右结肠癌手术中的肠系膜血管变异与亨勒干（Henle’s trunk）解剖结构：对完全肠系膜切除术及D2淋巴结清扫术的意义

《Anesthesiology》：Mesenteric vascular variations and Henle’s trunk anatomy in right colon cancer surgery: implications for complete mesocolic excision and D2 lymphadenectomy

　　**背景：** 完整结肠系膜切除术（CME）结合中央淋巴结清扫是右结肠癌手术的肿瘤学标准方法。然而，血管解剖结构的变异，特别是涉及上肠系膜血管和Henle胃结肠干的变异，可能会显著增加手术复杂性和出血风险。本研究旨在系统地评估肠系膜血管的变异，并分析这些变异对CME/D2右半结肠切除术的质量和安全性的影响。

**材料与方法：** 本研究是在一家三级转诊大学医院进行的回顾性描述性单中心研究。研究对象为2020年1月至2025年1月期间因组织学确诊的右结肠腺癌而接受肿瘤学右半结肠切除术的250名连续患者。分析了临床、放射学、手术、病理和术后数据。使用CT血管造影（51.2%的病例可用）来评估肠系膜血管解剖结构，并将其与术中观察结果进行关联。研究按照STROBE标准进行报告。

**结果：** 患者平均年龄为64.5±11.2岁（范围28-89岁），女性略占多数（55.2%）。31.2%的病例出现并发症（梗阻、穿孔、出血）。250名患者中有128名进行了CT血管造影（51.2%）；未能进行血管造影的主要原因是紧急情况/复杂病情（122名未进行血管造影患者中的41.0%）、资源/协议限制（34.4%）以及标准CT不足以用于手术规划（24.6%）。回结肠动脉和中结肠动脉始终存在。35.2%的患者缺少右结肠动脉，且当存在时其起源情况各不相同。59.2%的患者有Henle胃结肠干，并确定了三种不同的静脉分布类型。67.2%的病例采用了开放手术。未记录到重大的术中血管损伤。所有患者均实现了充分的淋巴结清扫（≥12个淋巴结，平均24.6±6.8个淋巴结）。吻合口漏发生率为2.4%，30天死亡率为0.8%。

**结论：** 在右结肠癌手术中，肠系膜血管变异是普遍现象而非例外。术前CT血管造影结合血管重建似乎有助于CME/D2淋巴结清扫期间的手术规划和解剖定位。标准化的以血管为导向的解剖步骤可以提高肿瘤学效果，同时最大限度地减少血管并发症。

**引言：** 结直肠癌是全球癌症相关发病率和死亡率的主要原因之一，仅在2020年就估计有190万新病例和近93.5万人死亡[1]。右侧结肠癌具有特定的胚胎学、解剖学和生物学特征[2]。完全结肠系膜切除术（CME）结合中央血管结扎和D2淋巴结清扫逐渐成为右结肠癌手术的肿瘤学标准方法，旨在沿命名肠系膜血管清除最大量的淋巴结，从而改善长期肿瘤学结果[3,4]。这种方法符合肠系膜的胚胎学平面，需要精确的解剖学知识和围绕上肠系膜动脉（SMA）和上肠系膜静脉（SMV）的细致解剖。

**亮点：**
- 在右结肠癌手术过程中，肠系膜血管解剖存在显著的个体间差异，35.2%的病例缺少右结肠动脉。
- 59.2%（n=148/250）的患者有Henle胃结肠干，描述并分类了三种不同的静脉分布类型。
- 术前CT血管造影能够详细评估肠系膜血管解剖结构，并用于选择性病例的手术规划。
- 100%的患者实现了充分的淋巴结清扫（≥12个淋巴结，平均24.6±6.8个淋巴结）。
- 标准化的以血管为导向的CME/D2解剖步骤尽管进行了广泛的淋巴结清扫，但没有出现重大的术中血管损伤。

**然而，** 上肠系膜区域的血管解剖存在显著的个体间差异。经典的解剖学教科书，包括Netter人体解剖图谱和Sobotta图谱，描述了SMA的标准分支模式，即回结肠动脉（ICA）、右结肠动脉（RCA）和中结肠动脉（MCA）依次起源。实际上，动脉和静脉的分布情况与这种简化模型有显著偏差，特别是在右结肠血管的存在、起源和分支以及Henle胃结肠静脉干的结构方面（图1）。

