倭黑猩猩创新、规划并传递工具使用以解决提取性觅食任务

《iScience》：Bonobos innovate, plan, and transmit tool use to solve an extractive foraging task

　　

要点
• 工具使用率随着社会学习机会的增加和工具的可用性而提高
• 觅食任务的参与情况与社会中介的获取有关
• 成年雌性倭黑猩猩比雄性更计划工具使用且更频繁地使用道具
• 人类抚养的未成年倭黑猩猩比母亲抚养的未成年个体更频繁地使用道具

摘要

工具使用的演化起源仍然知之甚少。从现存猿类中推断工具使用的演化历史颇具挑战性，因为我们两个最近的现存近亲——黑猩猩（*Pan troglodytes*）和倭黑猩猩（*P. paniscus*）之间存在着显著差异。黑猩猩在野外和圈养环境中都常规性地使用工具。相反，野生倭黑猩猩很少使用工具，而圈养倭黑猩猩则表现出多样化的工具使用行为。我们利用一种新颖的群体性提取式觅食任务，考察了庇护所生活的倭黑猩猩在个体层面（即年龄、性别和抚养历史）、社会层面（即过去和当前对同类工具使用的接触）以及环境层面（即工具可用性）的工具使用驱动因素。成年雌性的工具使用比雄性更频繁，人类抚养的未成年个体比母亲抚养的未成年个体更频繁地使用工具，并且更大的工具使用接触经历和工具的提供都会增加工具使用频率。因此，庇护所生活的倭黑猩猩的工具使用是由社会学习机会和发育偏差所驱动的，这为理解人类演化过程中可能有利于工具使用出现的条件提供了见解。

引言

使用和管理工具的能力曾被认为是人类独有的特征；然而，我们现在知道工具使用行为可以在多种分类群中观察到，包括鸟类、鱼类和海豚。尽管如此，灵长类动物在动物界中仍然是使用工具最为频繁的类群，例如黑猩猩（*Pan troglodytes*）、猩猩（*Pongo pygmaeus*）、壮蟹蛛猴（*Sapajus* sp.）、胡须秃猴（*Cebus libidinosus*）以及东南亚大陆安达曼海区域的长尾猕猴（*Macaca fascicularis aurea*）。然而，人类是技术程度最高的灵长类动物，工具和技术的使用渗透到我们日常生活的方方面面。

尽管技术对我们物种的重要性，工具使用的演化起源仍然知之甚少。部分原因在于我们最近的现存近亲——黑猩猩和倭黑猩猩——在使用工具的倾向方面存在显著差异。这两个物种共同为我们最后一个共同祖先的行为提供了最接近的窥视。黑猩猩在使用工具方面仅次于人类，主要在提取式觅食的背景下使用工具。相比之下，野生倭黑猩猩很少使用工具，而在使用工具时，主要用于社交目的和个人护理。因此，这两个物种在使用工具倾向方面似乎存在根本性的不同，但这一差异是否可以由生态、社会或个体层面的因素来解释仍然不清楚。

迄今为止，野生倭黑猩猩的工具使用谱系仅限于已描述的13种行为。与黑猩猩不同，野生倭黑猩猩在群体层面上并不使用工具进行提取式觅食，尽管已有罕见报道记录了个体使用树叶海绵或果皮饮水的行为（Lomako和LuiKotale）。然而，尽管在野生倭黑猩猩中很少见，但在圈养环境中工具使用却相当普遍。动物园和庇护所中的圈养倭黑猩猩表现出丰富而多样的工具使用谱系，包括使用树枝进行探索、获取食物或物体以及提取式觅食。过去的实验研究表明，圈养倭黑猩猩是熟练的工具使用者，能够理解工具的功能属性，甚至能预见未来的工具使用。对经过语言训练的倭黑猩猩Kanzi进行的研究展示了倭黑猩猩所能达到的工具使用能力的程度，包括自发的石器打制、使用词汇符号向人类索要工具，以及将工具搬运到预期的未来使用地点。倭黑猩猩工具使用的圈养与野生差异表明，个体、社会或生态因素可能在驱动工具使用中发挥作用。迄今为止，尽管对倭黑猩猩工具使用有着相当的兴趣，但这些因素尚未在具有工具使用行为的倭黑猩猩群体中得到检验。

人口统计和发育因素可能导致个体在使用工具倾向方面的差异（例如年龄、性别和抚养历史）。先前的研究表明，工具使用行为，尤其是复杂形式，会随着年龄的增长而逐渐发展。例如，壮蟹蛛猴需要数年时间才能掌握坚果裂开技术，而幼年黑猩猩只有在多年的练习后才学会白蚁捕捞和蚂蚁蘸食。影响工具使用行为的另一个因素是性别。先前的研究记录了圈养倭黑猩猩中女性偏向的工具使用现象，这可能与她们的地位及对有价值资源的优先获取权相关。人口统计和发育因素最好在结合社会地位和差异化的学习机会获取方式来理解，以塑造工具使用倾向的差异。

抚养历史也可能在工具使用发展中发挥着关键但被低估的作用。对黑猩猩的研究强调了母亲在发展过程中的重要性，包括工具使用技能的获取。因此，在物种典型的社会群体中由母亲抚养长大的个体可能受益于来自母亲和同类的频繁社会学习机会，支持群体典型工具使用的发展。相比之下，其他抚养历史，如在庇护所中的人类抚养，缺乏物种适当的角色榜样，但可能受益于对人类工具使用的接触。因此，这引出了早期生活经历的差异可能导致工具使用中显著个体差异的假说。

