《Food Webs》：Resolving bottom-up and top-down food-web structure and function for Everglades restoration
通过回顾50年来检验自下而上和自上而下食物网联系的文献，我们构建了大沼泽地（Everglades）淡水洼地（slough）及嵌入栖息地的高分辨率能量网（energy web）。标志性物种和修复指示物种（indicator species）主要通过基于碎屑（detrital）的能量途径获得支持。能量通量（energetic fluxes）与大沼泽地食物网中的自上而下效应通常不相关。入侵鱼类的自上而下动态效应（top-down dynamics）可能抑制自下而上的修复效果。本研究综合了食性研究、操控实验和模型，比较了能量联系（energetic links）与动态联系（dynamic links）的相对强度，为理解生态系统修复中营养关系的复杂性提供了参考框架。
1. 引言
食物网为整合生物地球化学循环、初级生产和次级生产等生态系统功能提供了综合框架。食物网将群落生态学与生态系统生态学联系起来，食物网结构支撑着嵌入种群和新兴功能在变化环境条件下的稳定性与恢复力。描述和理解食物网对于基础和应用生态学家至关重要，他们试图理解是什么支持（能量捕获与传递，自下而上）或控制（直接和间接生物相互作用，自上而下）具有保护意义的种群动态和营养功能。然而，总结食性研究、实验和动态效应模型的食物网很少被综合用于整个生态系统，以解释栖息地之间的联系或理解能量联系与动态联系之间的差异。研究人员和管理者难以总结整个食物网，因为表征其功能联系需要多种类型的数据，生物多样性尤其是微生物多样性在低营养级难以表征，且整体复杂性较高。尽管如此，食物网综合是理解生态系统响应、情境化新研究、开发促进生态系统功能的模型以及评估生物多样性保护和生态系统修复规划中模型不确定性的有价值工具。
有三种方式考量生态联系和食物网（即连接度、能量流和相互作用网），但所有方式都是基于谁吃谁或谁影响谁的数据和推断构建的。连接度网（connectance webs）识别摄食关系而不涉及相对强度，而能量网（energy webs）从自下而上的消费视角报告节点间流动的相对能量。相互作用网（interaction webs），也称为功能网（functional webs），聚焦于表征生物相互作用强度的动态联系，通常从自上而下（消费者影响）视角出发，包括跨营养级和营养级内的直接与间接效应，以及正负效应。在生态系统修复背景下，食物网通常从自下而上的视角考量，以响应修复栖息地或环境驱动因子，指示指标多与初级生产、指示物种或类群的生物量以及基底能量路径相关。然而，改变外源驱动因子以促进自下而上的能量学可能并不总能恢复预期的营养功能，也未考虑捕食者-被捕食者相互作用及相应的自上而下效应。忽视更复杂食物网相互作用的自下而上视角可能阻碍修复努力。
能量（自下而上）网与相互作用（自上而下）网之间存在固有的不一致，食物网描述并不总是区分自下而上与自上而下的范式。强能量联系对系统级动态很重要，可能对支持指示物种至关重要，但能量联系可能无法解释或预测群落动态。动态联系意味着对猎物存在强烈的捕食者-猎物相互作用，但并不意味对捕食者具有能量上的重要性。有效的修复需要同时提高对能量联系（即识别支持消费者种群增长的特定资源）和动态联系（即识别限制或消除猎物种群或资源库的消费者）的理解。