**图1.** 上肠系膜动脉（SMA）及其右结肠分支的示意图。

Henle胃结肠干首次由Johann Georg Henle在1868年描述，是一种常见的静脉汇合结构，通常由右胃结肠静脉（RGEV）和右结肠静脉（RCV）形成，然后流入SMV的前部。其发生率在已发表的系列研究中从43%到100%不等，至少确定了四种不同的分支类型[5,7]。未能预见到这些静脉变异可能导致在中央解剖过程中SMV的撕裂损伤，从而导致灾难性的出血后果。因此，使用多探测器CT血管造影和三维（3D）重建进行详细的术前血管映射对于右结肠癌手术的手术规划和标准化愈加重要[8,9]。这在腹腔镜和机器人手术中尤为重要，因为这些方法中的触觉反馈有限。

**本研究旨在系统评估接受CME/D2右半结肠切除术的患者的肠系膜血管变异，分类遇到的Henle胃结肠干类型，将发现结果与已发表的文献进行比较，并分析这些变异对三级转诊中心手术安全和肿瘤学质量的临床影响。**

**研究设计及设置：**
本研究是在一家三级转诊大学医院进行的回顾性描述性单中心研究。研究按照STROBE（加强流行病学观察性研究报告）指南进行报告。获得了机构审查委员会的伦理批准（可应要求提供参考文件），并且研究符合赫尔辛基宣言的规定。

**研究人群：** 研究对象为2020年1月至2025年1月期间因组织学确诊的右结肠腺癌而接受肿瘤学右半结肠切除术结合CME和D2淋巴结清扫的连续患者。纳入标准包括：（i）组织学证实的盲肠、升结肠、肝曲或右三分之二横结肠的腺癌；（ii）具有根治性或潜在根治意图的手术切除；（iii）完整的手术和病理记录。排除标准包括不完整的医疗记录、姑息性手术、复发性肿瘤、需要大幅修改手术方法的同步或异时性第二恶性肿瘤，或无法获取用于血管评估的影像数据。

**数据收集：** 临床、放射学、手术、病理和术后数据由两名独立评估者从电子医疗记录、麻醉记录和手术报告中回顾性提取。通过资深外科医生的共识解决了任何差异。记录了患者的人口统计学特征、合并症、主诉症状、ASA分级、术前影像学方法、手术技术、病理分期（TNM第八版）、淋巴结清扫量以及术后结果（根据Clavien-Dindo分级系统分类）。

**放射学评估和CT血管造影：** 所有患者均接受了作为术前肿瘤学分期一部分的增强胸部-腹部-盆腔CT检查。当有条件时，还进行了带有专门血管重建的CT血管造影[最大强度投影（MIP）和3D体积重建]，以评估：（i）SMA分支模式；（ii）ICA的解剖结构和起源；（iii）RCA的变异（存在、起源和走向）；（iv）MCA的解剖结构；（v）Henle胃结肠干的分布和分支；（vi）SMV的分支模式。并非所有患者都进行了CT血管造影。未能进行血管造影的主要原因包括：紧急情况或复杂病情需要立即手术而无法进行专门血管成像（122名未进行CT血管造影患者中的41.0%，即78名复杂病情患者中的64.1%）、治疗时专门的血管CT造影软件可用性有限或机构协议限制（42名患者，34.4%），以及标准CT足以用于简单解剖结构的手术规划（30名患者，24.6%）。在所有病例中，放射学发现与术中观察结果进行了关联。对于未进行术前CT血管造影的患者，肠系膜动脉和静脉的解剖结构完全通过术中直接观察确定，由执行手术的外科医生记录在手术报告中，随后由两名独立评估者进行分类，分歧通过共识解决。只有当结构的缺失被明确无误地记录时，才将其分类为真正缺失；文献记录模糊或缺失的情况被排除在相应解剖变量之外，而不是将其分类为缺失。当CT血管造影和术中发现不一致时，以术中的直接解剖结果作为参考标准；未进行两种方法之间的正式一致性分析，这也是研究的局限性之一。

**手术技术：** 所有患者均根据标准肿瘤学原则接受了肿瘤学右半结肠切除术结合CME和D2淋巴结清扫。选择性病例倾向于采用从内侧到外侧的手术方法。沿着Fredet的胚胎学融合筋膜展开肠系膜平面，并在回结肠血管从SMA/SMV起源处、中结肠血管的右支以及存在时的右结肠血管处进行中央血管结扎。在直视下进行Henle胃结肠干的解剖，并在结扎前识别各个分支（图2）。沿SMA的淋巴结清扫至回肠分支下方和胰腺十二指肠血管上方。手术方式（开放手术或腹腔镜手术）由外科医生的经验、病情背景和患者特征决定。

