《Entomologia Experimentalis et Applicata》：Tachinidae (Diptera) as Floral Visitors and Pollinators in Natural and Managed Systems
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近年来，蝇类在自然和农业生态系统中作为传粉者的作用日益受到关注，全球共识认为其重要性仅次于膜翅目（Hymenoptera），位居第二。寄蝇科（Tachinidae）是最重要且分布最广的访花蝇类之一，然而针对寄蝇传粉服务的研究相对较少，且缺乏对该科访花频率的系统
近年来，蝇类在自然和农业生态系统中作为传粉者的作用日益受到关注，全球共识认为其重要性仅次于膜翅目（Hymenoptera），位居第二。寄蝇科（Tachinidae）是最重要且分布最广的访花蝇类之一，然而针对寄蝇传粉服务的研究相对较少，且缺乏对该科访花频率的系统性研究。本文旨在综述寄蝇作为访花者和传粉者的普遍性与重要性。我们概述了寄蝇作为访花者的普遍程度，强调了其在高海拔和高纬度环境中的重要性，以及其对多种植物科花朵的访问，尤其是花冠较短且具复合花序的植物类群。基于iNaturalist数据库的信息，我们发现大多数寄蝇属至少偶尔访花，且许多类群是重要的访花者。访花可能性在亚科和族之间存在显著差异，其中颊寄蝇亚科（Phasiinae）的属表现出最高的访花概率。我们探讨了寄蝇中适应访花的长口器在系统发育上的分布，发现这些适应性在科内独立演化超过20次，且在每个亚科的多个谱系中均有出现。我们进一步综述了科内花部特异性的模式和实例，并通过案例研究评估寄蝇作为传粉者的效能。最后，我们考虑了寄蝇在农业系统中作为传粉者的作用，以及其作为生物防治媒介和传粉者的双重生态服务潜力。
1 引言
昆虫授粉在自然和人工生态系统中的重要性已被科学家充分认识，并受到公众广泛关注。大多数公众认知及传粉者研究集中于蜜蜂（膜翅目：蜜蜂总科），其次是蝴蝶和昼行性蛾类。这种关注在一定程度上是合理的，因为大多数蜜蜂物种的成体和幼体几乎完全依赖花部资源（花蜜和花粉），因此成体是高效的访花者，单日可访问数百至数千朵花。然而，双翅目（Diptera）同样是关键的访花者。凭借其普遍性、庞大的种群规模和高度物种多样性（超过160000种），双翅目在传粉者重要性上可能仅次于膜翅目。至少71个蝇科有访花记录，几乎所有蝇科中可能至少有些物种会偶尔访花取食花蜜。此外，许多蝇科含有频繁的访花者。尽管蝇类作为传粉者的作用可能十分重要，但其生态服务功能仍研究不足且未得到充分重视。与某些膜翅目类似，许多访花蝇类还作为植食性昆虫的天敌，在自然和人工系统中提供额外的生态服务。本综述聚焦于另一类同时提供授粉和害虫防治服务的类群——寄蝇科。
2 寄蝇科（"鬃蝇"）
寄蝇科是多样性最高的蝇类之一，约有8600个已识别物种。它们属于新近辐射演化的"高等"蝇类分支——有瓣蝇类（Calyptratae）。寄蝇在形态上多样，但大多数物种比相关的有瓣蝇类（丽蝇科、麻蝇科、蝇科）显得更为"多鬃"，尤其在腹部，因此得名"鬃蝇"。它们遍布各大洲（南极洲除外），占据从雨林到沙漠再到极地冻原的广泛栖息地。所有已知物种均为寄生性昆虫，多数寄蝇寄生于植食性昆虫寄主。分类学上，寄蝇分为四个主要亚科：颊寄蝇亚科（Phasiinae，寄生于半翅目）、追寄蝇亚科（Dexiinae，主要寄生于甲虫幼虫和毛虫）、突颏寄蝇亚科（Exoristinae，主要寄生于毛虫）和寄蝇亚科（Tachininae，也主要寄生于毛虫）。除少数类群外，几乎所有寄蝇都具有发育良好的舐吸式口器，几乎所有物种的成体可能都需要每日获取糖源。实验室研究表明，在提供水和糖源的条件下，寄蝇成体寿命中等，雌性约一个月，雄性略短。花粉等蛋白质源的补充可延长寿命。寄蝇是强健活跃的飞行者，表明访花的个体可能是有效的花粉传播者。
