糖分转移与花带管理协同削弱苹果园蚜虫的蚂蚁保护

《Biological Control》：Combining sugar diversion with flower-strip management weakens ant protection of aphids in apple orchards

　　

保护性生物防治在多年生果树系统中往往依赖于捕食者接触害虫群落的能力，但这种接触在蚂蚁保护产蜜露蚜虫时可能受到限制。在苹果园中，花带和开花地被植物被广泛用于支持天敌和传粉者。这些基于栖息地的干预措施可以增加捕食者和寄生蜂的丰度，并促进其向树冠移动。然而，天敌丰度的提高并不总能带来更强的害虫抑制效果。苹果蚜（Dysaphis plantaginea (Passerini)）在许多果园系统中仍然难以控制，即使存在捕食者群落。更广泛地说，花带在增加天敌丰度方面往往比减少害虫种群更稳定，表明生态约束可能限制自上而下的控制。蚜虫生物防治中的一个重要约束是蚂蚁介导的保护。许多蚜虫产生富含碳水化合物的蜜露，吸引蚂蚁，而蚂蚁可以通过排斥或攻击天敌来保护蚜虫群落。这种互惠关系可以减少捕食者对蚜虫群落的接触，使得即使保护措施增强了捕食者丰度，蚜虫仍能持续存在或增加。在苹果园中，近期证据表明，基于栖息地的生物防治可能只有在蚂蚁介导的保护也被削弱时才能充分发挥潜力。因此，一个关键挑战不仅是招募天敌，还要增加它们接触受保护猎物的机会。糖分转移提供了一种潜在的方法，可以在不直接抑制蚂蚁种群的情况下削弱蚂蚁介导的蚜虫保护。在这种方法中，人工糖源被放置在远离蚜虫群落的地方，以将蚂蚁的觅食行为从产蜜露蚜虫转向替代碳水化合物资源。先前在苹果园的研究表明，补充糖源可以减少蚂蚁的访问并改善对苹果蚜的控制，表明人工糖在田间条件下可以与蜜露竞争。糖分转移的有效性可能取决于生态背景。蚂蚁应优先选择以较低觅食成本提供高回报的食物源，但它们的决策受到资源质量、可及性、风险以及替代碳水化合物资源可用性的影响。因此，栖息地结构可能影响转移的成功率。完整的（未刈割的）花带可以支持捕食者招募，提供替代资源，并改变蚂蚁和天敌的移动条件。相比之下，刈割可能简化地面层，并增加蚜虫蜜露作为碳水化合物资源的相对重要性。另一个未解决的问题是糖分转移在高蚜虫压力下是否仍然有效。在暴发年份，密集的蚜虫群落可能产生大量蜜露，可能在最需要生物防治时加强蚂蚁的访问。如果蚂蚁的觅食主要由蜜露可用性驱动，人工糖在蚜虫密度增加时应变得不那么有效。然而，如果蚂蚁响应碳水化合物资源的相对盈利性和可及性，转移即使在蜜露丰富时也可能保持有效。这一区别很重要，因为一种只在低蚜虫压力下有效的方法对果园管理的价值有限。在本研究中，研究人员测试了定时糖分转移是否能削弱D. plantaginea的蚂蚁介导保护，以及这种效应是否依赖于苹果园中的花带管理。在两个蚜虫压力对比鲜明的生长季节中，研究人员操纵了糖供应时间（早期、晚期或不供应）和花带管理（完整与刈割）。研究人员监测了蚜虫群落动态、蚂蚁访问和捕食者组合的时间变化。研究人员预测，早期糖供应将通过削弱脆弱干母（fundatrix）阶段的蚂蚁访问来减少群落建立，而后期供应将使已建立的群落不稳定。研究人员进一步预测，在完整花带中转移将更有效，因为预计捕食者丰度更高。最后，研究人员测试了转移效应是否在高蚜虫压力下持续存在，预测蜜露可用性的增加不会完全抵消蚂蚁转移或捕食者相关的抑制。

论文解读：糖分转移与花带管理协同削弱苹果园蚜虫的蚂蚁保护

1. 研究背景与科学问题

保护性生物防治（conservation biological control）在多年生果树系统中常依赖捕食者接触害虫种群的能力，但这种接触在蚂蚁保护产蜜露蚜虫时受到严重限制。苹果园中广泛采用花带（flower strips）和开花地被来支持天敌与传粉者，这类栖息地干预虽能提高捕食者和寄生蜂丰度，但天敌丰度的增加并不总是转化为更强的害虫抑制。苹果蚜（Dysaphis plantaginea (Passerini)）即使在存在捕食者群落的果园中仍难以控制，表明存在限制自上而下调控的生态约束。

一个关键约束是蚂蚁介导的保护作用。蚜虫产生的富含碳水化合物的蜜露吸引蚂蚁，蚂蚁通过排斥或攻击天敌保护蚜虫群落，这种互惠关系可导致天敌丰度增加但蚜虫持续为害。近期证据表明，栖息地型生物防治可能只有在同时削弱蚂蚁介导保护时才能充分发挥潜力。因此核心挑战不仅在于招募天敌，更在于增加它们接触受保护猎物的机会。

糖分转移（sugar diversion）提供了在不直接抑制蚂蚁种群的情况下削弱蚂蚁保护的可能途径：在远离蚜虫群落处提供人工糖源，将蚂蚁觅食从蜜露转向替代碳水化合物资源。但该策略的有效性可能取决于生态背景——花带结构可能影响蚂蚁觅食决策；且高蚜虫压力下大量蜜露可能强化蚂蚁访问，糖分转移是否仍有效尚不明确。