**图2.** 完整结肠系膜切除术（CME）结合D2淋巴结清扫的标准化“Henle优先”头尾顺序方法：（A）沿胃结肠弓外侧边界分割胃结肠韧带。（B）识别和分离右胃结肠静脉（RGEV）。（C）沿RGEV暴露右上结肠静脉（SRCV）。（D）根据上肠系膜静脉（SMV）的投影标记计划切割线。（E）进入十二指肠下融合平面。（F）暴露和骨骼化SMV和上肠系膜动脉（SMA）及其分支。（G）沿SMV左侧边界进行头侧解剖，并识别中结肠动脉（MCA）的右支。（H）结扎并分离MCA的右支，随后分离中结肠静脉（MCV）。（I）完成中央D2淋巴结清扫。

**统计分析：** 连续变量以均值±标准差（SD）及其范围表示。分类变量以绝对数字和百分比表示。由于研究的描述性质，未预先指定比较推断统计方法；然而，展示了血管分布的频率并与其发表的参考系列进行了比较。

**患者特征：** 在5年的研究期间，共纳入250名连续患者。表1展示了详细的基线患者特征。平均年龄为64.5±11.2岁（范围28-89岁）。女性占55.2%。超过一半的患者年龄在65岁或以上（54.4%）。合并症较为普遍，39.2%的患者有高血压，24.8%的患者有糖尿病。28.0%的患者ASA评分为III-IV级。

**表1.** 基线患者特征（n=250）：
- 年龄（岁）：64.5±11.2（范围28-89）；≥65岁：136（54.4%）；<65岁：114（45.6%）
- 性别：女性：138（55.2%）；男性：112（44.8%）
- BMI（kg/m2）：26.1±4.3（范围17.4-38.2）
- ASA评分：ASA I：38（15.2%）；ASA II：142（56.8%）；ASA III：62（24.8%）；ASA IV：83（32%）
- 主诉症状：贫血/隐匿性出血：118（47.2%）；腹痛：102（40.8%）；可触及肿块：44（17.6%）；体重下降：61（24.4%）
- 并发症：复杂情况：78（31.2%）；急性梗阻：41（16.4%）；穿孔：22（8.8%）；出血：15（6.0%）

**最常见的主诉症状是贫血或隐匿性出血（47.2%）和腹痛（40.8%）。** 复杂情况，包括急性梗阻（16.4%）、穿孔（8.8%）和出血（6.0%），占病例的31.2%，反映了我们三级转诊中心以症状为主的患者群体。表2 放射学发现和术前分期（n = 250）。
**放射学参数** | **百分比**
| **CT血管造影** | **128** | **51.2%**
| **未进行CT血管造影（仅标准CT）** | **122** | **48.8%**
| **未完成CT血管造影的原因** |
| ---- | ---- | ---- |
| **紧急/复杂情况** | **50** | **41.0%**（在122名未进行CTA的患者中；相当于78名复杂情况患者的64.1%） |
| **资源/协议限制** | **42** | **34.4%**（在122名未进行CTA的患者中） |
| **标准CT足以用于规划** | **30** | **24.6%**（在122名未进行CTA的患者中） |

**肿瘤位置**
| **盲肠** | **82** | **32.8%**
| **升结肠** | **98** | **39.2%**
| **肝曲** | **45** | **18.0%**
| **横结肠（右三分之二）** | **25** | **10.0%**

**T分期（TNM第8版）**
| **T2** | **22** | **8.8%**
| **T3** | **14** | **85.9%**
| **T4a** | **52** | **20.8%**
| **T4b** | **28** | **11.2%**

**N分期**
| **N0** | **150** | **60.0%**
| **N1** | **62** | **24.8%**
| **N2** | **38** | **15.2%**

通过CT血管造影和/或术中观察确认的详细血管解剖学变异见表3。

表3 血管解剖学变异（动脉和静脉发现，n = 250）
**血管结构/变异** | **百分比** | **CT血管造影确认的数量（n = 128）**
| ---- | ---- | ---- | ---- |
| **动脉解剖** |
| **回结肠动脉（ICA）存在** | **250** | **100%** | **128/128（100%）** |
| **ICA起源于SMA右侧** | **218** | **87.2%** | **110/128** |
| **ICA起源于SMA左侧** | **32** | **12.8%** | **18/128** |
| ** Middle colic artery（MCA）存在** | **250** | **100%** | **128/128（100%）** |
| **经典二分法（右支+左支）** | **198** | **79.2%** | **102/128** |
| **三分法** | **32** | **12.8%** | **17/128** |
| **单一主导支** | **20** | **8.0%** | **9/128** |
| **右结肠动脉（RCA）存在** | **162** | **64.8%** | **84/128** |
| **RCA缺失/被ICA分支替代** | **88** | **35.2%** | **44/128** |
| **RCA起源于SMA** | **118** | **72.8%** | **RCA来自MCA的** | **60/84** |
| **RCA来自ICA的** | **30** | **18.5%** | **RCA来自ICA的** | **8/84** |
| **RCA来自MCA的** | **14** | **8.6%** | **RCA来自ICA的** | **8/84** |