大沼泽地是能量联系与动态联系比较的极佳案例，因为关于两类联系的信息量丰富，且有可能将此类比较的成果应用于水资源管理和持续修复。大沼泽地修复的主要目标是通过水文工程和管理政策恢复标志性捕食者（如涉禽和美洲短吻鳄）的历史食物网动态，增加其猎物的生产。该修复方法假设保护关注物种及其猎物受自下而上和/或干扰限制。为评估这些自下而上途径对持续修复努力的响应，特定物种通过修复协调与验证（RECOVER）项目进行监测。例如，白鹮的筑巢成功与小龙虾生产相关，而小龙虾生产又受水文和与水文变异相关的水生捕食者影响。类似的关系存在于中小型鱼类与林鹳之间，以及苹果螺与濒危的螺鸢之间。同样，大沼泽地短吻鳄的身体状况与水文条件和猎物可用性的自下而上限制相关。水文修复可能通过改变可用猎物的时间、丰度或类型来改变其中一些关系。水文管理的影响可能同时影响自下而上途径和自上而下相互作用。水文管理还可能通过增加水文连通性而增加鱼类入侵风险。需要综合理解营养关系（自下而上和自上而下）作为未来工作的参考点，以理解修复效应以及消费者-资源对中自下而上能量联系与自上而下动态联系之间的关系。
大沼泽地食物网研究始于20世纪60年代和70年代。某些分类群包括鸟类和鱼类研究相对充分。同时，水生大型无脊椎动物的食性分辨率相对较低。在本地两栖爬行类中，除短吻鳄和近期对少数其他类群的研究外，食性信息很少。即使对于研究充分的类群，较老研究中的食性信息可能因后续持续的水文改变和入侵物种引入而不代表当前食性。聚焦于量化动态联系的实验已在部分捕食者类型上开展，重点关注假定猎物资源。实验研究提供了比较能量联系和动态联系相对强度的机会。这些比较对于修复至关重要，因为恢复小型水生动物生产可能在能量上对支持筑巢涉禽种群很重要，尽管涉禽不太可能是水生猎物种群的调节者。反之亦然。当食物网因入侵消费者加入而变化时，动态效应可能减少或抵消自下而上过程修复对其它消费者的益处。
我们利用所有可用文献构建了大沼泽地的能量食物网，总结了指示物种支持的主要特征和能量途径。利用量化捕食者对猎物动态丰度或补充效应的研究，我们回顾并比较了动态效应与基于食性构建的能量食物网联系的相对强度。在讨论中，我们考虑了基于食性数据记录时间和地点以及数据分辨率的不确定性。我们提供了相对高分辨率的食物网来表征营养角色和食物网功能，对比能量联系和动态联系的观点，并为未来与特定节点或能量路径相关的实验研究提供指南。最后，我们概述了本综述和食物网构建为考虑修复和潜在管理行动的科学家和管理者提供的具体见解。
2. 方法
2.1. 研究生态系统
大沼泽地是一个岩溶、寡营养、亚热带湿地，具有季节性降雨模式和微地形结构，称为脊-洼地景观。以荸荠属为主的洼地水深通常比相邻的锯齿草为主的脊地深30-90厘米。脊-洼地景观在旱季从边缘向内逐渐干燥，形成孤立的深水斑块。渐进干燥使水生动物在微地形梯度上高密度集中。浅水（<30厘米）对于水深受限的觅食动物（如1月至5月在湿地中啄食的涉禽）获得猎物至关重要。