社会因素，如学习机会，也可能在获取工具使用技能方面发挥重要作用。社会学习可能源于由于同类在场而增加与某地点的互动（即局部增强）、由于人工制品的存在（即刺激增强）或由于直接观察榜样使用工具（即观察性社会学习），或这些因素的组合。对工具使用地点和材料的获取可能受到社会因素的中介作用，如同伴角色榜样的存在和社会地位。在倭黑猩猩社会中，成年雌性和其依赖后代对资源具有优先获取权，这可以通过优势个体的攻击性来强制执行。因此，支配地位可能调节个体对可用社会学习机会的获取。然而，倭黑猩猩社会地位与工具使用学习机会获取之间的潜在关系仍有待研究。

除了个体和社会因素外，生态因素也可能对工具使用模式做出贡献。先前的工作已经调查了生态在解释野生黑猩猩和倭黑猩猩工具使用差异中的作用。例如，已知生态条件通过决定可利用工具和制造工具所需材料的可用性来塑造工具使用的出现和表现。尽管野生倭黑猩猩与黑猩猩一样能够接触大白蚁丘和行军蚁，但野生倭黑猩猩并未表现出白蚁捕捞或蚂蚁蘸食的提取式觅食行为。因此，生态机会似乎并不能解释两个物种在觅食工具使用方面的差异。然而，环境因素在解释倭黑猩猩工具使用的圈养-野生二元性方面的作用仍有待研究。

本研究

我们利用一种新颖的群体性提取式觅食任务，考察了庇护所生活的倭黑猩猩在个体层面（即年龄、性别和抚养历史）、社会层面（即过去和当前对同类工具使用的接触）以及环境层面（即工具可用性）的工具使用驱动因素。确定圈养倭黑猩猩工具使用的驱动因素可以为理解圈养和野生倭黑猩猩之间工具使用二元性背后的机制提供新的见解，同时更广泛地揭示塑造我们自身谱系工具使用演化的生态和社会条件。

我们在刚果民主共和国的Lola ya Bonobo庇护所研究了倭黑猩猩，该中心收容了非法丛林肉类和宠物贸易中解救的野生出生孤儿，以及庇护所出生的母亲抚养个体。与野生倭黑猩猩不同，Lola ya Bonobo的倭黑猩猩表现出广泛而多样的工具使用谱系，包括总共28种工具使用行为，如拖拽树枝，以及提取式觅食行为，如裂开坚果。然而，Lola ya Bonobo的倭黑猩猩从未被观察到使用树枝工具进行提取式觅食。先前的研究报道了其他圈养倭黑猩猩群体中的树枝工具使用，但均未因样本量有限而考察个体工具使用差异的驱动因素。Lola ya Bonobo不仅拥有最大的圈养倭黑猩猩群体，而且允许进行自然主义实验，同时保持与野生倭黑猩猩相当的环境和社会条件。

我们向两组庇护所倭黑猩猩展示了一种实验装置，涉及一种它们之前未曾接触过的提取式觅食任务：一个带有装有食物奖励孔洞的大型木桩。通过为对装置陌生化的个体提供需要工具辅助的觅食任务，我们得以记录在这项新颖觅食任务中不同因素驱动工具获取和使用的相对作用。木桩被放置在每个群体10-15公顷的户外林地栖息地中，使所有个体都能参与实验设置。我们量化了参与情况以评估社会中介的工具使用地点获取和工具使用动机。参与被定义为个体在木桩1米范围内出现。然后，对于参与个体，我们记录了他们的工具辅助提取式觅食以评估个体的工具使用倾向。

图1 研究设计详情

(A) Lola ya Bonobo的林地户外栖息地。
(B) 实验装置（木桩截面）。
(C) 参与实验的倭黑猩猩。
(D) 使用树枝工具进行提取式觅食的倭黑猩猩。
(E) 制造工具用于提取式觅食的倭黑猩猩。
(F) 携带工具到达实验装置的倭黑猩猩。

为了解决驱动工具使用行为的个体因素，我们首先考察了年龄、性别和抚养历史对制造和使用工具倾向的影响。我们预测成年雌性及其依赖后代会比成年雄性更频繁地参与并表现出更多的工具使用。如果早期发展中接触物种相关的工具使用榜样在获取工具使用技能中起关键作用，我们预测母亲抚养的未成年个体会比人类抚养的未成年个体表现出更高的参与率和更多的工具使用。这种差异将反映更多地接触实验装置以及更多的社会学习机会。其次，为了解决驱动工具使用的社会因素，我们考察了群体规模、以及当前和过去在木桩处的工具使用接触是否影响了倭黑猩猩在实验中的参与和工具使用。第三，为了解决生态机会的作用，我们以渐进方式在木桩处提供工具，并预测提供工具将增加实验中的参与和工具使用。