**静脉解剖和Henle干**
| **Henle干（GT）存在** | **148** | **59.2%** | **78/128** |
| **Henle干缺失/无共同干** | **102** | **40.8%** | **50/128** |

**Henle干的配置（n = 148）**
| **经典：RGEV + RCV → SMV** | **88** | **59.5%** | **46/78** |
| **RGEV + RCV + ARCV → SMV（3个分支）** | **42** | **28.4%** | **22/78** |
| **RGEV + RCV + MCV → SMV** | **18** | **12.2%** | **10/78** |
| **SMV直接分支引流（无GT）** | **10** | **24.8%** | **50/128** |
| **RCV直接引流至SMV** | **54** | **28/50** |
| **无GT时的RGEV直接引流至SMV** | **34** | **47.1%** | **22/50** |

在所有250名患者中，ICA始终存在（100%），最常见的是起源于SMA的右侧（87.2%），较少见的是起源于左侧（12.8%）。MCA同样始终存在（100%），79.2%的情况下经典地分为右支和左支；12.8%的情况下分为三支，8.0%的情况下为单一主导支。RCA是最具变异性的结构（图3）：35.2%的患者中缺失或被ICA分支替代。当RCA存在时（n = 162，64.8%），72.8%起源于SMA，18.5%起源于MCA，8.6%起源于ICA。这些发现证实了右结肠血管蒂的主要解剖变异性，这对D2淋巴结切除术中的中央结扎范围和意外损伤风险有直接影响。

图3：冠状增强腹部CT结合MIP重建，显示肠系膜上动脉（SMA；黄色箭头）的分支模式，SMA从前侧发出右结肠动脉（蓝色箭头），从右侧外侧发出回结肠动脉（红色箭头），其弯曲的远端路径显示左侧凹陷。

**静脉解剖和Henle干**
Henle干在148名患者中被识别（图4；59.2%）。发现并分类了三种不同的静脉引流模式（表3）：
- **类型1（经典）：** RGEV和RCV汇合成共同干后引流至SMV的前侧，发生于54.3%的Henle干病例（88/148）。
- **类型2（三个分支）：** RGEV、RCV和右结肠前静脉（ARCV）形成共同干，发生于25.9%（42/148）。
- **类型3（RGEV + RCV + MCV）：** RGEV、RCV和中结肠静脉（MCV）的交汇点，发生于11.1%（18/148）。

在剩余的102名患者（40.8%）中，未识别出共同静脉干；RGEV和RCV分别直接引流至SMV（该亚组的52.9%和47.1%）。

表4 手术数据
手术特征总结如下：
- 开放手术在168名患者中进行（67.2%），腹腔镜切除在74名患者中进行（29.6%），8例需要从腹腔镜转为开放手术（3.2%）。
- 平均手术时间为168 ± 42分钟（开放手术：155 ± 36分钟；腹腔镜手术：196 ± 48分钟）。
- 术中出血量平均为182 ± 94毫升，28名患者需要输血（11.2%）。

**无重大术中血管损伤（需要血管修复或导致血流动力学不稳定）**，所有病例均得到保守治疗（直接缝合或使用夹子）。95.2%的病例实现了肠系膜平面（CME）的解剖分离。238名患者完成了严格定义的D2淋巴结切除术及中央血管结扎。术前CT血管造影用于规划（128例，51.2%）。

术后数据和随访（图8）
总体而言，30天术后发病率率为27.2%，主要为Clavien–Dindo I–II级。重大并发症（III–IV级）发生在14名患者中（5.6%）。30天死亡率为0.8%（2名患者）。6例观察到吻合口漏（2.4%）。平均住院时间为9.2 ± 4.8天（开放手术：10.4 ± 5.1天；腹腔镜手术：6.8 ± 2.6天）。未记录重大术后血管并发症。