2. 研究方案与关键技术方法

研究在瑞典农业科学大学阿尔纳普校区（Alnarp, Sweden）有机管理苹果园进行，涵盖2024和2025两个生长季，共299棵树。采用空间平衡裂区设计（split-plot design）：花带管理（完整vs刈割）施用于行段水平，糖供应处理（对照、早期转移、晚期转移）施用于连续五棵树组水平，单个蚜虫群落为重复观测单元。糖分转移使用补充氨基酸混合物的20%蔗糖溶液，以50 ml带棉塞圆柱形塑料瓶每周更换，置于每棵处理树基部。早期转移在第20周启动（蚜虫群落建立前），晚期转移在第24周启动（群落峰值生长期），监测从第22周持续到第27周。蚜虫丰度采用半定量有序尺度记录（XS:1–10；S:11–100；M:101–500；L:501–1000；XL:>1000）。统计方法包括二项和负二项广义线性混合模型（GLMM）、累积连接混合模型、Kaplan–Meier生存曲线和Cox比例风险模型。所有分析在R 4.3.3中完成。

3. 主要研究结果

3.1 糖分转移降低了蚂蚁访问

研究通过二项GLMM和负二项GLMM分析发现，糖处理时间、日历周和蚜虫群落大小均显著影响蚂蚁访问概率和访问蚂蚁数量。糖处理与花带管理及日历周存在显著交互作用，表明糖分转移降低蚂蚁访问的效果随季节和花带管理而变化。在考虑估计蚜虫丰度后，相对蚂蚁访问（每100头蚜虫的蚂蚁数）仍显著降低，证明糖分转移削弱了蚂蚁防御强度。

3.2 糖分供应时间影响捕食者丰度及花带背景

对活跃蚜虫群落观察记录的4,632条捕食者观测数据分析显示，群落相关捕食者以瓢虫（Coccinellidae）为主（79.6%），其次为食蚜蝇（Syrphidae, 10.5%）、草蛉（Chrysopidae, 8.1%）和蠼螋（Forficulidae, 1.7%）。捕食者丰度受糖处理时间显著影响，且与花带管理交互作用接近显著。模型预测完整花带+晚期糖分转移处理下捕食者丰度最高；刈割花带中糖分转移未提高捕食者丰度，完整与刈割花带间预测捕食者丰度相差约两倍。

3.3 蚂蚁访问限制捕食者接触蚜虫群落

在控制蚜虫群落大小、糖处理、花带管理、日历周和年份后，蚂蚁存在对捕食者丰度有显著负效应（p<0.001）。平均蚜虫群落大小下，无蚂蚁访问的群落预测捕食者数为0.129/群落，有蚂蚁访问的为0.078/群落，即蚂蚁存在时捕食者丰度约降低40%。蚂蚁存在×蚜虫大小交互作用显著，表明蚂蚁限制效应随群落大小变化。

3.4 糖分转移改变蚜虫群落大小结构

累积连接混合模型显示糖处理显著影响蚜虫大小等级，且与日历周及花带管理存在三向交互。在蚜虫高峰期（第26周），糖处理地块小群落比例更高：2024年对照组XS级占39.4%，早期处理45.7%，晚期处理52.6%；对照组3.2%达XL级而糖处理组无XL级群落。2025年晚期处理XS级比例32.3%高于对照27.4%。负二项敏感性分析支持相同解释。

3.5 群落生存

Kaplan–Meier分析显示糖处理地块蚜虫群落中位生存期缩短（对照20天，早期处理15天，晚期处理16天）。Cox模型（标准误按树聚类）显示，完整花带地块中晚期糖分转移使群落消失风险显著增加（HR=1.31, 95%CI=1.02–1.68, p=0.035）；早期转移效应较弱（HR=1.11, p=0.590）；刈割花带中晚期效应不显著且风险比低于1（HR=0.79, p=0.210），与晚期转移在刈割地块效果减弱的解释一致。

4. 讨论与结论

讨论部分指出，糖分转移通过行为操纵改变了蚂蚁–蚜虫互惠关系：人工糖源与蜜露竞争，降低了蚂蚁访问概率、强度和相对访问强度，符合最优觅食理论（optimal foraging theory）。时间效应方面，早期供应在群落建立期发挥预防性作用，使群落维持在较小大小等级；晚期供应在高峰期发挥补救性作用，最显著缩短群落持续期，且仅在完整花带中显著提高消失风险。花带背景方面，完整花带通过提供花蜜资源、庇护所和替代猎物支持捕食者招募和保留，使糖分转移与栖息地保留产生协同效应。高蚜虫压力下（2025年）转移效应仍然存在，表明蜜露可用性增加未完全抵消人工糖的吸引力，蚂蚁觅食决策由替代资源的相对可及性和盈利性驱动而非仅由蚜虫密度决定。

研究结论：定时糖分转移与花带管理相结合削弱了苹果园中D. plantaginea群落的蚂蚁介导保护。通过将蚂蚁觅食从蚜虫群落转移开，糖供应降低了蚂蚁访问和相对蚂蚁访问，为天敌接触受保护蚜虫群落创造了条件。干预时机至关重要：早期供应在群落建立期间减少蚂蚁访问并使群落保持在较小大小等级，而晚期供应在完整花带地块中最显著增加群落消失风险。捕食者丰度在糖分转移与完整花带结合时最高，表明蚂蚁访问的行为干扰在同时保留捕食者支持栖息地时最为有效。研究发现表明，蚂蚁保护蚜虫的保护性生物防治可能需要将捕食者支持栖息地与蚂蚁访问的行为干扰相结合。定时糖分转移，特别是在与花带保留结合时，可为多年生果树系统中管理苹果蚜提供补充策略，且无需广泛抑制蚂蚁活动。