结果

我们在Lola ya Bonobo庇护所的两个倭黑猩猩群体中记录了实验参与和工具使用（N = 48，雄性 = 20，雌性 = 28，12.5 ± 8.1岁）。所有对实验装置的接触均在9个测试日中的前3小时内记录。在暴露于木桩的日子里，倭黑猩猩可以自由选择在实验中参与（即至少一次到达实验装置1米范围内）。在9天中第一组51小时和8天中第二组的影像记录中，我们观察到N = 34只倭黑猩猩使用工具，N = 30只倭黑猩猩制造或修改工具。在被观察到制造和修改工具的那些个体中，N = 28只倭黑猩猩（占总人口的58%）至少一次携带工具或适合工具使用的材料到达实验装置（N = 94次观察），展示了工具使用计划的证据。此外，我们观察到一个总体趋势，表明成年雌性比雄性更频繁地进行工具使用并计划工具使用（图2A）。

我们发现，个体制造和修改工具以及规划工具使用的行为在实验过程中以越来越高的频率出现（图2B）。

图2 倭黑猩猩参与实验及其工具相关行为

(A) 年龄、性别和抚养背景对倭黑猩猩参与实验类型的影响：参与（即位于原木1米范围内，无论行为如何）、工具使用、工具制造或修改，以及携带工具或合适的工具材料到达原木。
(B) 工具提供对实验期间观察到携带工具或工具材料到达原木的倭黑猩猩数量以及对观察到制造或修改工具的倭黑猩猩数量的影响。

在第一阶段（5月），未提供工具时，我们先是观察到不成功的工具使用（即工具使用尝试），然后才观察到成功的工具使用事件（即工具使用创新）。在我们1分钟的采样间隔内，第一次工具使用尝试在第二组中被观察到，而第一次工具使用创新在第一组中被观察到。在两组中，我们采样间隔内观察到的第一次工具使用尝试都是由成年雌猩猩完成的：在第二组的实验第二天和第一组的实验第四天。工具使用创新在第一组中出现得更早，并且在第一组中的传播速度比在第二组中更快（图3）。具体来说，在第一组中，我们在1分钟采样间隔内观察到的第一次工具使用尝试是由成年雌猩猩Salonga在实验第四天清晨进行的。仅仅1分钟后，Salonga和另一名成年雌猩猩Opala实现了第一次成功的工具使用。到那天结束以及第一阶段的其余时间，第一组中有11个个体（占第一组的55%）被观察到成功进行采集觅食：七名成年雌猩猩（Salonga、Opala、Bandundu、Elikya、Moseka、Waka和Katako）、两名成年雄猩猩（Matadi和Kikwit）、一名未成年雌猩猩（Lutula），以及Bandundu（进行工具使用的成年雌猩猩之一）的3岁雌猩猩Boko。在第二组中，我们在1分钟采样间隔内观察到的第一次工具使用尝试是由成年雌猩猩Boma在实验第二天清晨进行的，并且是那天唯一被观察到这样做的人。第二组中第二个进行采集觅食的个体是Kalina，另一名成年雌猩猩，她在第一阶段实验第四天也是最后一天被首次观察到使用工具。因此，在第一阶段的整个过程中，第二组中只有两个个体（Boma和Kalina），占第二组个体的7.4%，被观察到使用工具。

图3 实验过程中使用工具和制造工具的倭黑猩猩数量

在整个实验期间（表示为从实验开始的时间），当倭黑猩猩在原木处时，被观察到进行工具使用（黑色线）和制造工具或携带已制造好的工具到达原木（紫色线）的倭黑猩猩总数。水平轴上的灰色条表示从实验开始以来的天数。灰色条的长度因天数而异，因为它反映的是当天倭黑猩猩在原木处存在的采样间隔数量，而不是总观察时间。

在第二阶段（9月和10月），当工具最初被放置在原木附近的地面上，后来又直接插入孔中时，从实验的第一天起就观察到多个个体使用工具。在第一组中，共有16个个体被观察到使用工具：即第一组中之前在第一阶段使用过工具的11个个体，加上5个新个体——三名成年雌猩猩（Semendwa、Kinzia和Minova）、一名成年雄猩猩（Pole，Opala的儿子），以及一名未成年雄猩猩（Likunzi，Bandundu的儿子）。在第二组中，第二阶段共有17个个体进行工具使用：五名成年雌猩猩，包括在第一阶段进行过工具使用的两个个体（Boma和Kalina），以及Malaika、Ndjili和Nyota；两名成年雄猩猩（Singi和Maniema）；9名未成年人（1名由母亲抚养：Baraka，和8名由人类抚养：Mondombe、Esake、Loto、Diyoko、Mpongo、Yuli、Lolabu和Gombe）；以及一名2岁雌猩猩（Ngituka），Malaika（进行工具使用的成年雌猩猩之一）的女儿。

在我们1分钟的采样间隔内，第一组中第一次观察到的工具制造/修改发生在第一阶段实验第四天，由未成年雄猩猩Likunzi完成，但这个行为随后并没有进行工具使用。当天晚些时候，成年雌猩猩Waka是第一组中第一个被观察到既制造和修改工具又随后使用它的人。在第二组中，第一次观察到的工具制造/修改尝试发生在第一阶段实验第三天，由3岁雄猩猩Molongi完成，他同样随后没有将该物体作为工具使用。第二组中第一次观察到的工具制造/修改后跟工具使用发生在第一阶段实验第四天，由Kalina（一名成年雌猩猩，也是Molongi的母亲）完成。

