986）的修订工作以来，物种界限从未被严格重新评估，且与Grallatotermes相关类群的系统发育位置从未在综合的系统发育框架内得到评估。因此，它们与Grallatotermes的专性关联究竟反映了一次孤立的宿主转变，还是代表了将白蚁宿主生态转变与喜蚁甲虫多样化联系起来的更广泛模式的一部分，这一问题尚不清楚。
**研究内容与主要方法**
研究人员对与Grallatotermes相关的Termitogastrina进行了分类修订和系统发育分析。研究材料为美国芝加哥菲尔德自然历史博物馆（Field Museum of Natural History, Chicago, Illinois, USA – FMNH）收藏的所有正模、副模和非模式标本。研究人员构建了一个包含122个离散形态特征和25个分类单元的形态学矩阵，其中内群包含四个物种：Idioptochus属两种、单型属Melanoptochus一种和Leucoptochus一种；外群包括21个物种，涵盖Termitogastrina亚族的大部分非洲热带多样性以及两个自由生活的类群。系统发育分析采用了最大简约法（Maximum Parsimony, MP）、最大似然法（Maximum Likelihood, ML）和贝叶斯推断（Bayesian Inference, BI）三种方法。MP分析使用TNT v.1.5软件，进行了等权重（Equal Weights, EW）和隐权重（Implied Weighting, IW）分析，并通过灵敏度分析评估拓扑稳定性；ML分析使用IQ-TREE v.2.0.7软件，以10,000次超快自举（UFBoot）评估节点支持；BI分析使用MrBayes v.3.2.6软件，在CIPRES平台上运行。此外，研究人员还对三个宿主相关性状（宿主属、宿主取食生态学和宿主觅食行为）进行了祖先状态重建，使用geiger包中的“fitDiscrete”函数评估离散性状演化模型，并使用ape包中的“ace”函数进行最大似然估计。
**主要研究结果**
**系统发育关系**
所有分析均一致地将与Grallatotermes相关的支系恢复为单系群。ML分析中，该支系获得了较高的支持度（UFBoot = 88），由16个形态特征转化支撑，其中5个为共衍征：第4、5跗节具斜向顶端关节线（性状88.2）；第VII背板前缘双弯（性状103.3）且后缘强烈弓形（性状108.3）；受精囊囊部二分叉（性状120.0）；与Grallatotermes的宿主关联被恢复为该支系独特的生物学共衍征（性状121.1）。在Termitogastrina亚族内部，ML分析恢复了Millotoca mirotermitidis为最早分支的谱系，是其余所有物种的姐妹群。剩余物种的分化将一个包含Termella + Idiogaster的支系与包含其余亚族成员的大支系分开。在这个大支系中，与Grallatotermes相关的支系被恢复为包含Termitella、Termitellodes和新热带属的支系的姐妹群。Leucoptochus tanganyikae被恢复为Melanoptochus + Idioptochus支系的姐妹群，后者由16个形态特征转化支撑，其中5个为共衍征。Idioptochus属的单系性（I. boultoni + I. lehmensicki）获得了强支持（UFBoot = 86），由7个形态特征维持，但均为同塑性状。
**宿主关联与宿主生态学的演化**
祖先状态重建结果表明，Termitogastrina亚族的最近共同祖先与类Nasutitermes宿主相关联，对应取食木材且主要表现封闭觅食行为的白蚁（宿主属似然值= 0.744；取食生态学似然值= 0.998；觅食行为似然值= 0.999）。大多数谱系保留了这一祖先生态特征，包括Termitella、Termitellodes以及所采样的新热带属。研究恢复了两次主要的生态偏离祖先状态。第一次转变发生在Idiogaster的祖先中，该祖先被重建为与Trinervitermes相关联，代表从取食木材到取食禾草宿主的转变，同时保留了祖先的封闭觅食行为。第二次转变发生在由Leucoptochus、Melanoptochus和Idioptochus组成的支系的祖先中，该祖先被重建为与Grallatotermes相关联，Grallatotermes是一类取食地衣且具有开放觅食行为的白蚁谱系。这次转变特别引人注目，因为它涉及所有三个生态性状的同步变化：宿主身份（似然值= 0.940）、取食生态学（似然值= 0.948）和觅食行为（似然值= 0.952）。