大沼泽地水生食物网可用的基底资源包括绿色（如维管植物和绿藻）和棕色（周丛生物和碎屑——既在周丛生物基质中，也作为底栖絮状物）能量来源。与其他湿地相比，大沼泽地洼地具有高周丛生物现存量和相对较低的消费者现存量。这一差异与周丛生物垫的结构组分有关，其以碎屑和相对不可食的蓝藻为主。大沼泽地生产力受磷限制；周丛生物垫的可食性随磷增加而增加，但在高浓度（>10 ppb）时达到临界点并解离。尽管周丛生物垫内存在藻类生产，但研究反复发现水生食物网通常以碎屑为主，基于稳定同位素和脂肪酸特征。更多可食的周丛生物组分受物理和化学防御保护，可能通过微生物环以藻类正启动分解的方式进入食物网，而非直接消费。对于将碎屑能量传递到更高营养级（如涉禽和短吻鳄）至关重要的食物网节点的能量依赖和食性生态位历史上未被充分理解，但近期研究表明自20世纪90年代以来藻类能量使用相对增加。量化碎屑和藻类能量途径通过食物网的流动对于理解大沼泽地修复对这些能量途径的影响、它们对食物网的相对贡献以及由此产生的生态系统功能后果至关重要。
我们为大沼泽地淡水洼地和相邻嵌入栖息地构建了能量网。我们认识到相邻/嵌入栖息地如树岛、锯齿草脊地和短吻鳄洞对许多小型水生或半水生动物和陆地野生动物是重要栖息地。嵌入水生栖息地的重要性部分通过我们的食物网构建处理，因为栖息在脊地的水生动物在旱季脊地干燥时向下移动到洼地，而洼地中的较大鱼类在洼地逐渐变浅时向下移动到短吻鳄洞。
我们共考虑了107个分类群进行食物网构建，包括27种节肢动物、6种两栖动物、42种鱼类（32种本地，10种非本地和/或入侵）、8种爬行动物、14种鸟类和10种哺乳动物。历史上，大多数非本地物种在湿地中维持在相对较低的密度。近期关于入侵鱼类对较小本地鱼类和大型无脊椎动物群落结构影响的研究表明，当其丰度激增主导当地群落时情况并非如此。由于没有方法根除非本地鱼类，它们必须被视为水生群落的永久成员，其对生态系统结构和营养功能的影响是一种新的“常态”条件。
2.2. 文献综述
我们使用Google Scholar识别已发表研究及其引用文献来综述食性信息。文献搜索从大沼泽地研究开始，然后扩展到南佛罗里达、佛罗里达、佛罗里达以外的相似栖息地（即湿地），再到该物种的任何可用食性信息，最后到姊妹分类群的食性信息。如果在更适用的搜索级别找到食性信息，则不搜索其他不相关生态系统或地点的额外食性信息。置信度分配为：近期（即<30年）定量大沼泽地特异性研究为高；大沼泽地特异性定性研究、较老定量大沼泽地特异性研究以及来自其他湿地或南佛罗里达的定量研究为中等；来自非湿地生态系统、南佛罗里达以外地区和/或使用姊妹分类群的研究为低。
2.3. 食物网构建
我们利用过去50年大沼泽地淡水洼地和相邻嵌入栖息地分类群食性研究的文献综述构建了能量网。连接强调自下而上（能量支持）视角，聚焦食性研究，但也参考了一些捕食者-猎物研究。对大多数分类群，连接强度基于胃内容物得出的食性百分比贡献，代表摄入量，并不总是对应同化量。我们食物网中的能量联系描述生物量流，假设其与以卡路里计的能量流成比例。
种群水平食性信息用于构建食物网并识别大沼泽地淡水洼地和相邻嵌入栖息地的营养途径。本研究将杂食性定义为同时消费自养生物和异养生物。为便于总结描述，物种被分为七个营养功能群：植食者、碎屑食者、杂食性无脊椎动物、肉食性无脊椎动物、食虫者/杂食者、中位捕食者/杂食者和顶级捕食者。