关于工具使用规划，在我们1分钟的采样间隔内，成年雌猩猩Semendwa是第一组中第一个被观察到携带合适的工具材料到达原木的倭黑猩猩，在第一阶段实验第二天。然而，她没有制造工具。第一次观察到的倭黑猩猩携带合适的工具或工具材料到达原木并进行工具使用的情况发生在第一阶段实验第四天，由成年雌猩猩Waka完成。在第二组中，Ndjili（也是一名成年雌猩猩）是第一个被观察到携带合适的工具材料到达原木的个体，在第一天实验日。然而，她没有制造工具。第二组中第一次观察到的倭黑猩猩携带合适的工具或工具材料到达原木并进行工具使用的情况直到第二阶段的第一天（整体第五天实验日）才出现。这是由Malaika（一名成年雌猩猩）完成的，她带着工具到达并进行了工具使用。

**参与情况**

使用1分钟间隔采样，我们编码了每天原木可用的前3小时内每个倭黑猩猩在原木1米范围内的存在情况，以评估他们参与实验的程度。每个间隔为每个个体贡献一个观察值，导致所有采样间隔中倭黑猩猩在原木处的总观察数为N = 5,755个观察值。参与实验的概率因个体而异，成年雌猩猩显著高于成年雄猩猩（配对比较 = 1.76，SE = 0.47，Z = 3.78，p < 0.001），人类抚养的未成年人显著多于母亲抚养的未成年人（配对比较 = ?2.79，SE = 0.58，Z = ?4.77，p < 0.001；图4A）。

图4 实验参与和工具使用的预测概率

(A–C) 跨(A)年龄、性别和抚养背景类别、(B)对群体规模变化的反应以及(C)实验进展过程中参与实验的预测概率，以及年龄、性别和抚养背景之间的交互项的乘积。
(D–F) 跨(D)年龄、性别和抚养背景类别、(E)过去与使用工具的个体在原木处花费的时间以及(F)提供工具条件下的工具使用预测概率。

两个广义线性混合模型的结果，预测效应与置信区间一起绘制（带端点的线条，阴影区域）。年龄、性别和抚养背景类别的颜色为：成年雌猩猩（浅蓝色）、母亲抚养的未成年人（深蓝色）、人类抚养的未成年人（红色）和成年雄猩猩（灰色）。数据表示为模型预测估计值（线条和点）及95%置信区间（阴影带或误差棒）。星号（如存在）表示显著的配对比较（p < 0.05）。

为了探讨可能影响参与的因素，除了个体动机之外，我们考察了其他群体成员存在的影响以及原木1米范围内攻击事件的影响。在更多群体成员在场的情况下，个体更有可能参与实验，这与通过局部增强的社会学习一致（β = 0.35 [置信区间(CI): 0.34, 0.37]，SE = 0.01，Z = 56.30，p < 0.001；图4B）。关于攻击事件，成年雌猩猩最经常表现出攻击性（49%的行为发起者和31%的接收者；通过全事件采样收集），考虑到她们经常参与（55%的参与），这并不令人惊讶。在原木处，人类抚养的未成年人接受攻击的次数比其他所有年龄-抚养背景类别（即成年雌猩猩、成年雄猩猩和母亲抚养的未成年人）都多（占总攻击事件的40%）。接受攻击显著降低了成年雄猩猩（β = ?0.40 [CI: ?0.50, ?0.30]，SE = 0.05，Z = ?7.90，p < 0.001）和未成年人（人类抚养，β = ?0.17 [CI: ?0.19, ?0.15]，SE = 0.01，Z = ?15.20，p < 0.001；母亲抚养，β = ?0.11 [CI: ?0.13, ?0.09]，SE = 0.01，Z = ?10.08，p < 0.001）参与的概率，但不影响成年雌猩猩（表S1）。

随着实验的进行，成年雌猩猩和母亲抚养的未成年人参与的概率下降，这可能表明随着采集觅食任务的新奇性减弱而缺乏兴趣（表S1）。另一方面，人类抚养的未成年人参与的概率增加（β = 0.004 [CI: 0.0043, 0.0038]，SE = 0.0002，Z = 17.30，p < 0.001）。这些结果很可能表明，在倭黑猩猩社会中地位较低的个体（即年幼的孤儿倭黑猩猩）只有在成年雌猩猩（通常地位较高）及其后代对实验失去兴趣之后，才能更多地接触原木（图4C）。表S1提供了参与概率模型的完整结果。

**工具使用**

在我们对原木可用前3小时每天1分钟间隔的观察中，我们在所有采样间隔中记录了1,431个工具使用实例。实验期间采集觅食的工具使用概率对成年雌猩猩显著高于成年雄猩猩（配对比较 = 1.85，SE = 0.69，Z = 2.70，p = 0.03），对人类抚养的未成年人显著高于母亲抚养的未成年人（配对比较 = 9.28，SE = 1.97，Z = 4.71，p < 0.001；图4D）。