3 寄蝇作为访花者的频率
近年来，对蝇类作为传粉者的兴趣迅速增长，部分原因是家养蜜蜂和野生蜜蜂种群下降，以及蝇类可能更耐受农业生态系统和实践，有助于填补授粉服务缺口。虽然食蚜蝇科（Syrphidae）长期以来被认为是蝇类中重要的访花者，但寄蝇科和其他有瓣蝇类新近被认识到在丰度、丰富度和携粉能力方面是丰富且潜在有效的传粉者。访花或嗜花性在雌雄寄蝇中均常见，对许多物种而言可能对提供扩散、寻偶和寻寄主所需的碳水化合物至关重要。花粉中的蛋白质、脂质和营养物质可能也是寄蝇的重要吸引因素。
3.1 栖息地
尽管蝇类（尤其是寄蝇科）可能在多种栖息地中是重要的访花者，但它们在海拔2000米以上的高海拔地区和高纬度地区被公认为特别重要甚至占主导地位的传粉者。这种蝇类在高海拔地区传粉者群落中的主导地位在热带和温带纬度及生物地理区域均成立。例如，在新西兰高寒栖息地对82种开花植物的调查中，蝇类是主导传粉者，而在蝇科中，寄蝇科是最重要的传粉者科。在澳大利亚雪山地区，包括多个寄蝇属在内的蝇类也是主导传粉者。高纬度北极地区的研究同样发现其访花者和传粉者群落以双翅目为主，尤其是"有瓣蝇类"。鉴于寄蝇在高海拔和高纬度地区的重要性，寄蝇-花部互作和双翅目传粉服务可能对气候变化引起的中断特别敏感。
3.2 访问的花型
寄蝇通常被认为是"短舌蝇"，因此最常访问浅盘状或开放的"泛化"花朵。伞形科（Apiaceae）、菊科（Asteraceae）、十字花科（Brassicaceae）和蓼科（Polygonaceae）等具有复合或簇生花序、短花冠和易获取花蜜的植物科最可能被寄蝇访问。白色或黄色、无香（或对人类有异味）且易于停落的花序对广泛的寄蝇物种具有高度吸引力。然而，许多其他具有不同花部形态的植物科花朵也被寄蝇频繁访问。寄蝇也是许多兰科物种的重要传粉者，尤其是在高海拔地区。寄蝇访花的大多数记录分散在针对特定植物类群的广泛研究中，目前仍缺乏全面的综合研究。寄蝇访花的许多已发表观察集中在北温带地区的草本植物上，但木本灌木和树木也常被寄蝇访问。寄蝇作为开花树木传粉者的重要性，尤其在热带地区，可能因观察和量化此类植物访花者的困难而被大大低估。在某些系统中，寄蝇访花与利用腐生吸引机制的植物相关。许多植物谱系通过产生模仿粪便或腐肉的嗅觉和/或视觉线索来利用有瓣蝇类的吸引，寄蝇成体可被这些资源吸引。
3.3 寄蝇科内访花的普遍性
尽管存在上述广泛的生态模式，但寄蝇科内访花的总体普遍性仍缺乏量化。利用公民科学网站iNaturalist，我们检查了464个寄蝇属（全球估计1477属中）的照片。在完整数据集中，近60%的受检寄蝇属至少有一张在花上的照片，当数据集限制为具有10张或以上照片的属时，近80%的属包含在花上的照片。在花上有超过10个观察记录的寄蝇属中，近90%在至少一张照片中表现出明显的取食行为。对于约一半的属，相当比例（>10%）的照片是在花上拍摄的。统计分析显示，各亚科的属在花上被观察到的可能性均较高（≥85%），但亚科间存在显著差异。颊寄蝇亚科（Phasiinae）的属最可能在花上被观察到（概率=0.94），其次是寄蝇亚科（Tachininae）、突颏寄蝇亚科（Exoristinae），最后是追寄蝇亚科（Dexiinae，概率=0.85）。在所有模型中，每属的照片数量显著影响观察到该属在花上或被归类为主要访花者的概率，表明我们的调查结果可能是对寄蝇访花的严重低估，几乎所有类群可能至少偶尔访花。