我们基于107个分类群每个食物项对消费者重要性的报告构建了能量网。然后将食物网缩减为核心分类群，合并一些相似类群，以说明以下营养途径：a）在洼地和/或消费者胃中丰富的本地分类群，b）具有保护/修复关注的高营养级消费者，c）广泛且丰富的入侵鱼类。为便于图示和解释，食物网连接被分为四个类别或“连接水平”：1）<5%食性，2）5%至<30%食性，3）30%至<50%食性，4）≥50%食性。
食物网网络结构通过R中cheddar包以具有生物学意义的拓扑属性描述。基于文献综述重建的食物网矩阵，计算了节点和连接总数、连接度、连接密度和猎物平均营养级。
2.4. 能量联系与动态效应
为比较能量联系和动态联系的重要性，我们收集并回顾了食物网重建中存在的能量联系的动态效应研究。共获得12项研究，量化了六组不同消费者对特定猎物的动态效应。动态效应记录为是或否，取决于是否记录了捕食者具有生态重要影响（此处定义为猎物密度或补充或幼体存活率的统计显著降低）。在几乎所有情况下，丰度平均降低相对于对照≥50%。如果多项研究报告了捕食者和猎物之间的动态联系信息，则聚焦最能代表补充响应或长期平均密度的结果。在综述操控实验研究时，聚焦于试图在实验单元/场所模拟自然大沼泽地条件并包含焦点捕食者替代自然食物资源的实验。超出水文协变量的非本地捕食者影响的观测研究也包括在内。捕食者对猎物的能量重要性基于综述和食物网重建中的食性信息，分配为次要（类别1连接，猎物≤捕食者食性5%）、次要-中等（类别2，猎物>5%且<30%）、中等（类别3，猎物≥30%且<50%）或主要（类别4，猎物≥50%）。
3. 结果
3.1. 文献综述
食性研究综述共产生82篇论文，识别了大沼泽地洼地中的111个营养节点（107个消费者类群）。74%的分类群有大沼泽地食性数据。8%的研究来自大沼泽地以外的南佛罗里达。来自佛罗里达以外湿地的研究为8%的分类群提供了最佳可用食性信息。32%的分类群仅有来自非湿地栖息地如池塘或运河的食性信息，包括属于大沼泽地流域的运河。
我们对已发表来源食性的置信度因支系而异，鱼类最高，其次为两栖动物、涉禽、哺乳动物、节肢动物和爬行动物。对于研究较少的鸟类物种，大沼泽地特异性食性信息以存在/不存在报告。因此，由于信息收集以来的时间量和定性性质，置信度分配为中等。大多数哺乳动物食性数据来自1936年至1992年间进行的研究，置信度为中等。对于短吻鳄和蟒蛇以外的两栖爬行类，由于大沼泽地特异性数据有限，食性置信度为中等至低。在某些情况下，必须使用来自其他生态系统的姊妹分类群作为代理。无脊椎动物食性置信度对大多数分类群为低至中等。大多数大沼泽地特异性信息基于功能摄食群，部分分类群有稳定同位素数据。
3.2. 食物网构建
基于文献综述，杂食性是大沼泽地消费者最常见的摄食模式，涵盖所有分类学（如甲壳类、鱼类、哺乳动物）和体型变异（即片脚类到熊）。识别出26个分类群为食虫者/杂食者，25个为中位捕食者/杂食者，19个为顶级捕食者，12个为杂食性无脊椎动物，12个为植食者，7个为肉食性无脊椎动物，6个为碎屑食者。杂食者比藻类或大型植物更可能消费碎屑和微生物周丛生物垫。大多数植食者（62%）是生活在挺水大型植物上的昆虫物种或来自树岛的哺乳动物。其他植食者包括软体动物、摇蚊和蜉蝣幼虫，以及鸟类如普通秧鸡和紫水鸡。食物网拓扑属性总结包括110个节点、769条连接、0.06连接度和6.99连接密度（每节点）。