为了检验社会因素，我们测试了群体规模、自己群体中使用工具的同种个体数量（即当前对工具使用的暴露）以及过去与使用工具的同种个体在原木处花费的时间（即过去对工具使用的暴露）的影响。群体规模和自己群体中使用工具的同种个体数量没有显著影响工具使用的概率。然而，过去与工具使用者的经验（包括自己的工具使用经验）对预测的工具使用概率产生了显著的正向影响（β = 0.01 [CI: 0.008, 0.01]，SE = 0.001，Z = 9.79，p < 0.001）。然而，这种效应对人类抚养的未成年人（β = 0.09 [CI: 0.06, 0.12]，SE = 0.02，Z = 6.22，p < 0.001）和成年雄猩猩（β = 0.03 [CI: 0.01, 0.05]，SE = 0.02，Z = 6.23，p < 0.001）比对成年雌猩猩及其后代更强（图4E）。

为了检验生态机会对工具使用的影响，我们调查了提供工具的影响。提供工具显著提高了所有倭黑猩猩的预测工具使用概率。与未提供工具相比，倭黑猩猩在提供工具时更有可能进行采集觅食（配对比较 = ?1.12，SE = 0.15，Z = ?7.55，p < 0.001）。与将工具放置在原木附近的地面上相比，将工具直接插入诱饵管中时工具使用的概率更高（配对比较 = ?1.08，SE = 0.17，Z = ?6.24，p < 0.001；图4F）。

表 S2 提供了工具使用模型概率的完整结果。

讨论
我们调查了全球最大的圈养倭黑猩猩群体的提取觅食工具使用情况。我们的结果显示，倭黑猩猩具备创新、制造、修改和使用提取觅食工具所需的认知能力和动机。此外，我们表明倭黑猩猩有能力规划未来的工具使用，即携带预先获取的工具或合适的工具材料到达实验装置。我们能够将倭黑猩猩工具使用的个体间差异与社会、环境和人口统计因素联系起来，为理解人科谱系中工具使用演化的驱动因素提供了新的见解。

实验参与度的差异与接触实验装置的机会有关，突显了社会地位在塑造工具使用和创新中的作用。成年雌性在倭黑猩猩社会中占据较高的地位，它们与其依赖的幼崽一起优先接触实验装置，而成年雄性和人工抚养的未成年个体地位较低，只有在成年雌性参与度下降后才获得稳定的接触机会。这可能表明成年雌性随着提取觅食任务的新颖性降低而逐渐熟悉，加上由于反复接触任务可能导致对其努力与回报比的价值重估。值得注意的是，尽管研究期间工具供应和个体对任务的了解都在增加，这种下降仍然发生，这表明实际的工具获取成本并非主要驱动因素。对于母体抚养的未成年个体，参与度下降更可能反映了其母亲参与度的降低，因为未成年个体通常与母亲保持亲近。成年雌性参与实验和使用工具的频率高于成年雄性，这与先前关于圈养倭黑猩猩工具使用偏向雌性的报告一致。这与圈养黑猩猩类似实验的结果形成对比，在后者的实验中，无论是工具使用还是参与度方面，性别偏向都不一致。这种观察到的倭黑猩猩性别偏向并不反映技术能力的性别差异，而可能表明社会地位差异促进了接触实验装置的机会。成年雄性可能具有与雌性相同的工具使用动机（100% 的雄性在某个时刻都曾参与，图 2），但由于其相对较低的社会地位，雄性接触实验装置的机会有限。

抚养历史也强烈影响了我们研究中未成年倭黑猩猩的工具使用。我们发现，尽管人工抚养的未成年倭黑猩猩最初接触实验装置的机会较少，但它们的工具使用行为更多。虽然预计母体抚养的未成年个体由于能够接触到母体的社会学习模型而拥有更多的社会学习机会，但与孤儿相比，它们也可能从“蹭食”（即从其母亲工具末端吃花生酱；见图 S1）中获益更多。对于母体抚养的个体，更多的蹭食机会可能导致其独立获取资源所需的工具使用动机降低。狨猴中也记录了蹭食影响行为文化传递的类似模式。此外，人工抚养的孤儿在育婴室中与人类提供的物体和人类工具使用相关的早期生活经历，可能增强了它们参与工具辅助任务的动机。因此，抚养历史和社会机会很可能共同作用，塑造幼年倭黑猩猩的工具使用习得。

我们研究中观察到的人类介导效应似乎与文化习得假说的预测一致，该假说认为由人类抚养的非人类猿类发展出的认知和行为能力比在自然环境中发育的同类的能力更强。我们的结果也与圈养效应相关，该效应认为生活在任何没有捕食者且食物有保障的圈养环境中的猿类拥有更多的空闲时间与物体互动并探索新问题。我们的研究有助于支持人类介导效应并非孤立运作，而是与塑造工具使用地点和材料接触机会的社会和生态因素相结合的观点。

在我们研究中，社会学习机会（即在接触使用工具的个体附近花费的时间）也影响了倭黑猩猩的工具使用。此外，环境机会（即工具的供应）也发挥了作用。当工具直接投入装有诱饵的管子中而不是放置在实验装置附近的地面上时，后者的效果尤为明显。通过强调社会学习机会和工具可用性如何与个体动机和经验相互作用，我们的结果提供了一种机制，说明潜在认知能力在圈养条件下是如何容易被表达出来的。这些发现为更广泛的模式工具使用模型提供了信息，强调工具使用的表达可能取决于允许这些能力表达的生态和社会机会，而不仅仅是认知能力本身。从这个角度来看，野生倭黑猩猩工具使用的罕见性可能反映了工具使用传统出现和维持所需的社会生态条件的缺失。