4 嗜花性适应与花部特化
大多数寄蝇可能是花部泛化者，取食多种花蜜易获取的植物类群。这种泛化性可能降低其作为传粉者的有效性，因为大量花粉转移可能发生在不相容的类群之间。然而，高传粉有效性与宽泛的食谱并不矛盾。蜜蜂就是泛化访花者，但在单一作物系统中被认为是重要传粉者。在这种条件下，花部泛化昆虫可能表现为情境依赖的特化者。研究表明，寄蝇在个体水平上可能经常是有效的"寡食性"传粉者，提高其传粉效率。这种对花朵的狭窄利用可能是合适花朵盛花期变化的结果，使得在任何特定时间只有相对较少的吸引性花朵可用。寄蝇中，具有长或中等长度口器的类群显著更可能被观察到仅访问花朵，而短舌类群常被观察到访问蜜露或花外蜜腺。拥有延长口器是成体花部取食重要性的有力证据。
4.1 寄蝇科长口器的系统发育分布
利用772种欧洲寄蝇物种的数据集，我们检查了隐蔽花蜜提取装置（CNEA）在寄蝇中的分布。若以口器长宽比≥5.0作为CNEA的指标，约23.5%（182种）的受测物种表现出花部取食口器特化的证据。将CNEA的发生映射到寄蝇科的系统发育重建上，显然这种花部适应的口器在科内已多次起源。大多数主要族含有至少一些表现CNEA的类群，在若干族中CNEA很常见。基于这些数据和我们对寄蝇更广泛的观察，我们建议CNEA在寄蝇科中可能独立演化了多达50次或更多。寄蝇科早期的基本口器形态可能是相对短的口器。CNEA在追寄蝇亚科（Dexiinae）中相对常见，尤其在寄生于甲虫幼虫的追寄蝇族（Dexiini）中。寄生于半翅目的颊寄蝇亚科（Phasiinae）中相对较少的属表现CNEA，且程度适中。多样化的寄蝇亚科（Tachininae）包含许多CNEA的不同起源。花部取食的口器特化在寄蝇科最物种丰富的突颏寄蝇亚科（Exoristinae）中似乎最不常见。
4.2 植物对寄蝇传粉的依赖性
一些植物物种高度依赖蝇类（特别是寄蝇）进行授粉。新西兰的麦卢卡（Leptospermum scoparium）最常见的访花者是原生寄蝇属Protohystricia。该属的一种寄蝇P. huttoni也是新西兰勿忘草属植物Myosotis colensoi的主导传粉者。在阿根廷，寄蝇Ptilodexia cf. cingulipes是受威胁药用植物Minthostachys verticillata的主导传粉者，占所有昆虫访问观察的近80%。关于寄蝇-花部关系最详细的研究集中于兰科。在南非，寄蝇（Linnaemya sp.）是兰花Schizochilus zeyheri仅有的访花者之一。在欧洲，几种食物欺骗性兰花主要由寄蝇授粉。地中海欺骗性兰花Anacamptis pyramidalis被寄蝇Billaea lata访问。在高山欺骗性兰花Neotinea ustulata中，寄蝇在移除花粉块方面比蜜蜂显著更有效。涉及寄蝇的假交配（雄性试图与模拟雌性的花朵交配）已在几种兰花物种中报道。最充分记录的案例是秘鲁安第斯云雾林中的附生兰花Telipogon peruvianus，由寄蝇Eudejeania aff. browni授粉。研究表明可能存在吸引寄蝇的泛化花部综合征，即"寄蝇嗜性"，其特征为花序顶部深红色、下部淡白/粉红或黄色，具有微弱蜂蜜或胡椒气味，提供花蜜报酬和/或性拟态。
4.3 寄蝇作为传粉者的有效性