**分类学修订**
研究人员对所有物种进行了重新描述。Idioptochus属的诊断特征包括：头部卵圆形，眼后略宽，无明显的颈；额唇基区具有强烈的弓形中隆起，延伸至触角着生点之间；上颚宽大，具圆形亚端齿；颏近方形；前胸背板不规则，具升高的前、后区域和两个明显的侧隆起，形成从前缘延伸至后缘的中部凹陷；腹部畸腹并反折覆盖于胸部之上。Idioptochus lehmensicki与I. boultoni可通过以下特征区分：前者腹部第IV、V背板前缘各具细长的前侧支柱，第VII背板前角向上突出，上颚具小而弱的圆形亚端齿，阳茎中叶纤细，近端部腹缘具微弱的中间成角；后者腹部第IV、V背板前角较尖锐且缺乏细长前侧支柱，第VII背板前角略向外突出，上颚具明确界定的圆形亚端齿，阳茎中叶粗壮，近端部腹缘具强烈产生的中间成角。Melanoptochus属通过其近黑色的前胸背板表面、极度畸腹且膨大的球形腹部、短而突出的亚端齿以及具毛的额唇基隆起而易于区分。Leucoptochus属则因其浅黄褐色体色、腹部各节之间大量暴露的白色膜、退化为细小带状突起的第III–VI背板以及完全愈合的颏、亚颏和颏部（gula）而显著不同于其他属。
**讨论与结论**
系统发育结构进一步支持了Jacobson等人（1986）对“Idiogaster类群”和其他非洲热带Termitogastrina的演化和生态学假说。所得拓扑结构通过恢复具有不同生态和宿主关联轨迹的主要姐妹支系，以及祖先状态重建表明Termitogastrina的祖先与取食木材的类Nasutitermes白蚁相关联，从而证实了这一假说。这种生态保守性与专性社会性昆虫共生体的预期一致，因为成功的群落整合依赖于特化的行为、化学和形态适应，这些适应可能制约宿主转换。与Grallatotermes相关的类群在所有系统发育分析中均被恢复为单系，由多个非同塑共衍征所表征，包括斜向跗节缝、强烈弓形的第III腹板和永久性反折的畸腹腹部。尽管分析未进行任何正式的因果关系检验，但生态转变与不同谱系之间的关联表明，宿主生态学的转变可能代表喜蚁甲虫多样化的重要机会。主要转变与宿主性状的转变相关联，而非宿主分类学的简单变化。重要的是，这些转变并未导致与以Nasutitermes为主的谱系相当的物种丰富辐射。这一模式表明，对生态特化宿主的定殖可能促进演化独特性和形态特化，而不一定增加多样化速率。在非洲和新热带地区，与取食地衣白蚁相关的专性喜蚁组合的平行出现进一步表明，宿主生态学可能在构建白蚁-喜蚁甲虫关联中发挥重要作用。如果取食习性和觅食行为等生态性状充当共生体定殖的过滤器，那么共享相似生态位的白蚁物种预计将拥有更相似的喜蚁组合，无论其系统发育关系如何。Grallatotermes巢穴中Termitogastrina的存在究竟反映了与非洲白蚁的平行演化还是宿主转移，仍有待解决，但系统发育证据倾向于支持后者。
**结论**
所有已知与Grallatotermes相关的物种都属于一个单一谱系，由Leucoptochus、Melanoptochus和Idioptochus组成，所有系统发育分析均一致恢复其为单系。研究人员对所有物种进行了分类修订，包括更新描述、诊断和新的地理记录。祖先状态重建表明，Termitogastrina的最近共同祖先与取食木材、封闭觅食的类Nasutitermes白蚁相关联，且这一生态特征在亚族的大部分演化历史中保持保守。研究恢复了两次主要的祖先状态偏离：一次与取食禾草的Trinervitermes相关，通向Idiogaster谱系；另一次与取食地衣、开放觅食的Grallatotermes相关。这两次宿主生态学转变均与形态独特谱系的起源相一致，但未导致物种丰富的辐射，表明生态特化可能促进形态创新而不一定增加多样性。此外，该谱系在Grallatotermes巢穴中的专性存在，加上其他已知Corotocini在这些群落中的缺失，将Grallatotermes的利用确定为该族内一次独特的生态转变。同样，在非洲和新热带地区与取食地衣白蚁相关的专性喜蚁组合的平行出现进一步表明，宿主生态学在构建白蚁-喜蚁甲虫关联中可能发挥重要作用。总体而言，该研究表明生态保守性在Termitogastrina中占主导地位，而宿主生态学的重大转变是罕见的。然而，当这种转变发生时，它们与特化和形态独特谱系的起源相吻合，凸显了宿主生态转变作为白蚁相关甲虫多样化潜在驱动因素的重要性。