最后，一些倭黑猩猩到达实验装置时携带着预先获取的工具或适合制造工具的材料，而不是在实验装置附近机会性地获取它们。规划工具使用和为未来任务选择合适的工具材料的能力，表明了形成适合预期需求的工具心理表征的能力。这些结果补充了现有的证据，表明圈养倭黑猩猩会规划未来的工具使用，并提供了来自半自然圈养倭黑猩猩群体的首个证据，弥合了受控圈养实验与更接近野生倭黑猩猩遭遇条件之间的差距。

理解倭黑猩猩的工具使用有助于回答一个更广泛的问题：为什么习惯性工具使用出现在某些物种和群体中而不是其他群体。我们的发现表明，人类和其他类群工具使用的演化可能受到了类似复杂的相互作用因素集合的影响。通过确定最接近我们生存亲属发展工具使用的条件，我们阐明了可能支持人类谱系中工具使用出现和文化传递的生态和社会条件。在我们的研究中，倭黑猩猩成功创新了一种新的工具使用行为，突显了机会在支持潜在认知能力表达中的重要性。倭黑猩猩和黑猩猩在提取觅食中表达工具使用所需的共同认知表明，物质文化的关键要素可能存在于我们最后一个共同祖先中，早于人科谱系的出现。现生灵长类工具使用的差异很可能反映了社会和环境因素的变化，而不是根本性的认知不连续。我们的结果支持了广泛工具使用能力是早期人类普遍特征的假说，等待合适的生态和社会环境来推动我们物种多样性和复杂性的出现。

研究的局限性
虽然本研究为圈养倭黑猩猩工具使用的驱动因素提供了见解，但它并未解决导致野生倭黑猩猩群体中工具使用行为几乎缺失的生态和社会约束。此外，探索其他与圈养相关的可能解释圈养和野生倭黑猩猩工具使用差异的因素也不在当前调查范围内，例如地面活动性、新异恐惧和空闲时间。此外，与工具使用个体差异相关的神经生物学相关性方面的额外研究将引起极大兴趣。需要建立一种比较框架，系统检查庇护所与野生倭黑猩猩工具使用发展的生态和社会驱动因素，以调查不同的发育环境如何在该物种中产生如此截然不同的工具使用行为表达（Zanutto et al., in prep.）。

资源可用性
主要联系人
进一步信息和资源的请求应提交给主要联系人 Lara Zanutto ([e-mail])，并由其履行。

材料可用性
本研究未产生新的独特试剂。

数据和代码可用性
• 本报告中提供的数据将由主要联系人应要求共享。
• 本文不报告原始代码。本文中报告的代码将由主要联系人应要求共享。
• 重新分析本文中报告数据所需的任何其他信息均可向主要联系人请求。

致谢
我们感谢我们的主办方 Lola ya Bonobo (www.friendsofbonobos.org)、Claudine André、Fanny Minesi、Rapha?l Belais 以及 Lola ya Bonobo 的所有兽医、饲养员和工作人员。我们非常感谢 Lola ya Bonobo 的工作人员以及 Yves Nkayilu 对实验的协助，以及 Stephanie Kordon 在培训和建立观察方法方面的支持。我们感谢刚果民主共和国研究部和环境部主办我们的研究（研究许可号：MIN.RSIT/SG-RSIT/182/180/007/2023 和 MIN.RSIT/SG-RSIT/182/180/028/2023）。本研究由英国学院 Leverhulme 小型研究基金 SRG 2020–21 轮 grant no. SRG2021\211185 资助 Z.C. 和 K.K.，并由瑞士国家科学基金会（SNSF）grant no. PCEFP3_186967 资助 K.K。

作者贡献
构思，L.Z.，K.K. 和 Z.C.；方法论，L.Z.，K.K.，J.A.F. 和 Z.C.；调查，L.Z.，A.M. 和 J.A.F.；正式分析，J.A.F. 和 E.P.W.；可视化，J.A.F. 和 L.Z.；写作 – 初稿，L.Z.，J.A.F. 和 K.K.；写作 – 审阅和编辑，L.Z.，J.A.F.，K.K.，E.P.W.，A.M.，Z.C. 和 C.S.；监督，K.K.；项目管理，K.K. 和 Z.C.；资金获取，K.K. 和 Z.C。

利益声明
作者声明不存在竞争利益。

STAR★方法
关键资源表
试剂或资源 | 来源 | 标识符
实验模型：生物体/品系 | Pan paniscus (N = 48) | Lola ya Bonobo 保护区 26 个成熟个体（15 雌；11 雄）和 22 个未成年个体（13 雌；9 雄）
软件和算法 | RR Studio TeamR: The R Project for Statistical Computing glmmTMB package in R (version 4.3.3) Brooks et al. CRAN: Package glmmTMB INTERACT coding software Mangold Mangold INTERACT – Behavioral Coding Software | macOS + Windows | Mangold
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实验模型和参与者细节
数据收集于 Lola ya Bonobo，这是一个位于刚果民主共和国金沙萨、经泛非庇护联盟（PASA）认证的倭黑猩猩保护区，该保护区饲养着全球最大的圈养倭黑猩猩群体。大多数倭黑猩猩是在 6 个月至 4 岁之间作为丛林野味和宠物贸易的孤儿到达该保护区的。孤儿到达时的年龄是通过体重和牙齿发育估算得出的。在保护区，野生出生的孤儿由人类抚养，并与人类代理母亲以及其他幼年倭黑猩猩孤儿一起在“育婴室”环境中生活。倭黑猩猩在育婴室生活至大约 5 岁，之后被转移到大型（10–15 公顷）的森林围栏中。在这里，它们生活在不分年龄和性别的群体中，群体由同种个体组成，包括人工抚养的孤儿和在保护区出生并由其生物母亲抚养的个体，处于社会和环境上都符合物种典型条件的适当状态。