3.2.1. 基底资源与初级消费者
碎屑是该食物网中最重要的基底资源，支持多个营养级的消费者。碎屑有48条连接，而周丛生物为32条，绿藻为26条，维管植物为22条。各种体型的消费者包括小型底栖动物和大型鱼类捕食者都消费至少一些碎屑。两种非本地鱼类几乎完全以碎屑为食。直接消费维管植物的分类群主要是树岛相关哺乳动物或昆虫，与水生食物网连接较弱。
3.2.2. 大型无脊椎动物
片脚类既高度连接（30条连接），又是许多杂食性和肉食性消费者的重要食性项。共24个分类群（占所有消费者的22%）消费片脚类。大沼泽地侏儒太阳鱼、步行鲶和草虾食性中片脚类占>50%。丰富的十足类草虾与片脚类之间的强连接，两者都是高度连接的食物网节点，放大了片脚类的自下而上作用以及通过片脚类进入食物网的碎屑能量路径。
软体动物被32个消费者食用。这包括相对研究不足的物种如大鳗螈、入侵鱼类如非洲宝石鲷和玛雅丽体鱼、几种本地鱼类、半翅目和螯虾。对八种鱼类，水生螺类占食性>50%。因此，水生螺类代表了水生食物网中主要的自养能量途径。两种鸟类是消费最大软体动物成体阶段的食性专化种，而苹果螺的较小幼体阶段被各种无脊椎和脊椎消费者消费。
螯虾被鱼类、鸟类、两栖动物、爬行动物和哺乳动物消费，使螯虾成为食物网中另一个高度连接的节点（35条连接）。总体而言，24个分类群（占食物网代表的22%）消费螯虾。六种筑巢涉禽消费螯虾，白鹮对螯虾依赖最大。螯虾占白鹮、河獭和大沼泽地水貂食性的50%或更多。大鳗螈、成体猪蛙和佛罗里达软壳龟食性中螯虾占30-50%。一些鱼类和浣熊食性中螯虾占5-30%。螯虾是亚洲沼泽鳗入侵期间食性的主要成分，在鳗建立后螯虾被耗尽后成为次要成分。
3.2.3. 鱼类
鱼类是泛化种，大多数（69%）在一定程度上消费碎屑。鲤齿类主要消费各种小型水生无脊椎动物，包括较大分类群的较小体型阶段、螺类，在某些情况下还包括幼鱼。连接最多的鱼类节点包括鲤齿科、棘臀鱼科、东部食蚊鱼、非洲宝石鲷、大口黑鲈和亚洲沼泽鳗。二十九种鱼类直接消费碎屑或周丛生物，十五种消费水生螺类。鱼类的捕食者主要是较大鱼类、涉禽和爬行动物。在本地和非本地或入侵鱼类的功能摄食群比较中，本地鱼类中食虫者/杂食者百分比相对较高，碎屑食者和中位捕食者/杂食者百分比相对较低，顶级捕食者百分比相似。
3.2.4. 两栖爬行类
两栖动物和爬行动物的食性数据有限，但连接最多的七个外温脊椎动物节点中有四个是两栖爬行类。大鳗螈、双趾两栖螈和猪蛙主要是食虫者。大鳗螈和侏儒鳗螈大量摄食水生螺类。猪蛙和蟋蟀蛙蝌蚪主要是藻食性和碎屑食性，但一些胃中也含有枝角类。龟类是杂食者，消费鱼类、各种无脊椎动物和大型植物。佛罗里达绿水蛇是严格的食鱼者。缅甸蟒是大沼泽地突出的入侵物种，是机会主义肉食者，主要吃涉禽和中小型哺乳动物。同样，短吻鳄（47条连接）是机会主义肉食者，以鱼类、龟类和大鲵为食，但也观察到摄食较低营养级，尤其是成体摄食苹果螺和牛心果果实，较小幼体摄食螯虾。
3.2.5. 鸟类