大多数寄蝇多毛的身体可能增强其拾取和转移花粉的可能性。在加拿大北极地区，82%的Peleteria aenea携带花粉，与熊蜂属（Bombus spp.）的87%相似。在高山地区，寄蝇的总花粉负载量与独居蜂相当。在针对紫菀属植物Symphyotrichum lanceolatum的研究中，寄蝇作为一组表现出高潜在传粉有效性，与独居蜂和社会蜂相当。此外，由于寄蝇不像蜜蜂那样将花粉收集在花粉篮或其他结构中，其携带的更多花粉可能可用于花朵间的转移。多项研究表明寄蝇可能是树木和灌木的有效传粉者。在日本板栗的研究中，寄蝇表现出与熊蜂相似的花粉供体数量和扩散水平。在澳大利亚，寄蝇对Eucalyptus regnans具有最高的花粉沉积潜力之一，大型寄蝇平均携带84000粒花粉。在新西兰Lepidium sisymbrioides的授粉研究中，70%的访花蝇类携带该物种花粉，80%的记录访问导致花粉沉积，寄蝇属Pales沉积的花粉负载量高于任何其他观察到的昆虫物种。
5 农业系统中的寄蝇授粉
5.1 双翅目作为作物传粉者
世界大多数农业作物至少部分依赖动物（主要是昆虫）授粉，其中大部分授粉由野生传粉者完成。非蜜蜂昆虫在作物传粉调查和研究中传统上被忽视。近几十年来，对非蜜蜂传粉者在世界作物中的重要性的认识不断增长。在作物传粉者的广泛荟萃分析中，非蜜蜂昆虫每次花访问的有效性通常低于蜜蜂，但它们访问次数更多，因此蜜蜂和非蜜蜂实现了相似的授粉服务水平。此外，作物坐果率随非蜜蜂昆虫访问而增加，且独立于蜜蜂访问率，表明非蜜蜂昆虫在农业系统中提供独特的授粉益处。蝇类已被涉及作为超过100种栽培植物的传粉者。虽然对蝇类作为作物传粉者的关注多集中于食蚜蝇科，但荟萃分析发现非食蚜蝇双翅目占访花蝇类的绝大多数（82%），且估计这些蝇类运输农田双翅目携带总花粉的84%。寄蝇已被报道访问十多种不同作物，包括鳄梨、辣木、小白菜和芒果。
5.2 对农业环境的耐受性
对双翅目作为传粉者关注增加的部分原因是蜜蜂传粉者的广泛下降，以及蝇类可能在农业系统中一定程度上补偿授粉服务的观念。非蜜蜂昆虫作为一组对农业生态系统中残余自然或半自然栖息地的依赖低于蜜蜂，其授粉服务可能对土地利用变化更具鲁棒性。与某些其他双翅目类群不同，寄蝇可能依赖周围景观中的自然或半自然植被，因为它们依赖适当的寄主种群。在城市环境中，寄蝇群落的均匀度强烈依赖于栖息地连通性，表明许多物种可能对栖息地破碎化敏感。利用法国公民科学数据，研究发现蝇类通常比膜翅目访花者更不耐受城市土地利用。寄蝇对农业环境中农药的敏感性可能低于蜜蜂。例如，寄蝇Exorista larvarum对新烟碱类杀虫剂吡虫啉的敏感性显著低于大多数蜜蜂，但发现该药剂对其有亚致死效应，包括对繁殖输出的强烈影响。
5.3 授粉与生物防治
授粉和生物防治对农业作物产量的交互效应是复杂的。同时贡献于两种农业服务的捕食者或寄生者代表了农业生态学的某种"圣杯"。食蚜蝇科已被发现提供此类双重生态服务，寄蝇似乎也可能如此，尽管据我们所知尚未被研究。虽然寄蝇可能无法在大型农业系统中单独提供足够的授粉，但它们有潜力在帮助控制害虫种群的同时增强作物授粉。值得注意的是，一些最嗜花的寄蝇（即颊寄蝇亚科Phasiinae）是重要作物害虫的寄生者。此外，寄蝇不太可能干扰其他昆虫的授粉，因为它们不以传粉类群为寄主（少数例外），且寄蝇不太可能干扰其他类群的生物防治服务。在农业系统中为成体寄生者提供花部资源以增强害虫防治的假设在农业生态学文献中经常被提出，但结论性支持仍难以获得。许多研究探讨了农田周围树篱和其他"自然"植被对寄生者多样性、丰度和作物寄生率的影响，包括对寄蝇的研究。