总共 N = 48 只倭黑猩猩，由两个主要群体（群体 1 和群体 2）组成，在两个时期经历了新的实验任务：2023 年 5 月（时期 1）和 2023 年 9 月至 10 月（时期 2）。由于行为管理和兽医管理原因，群体组成根据实验日略有变化。群体 1 由 N = 20 个个体（实验时期 1）和 N = 21 个个体（实验时期 2）组成，年龄为 1 至 29 岁。群体 2 由 N = 27 个个体组成，年龄为 1 至 22 岁。个体在 8 岁之前被归类为未成年个体，此后被归类为成年个体。

伦理声明
本研究采用非侵入性、非接触式的数据收集方法，参与完全是自愿的。除了其科学价值外，本研究还通过提供丰容机会促进了类人猿的福利。本研究事先获得了 Lola ya Bonobo 保护区的首席兽医和科学协调员的批准，按照动物行为研究协会关于行为研究中动物使用的指南进行，并获得了苏黎世大学动物福利、替代、减少和优化办公室的伦理批准。

方法细节
实验过程的录像使用高清数码相机（Panasonic HC-VX870K 4K Ultra HD）拍摄。实验涉及展示一个带有诱饵管子的自然主义装置，需要使用棍棒工具提取食物，从而在一定程度上模拟了黑猩猩钓蚂蚁或白蚁的工具使用条件。

实验装置
实验涉及使用一段纵向剖开原木的一半，带有孔洞并含有食物奖励（图 1）。

原木被放置在工作人员日常投喂倭黑猩猩的区域，且能从远处安全、清晰地观察到。原木取自保护区内一棵非洲软木木（Musanga cecropioides），因此这种树种对倭黑猩猩来说很熟悉。出于后勤原因，两根尺寸相似的原木交替使用。原木长2至2.25米，直径30至35厘米。每根原木上钻有四个孔，孔距约40厘米。每个孔设计为可安装一个圆柱形管，随后用四颗4厘米长的螺丝固定到原木上。这一设计可防止倭黑猩猩移除或松动螺丝或管子。管由金属制成，长30厘米，直径3厘米。这些尺寸确保倭黑猩猩无法用手指取出放置于每根管底部最后8至10厘米处的食物奖励。食物奖励为本地采购的花生酱。在花生酱中加入植物油以使其质地更加流动。

实验过程

实验在2023年5月（第一时段）和2023年9月至10月（第二时段）两个数据采集期间进行。在每个实验时段内，原木向每个倭黑猩猩群体展示八天：五月份四天，九月至十月四天。然而，第一组额外增加了一天的实验装置暴露时间，以弥补研究初期数据收集不完整的一天——当天有一只倭黑猩猩在仅接触一小时后将原木推入附近的池塘，导致实验装置其余时间无法使用。这一差异（第一组九天，第二组八天）已在分析中予以考虑。

每次实验中，原木在第一天观察的早晨放置于室外活动区，时间介于6:00至9:00之间，即在倭黑猩猩从室内夜间活动区转移到室外活动区之前。原木就位后，将花生酱装入管中，插入孔中，用螺丝固定到原木上，并在管口附近的内表面涂抹花生酱。在第一实验时段（2023年5月），未向倭黑猩猩提供工具。然而，倭黑猩猩能够利用活动区内自然存在附近的植被自行采集和制作工具。在第二实验时段（2023年9月至10月），提供了四根长约40厘米的棍状工具，这些工具来源于活动区或附近区域。在第二组的第5天和第6天、以及第一组的第5、6、7天，工具被放置在原木周围1米以内的地面上。在每组最后两天，工具被插入管中，即第二组的第7天和第8天，以及第一组的第8天和第9天。倭黑猩猩始终能够利用活动区内可用的天然植被自行采集和制作工具。

倭黑猩猩进入室外活动区后，开始录像记录。录像尽可能由操作员进行旁白解说，描述倭黑猩猩的身份和活动。摄像机位置使我们能够记录原木周围2米半径内的视频画面。当原木周围10米内没有倭黑猩猩出现时，停止录像。当至少有一只倭黑猩猩出现在原木周围10米内时，恢复录像。录像在倭黑猩猩离开室外活动区进入室内活动区时结束，时间介于17:00至18:30之间。此时将管从原木上拧下，清空并清洗。最后一个实验日结束后，倭黑猩猩进入室内活动区后，原木被移出活动区。

数据评分

A.M.和L.Z.使用INTERACT视频编码软件，按照评分协议对视频进行评分。在连续的全天录像中，仅对每个实验日的前3小时录像进行编码（即花生酱被消耗的情况）。部分行为采用1分钟间隔的瞬时扫描抽样进行评分，其他行为则采用全部事件抽样进行评分。