涉禽严重依赖鱼类和螯虾。大多数涉禽的食性研究来自旱季雏鸟饲喂的食团，此时湿地较浅且猎物在洼地中更集中。连接最多的鸟类包括大白鹭（22条连接）、三色鹭（21条）和彩鹮（21条）。总体而言，本综述检查的55%鸟类分类群被发现消费螯虾，螯虾是数量上占优势的白鹮的主要猎物。较大涉禽物种依赖较大鱼类如棘臀鱼和丽鱼。较小鹭和鹭类以较大鲤齿形目鱼类和棘臀鱼为食。小蓝鹭在一项研究中发现入侵非洲宝石鲷是其最重要的鱼类猎物。草虾尽管是重要的碎屑能量通道，但未被任何涉禽大量摄食。联邦濒危螺鸢几乎完全依赖苹果螺，但在一项研究中少量消费小龟类。草甸鹀成体生活在脊-洼地景观较短水文期边缘，以陆生植食者（约40%直翅目和鳞翅目）加上成体水生昆虫（约15%蜻蜓目）饲喂雏鸟。
3.2.6. 哺乳动物
大沼泽地哺乳动物包括植食者、杂食者和肉食者，仅通过植食（挺水植被）和消费螯虾与水生食物网弱连接。植食者包括啮齿类和白尾鹿，摄食水生和陆生大型植物。杂食性浣熊主要摄食植物和螯虾，是连接最多的哺乳动物（15条连接）。大沼泽地水貂和河獭以水生动物为食，尤其是螯虾。短尾猫和佛罗里达美洲狮主要摄食较小哺乳动物。美洲黑熊也吃较小哺乳动物，但主要摄食陆生节肢动物和大型植物包括种子和果实。
3.2.7. 生态指示物种
本综述记录的110个食物网节点中，八个（周丛生物、螯虾、蓝鳉、旗鱼、东部食蚊鱼、白鹮、林鹳和美洲短吻鳄）代表大沼泽地评估项目中使用的四个综合指示类群（周丛生物、鱼类和螯虾、涉禽、短吻鳄）。周丛生物、蓝鳉和东部食蚊鱼的连接数均高于平均水平。旗鱼连接相对较少，但这可能由于食性数据分辨率较低，更广泛的鲤齿科类群捕获了其许多捕食者连接。鱼类和螯虾主要依赖小型无脊椎猎物和碎屑能量途径，但也较少依赖水生螺类及其中的较小藻类能量途径。白鹮完全由大型无脊椎动物支持，主要是螯虾，构成主要碎屑能量途径。支持林鹳的能量途径由于通过中间消费者如入侵丽鱼和本地棘臀鱼的水生螺类贡献而具有相对较多藻类能量，但总体仍以碎屑为主。相反，美洲短吻鳄由来自水生螺类和维管植物尤其是牛心果果实的强连接的自养途径支持。美洲短吻鳄是代表单一物种的消费者类群中连接最多的。
3.3. 能量联系与动态效应
对于水生食物网中独立研究检查动态效应的能量联系，观察到当猎物动态效应大时捕食者的能量效应量通常较小。例如，蜻蜓幼虫作为猎物对东部食蚊鱼的能量贡献较小；然而，两项研究表明东部食蚊鱼捕食对某些蜻蜓种群具有大的动态效应。东部食蚊鱼捕食帆鳍茉莉的结果类似，太阳鱼捕食螯虾、大田鳖捕食苹果螺、螯虾捕食水生螺类和绿藻、亚洲沼泽鳗捕食螯虾和几种小鱼、以及非洲宝石鲷捕食小鱼均如此。相反的情况（无显著/较弱动态效应）出现在大量摄食蜻蜓稚虫和草虾的太阳鱼上。
4. 讨论
将食物网理论有意义地应用于修复的主要障碍是克服“分辨率恶魔”，使食物网不仅仅是“理论磨坊的原料”。食物网节点和连接比生态学家最初认识的更复杂，这些节点和连接在描述食物网结构和功能之前需要良好解析。通过综合现有文献，本综述提供了现有数据可用的最高分辨率，指出了一些一般能量模式，强调了能量网和动态网的互补信息，并总结了修复指示物种能量关系和种群限制的知识状态。后者对于解释管理和修复“意外”很重要，这些“意外”可能源于生态系统物理驱动因子（如水文）的管理驱动变化，与强能量联系不相关的动态效应相关。虽然本综述未完全驱除大沼泽地食物网的分辨率恶魔，但通过评估食性信息置信度，它引起了对分辨率最成问题之处的关注。总体而言，大沼泽地食物网包括