以下事件在1分钟间隔内进行评分，在采样点前后各7.5秒范围内，针对每个实验日的前3小时：

1. 个体参与实验，参与定义为处于实验装置1米范围内。
2. 尝试使用工具，定义为将一个脱离的物体带入与原木接触或关联，但该工具不适合成功进行挖掘觅食。
3. 使用工具，定义为使用者持有并直接操纵一个未附着的或可操纵的附着环境物体（即工具），以更高效地改变另一物体、另一生物体或使用者自身的形式、位置或状态，且使用者负责工具的适当和有效取向。

以下工具相关行为和攻击行为事件采用全部事件抽样进行评分，针对每个实验日的前3小时：

1. 工具转移，定义为一个倭黑猩猩将合适的或不合适的工具转移给另一个倭黑猩猩（改编自Musgrave等人）。
2. 管子共享，指两只或更多倭黑猩猩使用各自的合适或不合适的工具，以快速交替的方式在15秒以上同时与同一根含有食物的管互动（改编自Harrison等人）。
3. 工具制作或修改，指倭黑猩猩从原材料制作工具或修改现有工具（改编自Boesch和Boesch）。
4. 携带工具到达原木，指倭黑猩猩携带合适的工具、不合适的工具或制作工具的原材料进入原木1米范围内（改编自Musgrave等人）。
5. 接触性和非接触性攻击、屈服（包括非挑衅性的）和驱赶（包括非挑衅性的）。接触性和非接触性攻击定义为在攻击情境下，两只或更多倭黑猩猩之间的身体接触、威胁、追赶和冲锋，且由一只倭黑猩猩针对一个或多个明确目标发起（采用自Mouginot等人）。屈服（包括非挑衅性的）发生在个体表现出面向另一个体的姿态、面部、发声和/或位移行为时。驱赶（包括非挑衅性的）发生在倭黑猩猩以有无身体接触的方式占据另一只倭黑猩猩的物理空间时。

关于方法的更多细节见附表S3。

量化与统计分析

为检验影响倭黑猩猩参与实验和工具使用率的因素，我们使用R（版本4.3.3）中的glmmTMB包构建了广义线性混合模型（GLMM）。

参与模型构建

为考察原木实验中参与情况的变化，我们使用二项分布广义线性混合模型检验以下因素的影响：人口统计学特征（17只成年雌性、12只成年雄性、7只母养的未成熟个体、12只人工抚养的未成熟个体）；工具提供（即每组未提供工具的4天，第二组提供工具于地面的2天，第一组提供工具于地面的3天，每组最后两天将工具插入管中）；学习机会（累计观察到的接收工具转移、管子共享和觅食蹭食事件次数；均值=4.37，标准差=12.70事件）；遭受攻击（累计观察到的遭受接触性或非接触性攻击、被驱赶和屈服于他人的事件次数；均值=2.83，标准差=5.84事件）；群体规模（均值=3.35，标准差=2.42）；以及总暴露时间（自实验开始以来的观察间隔数，最大=1,731）对每个个体参与原木实验的影响（即处于原木1米范围内的存在）。我们将个体身份（N=48）作为随机因素，以控制重复贡献。学习、遭受攻击和暴露因素经过Z标准化（强制转换为-1至1的尺度）以改善模型拟合度。该模型中的每个数据点对应于每个1分钟采样间隔内每个可接触原木的倭黑猩猩的存在或缺失（总观察数=5,755次存在；43,495次缺失）。

工具使用模型构建

为考察原木实验中倭黑猩猩辅助挖掘觅食的变化，我们使用二项分布广义线性混合模型检验以下因素的影响：人口统计学特征（17只成年雌性、12只成年雄性、7只母养的未成熟个体、8只人工抚养的未成熟个体）、工具提供（即每组未提供工具的4天，第二组提供工具于地面的2天，第一组提供工具于地面的3天，每组最后两天将工具插入管中）、近期高质量学习机会（在连续访问原木期间累计观察到的接收工具转移、管子共享和觅食蹭食事件次数；均值=6.59，标准差=14.57事件）、群体规模（均值=3.35，标准差=2.42）、总暴露时间（自实验开始以来的1分钟采样间隔数，最大=1,731）、当前1分钟采样间隔内正在挖掘觅食的其他个体数量（均值=1.07，标准差=1.10同种个体）以及先前经验（在原木处与其他个体（包括自己）一起挖掘觅食的先前1分钟采样间隔数；均值=57.93，标准差=85.55，最大=388）对每个个体在原木实验中挖掘觅食观察的影响。该模型中的每个数据点对应于每个1分钟采样间隔内处于原木1米范围内的每个倭黑猩猩观察到的工具使用行为（总观察数=1,431次挖掘觅食；3,927次其他行为）。我们将倭黑猩猩个体身份（N=48）作为这些分析中的随机因素。暴露因素经过Z标准化（强制转换为-1至1的尺度）以改善模型拟合度。个体访问原木的定义为其连续处于1米范围内的时间，离开不超过10分钟。学习机会和遭受攻击的累计数在倭黑猩猩离开原木1米范围超过10分钟后重新出现时重置为0。我们通过确保模拟标准化残差呈均匀分布和可估计的随机效应结构来评估两个模型的拟合度。此外，我们确保两个模型的解释力均显著优于仅包含随机效应的零模型以及不包含交互项的模型。

补充信息（1）PDF（273.48 KB）文档S1。图S1和表S1至S3