**讨论**
本研究系统评估了250名接受CME/D2右半结肠切除术患者的肠系膜血管变异情况，提供了来自三级转诊中心的回顾性收集的解剖和结果数据。总体而言，我们的发现强烈支持以下观点：在右结肠癌手术中，肠系膜血管的变异应被视为常态而非例外。

**动脉变异：右结肠动脉和SMA分支**
ICA和MCA在我们的系列研究中始终存在（100%），与已建立的解剖学参考文献（Netter图谱和Sobotta图谱）及先前的外科研究一致[10,11]。相比之下，RCA的变异较大，35.2%的患者中缺失或被ICA分支模式替代。这一发现与Negoi等人的系统综述[12]的结果相符，该综述报告称在已发表的系列研究中RCA缺失的比例为13–74%（平均估计约为35%）。Ignjatovic等人和Wu等人[10,11]已经很好地记录了RCA起源于SMA（72.8%）、MCA（18.5%）或ICA（8.6%）的多样性，这在中央结扎时是一个关键的解剖学考虑因素，因为意外损伤起源于MCA的RCA可能会影响近端横结肠的血管供应。

**Henle干：** 在59.2%的患者中识别出Henle干，低于Stefura等人[7]的77.5%和Yamaguchi等人[5]的78%的汇总发病率。我们相对较低的发病率可能反映了急诊病例的纳入以及部分依赖术中评估（而非系统性CT血管造影）进行静脉解剖分类。

**CT血管造影的价值和限制**
128名（51.2%）患者接受了带有3D血管重建的CT血管造影。CT血管造影的不完全使用是本回顾性研究的一个局限性，主要原因有三个：首先，122名未进行CTA的患者中有50名（41.0%；相当于78名复杂情况患者的64.1%）需要紧急或抢救性手术，无法等待专门进行CT血管造影。其次，42名患者（34.4%）在研究初期接受治疗，或由于当地资源或协议限制，在系统性血管成像成为机构标准之前进行治疗。第三，在30名患者（24.6%）中，手术医生认为标准CT能够提供足够的解剖学信息以用于手术规划。尽管存在这些限制，CT血管造影在相当比例的病例中提供了决定性的解剖学信息，特别是在识别异常的右冠状动脉起源、预测多分支的亨勒干配置以及指导安全的从内侧到外侧的解剖平面方面。这些观察结果仅具有描述性，并用于提出假设；没有进行正式的比较分析来调整潜在的混杂因素（例如病例复杂性、紧急情况），CT血管造影与降低血管风险之间的明显关联不应被解释为已证明的因果关系或保护作用。现在，在所有选择性右半结肠切除术中实施系统性的术前CT血管造影已成为我们的机构标准，当前的系列数据将作为前瞻性评估的基准。多项随机和非随机研究已经证实了术前肠系膜血管成像在减少手术时间、改善腹腔镜CME过程中的定位以及降低血管损伤风险方面的价值[8,9,12]。

在肿瘤学和安全结果方面，我们系列中的切除质量符合国际标准。所有患者都实现了充分的淋巴结清扫（≥12个淋巴结），平均清扫数为24.6 ± 6.8个淋巴结，这优于当前指南推荐的≥12个淋巴结的阈值[13]。96.8%的病例实现了R0切除。72.8%的患者进行了肠系膜平面切除，这一比率虽然低于欧洲专门CME中心报告的比率[14,15,16]，但反映了我们机构中病例类型的复杂性，包括较高比例的紧急病例和T4分期病例。重要的是，尽管静脉解剖结构复杂，但没有记录到重大的术中血管损伤。大多数轻微的静脉出血事件发生在没有进行术前CT血管造影的患者中进行SMV解剖时。由于没有进行校正的比较分析，这一观察结果应被视为描述性的和用于提出假设的，而不是保护作用的证据。这一发现与Bertelsen等人[14]和Kobayashi等人[15]提出的观点一致，即标准化的血管导向手术结合外科医生的经验和仔细的解剖学准备可以同时实现肿瘤学质量和手术安全。

这项研究的新发现有哪些？本系列中的几项观察结果为现有文献做出了补充。首先，据我们所知，这是来自北非/中东（MENA）地区的少数几个报告在CME/D2右半结肠切除术期间描述肠系膜血管解剖结构的系列之一，提供了可能因地区人口水平解剖学差异而不同于欧洲尸检或日本外科系列的数据。其次，我们系统地对三类亨勒干配置进行了分类，并将CT血管造影发现与术中解剖结构进行了关联，这在专门的日本和欧洲中心以外很少有如此详细的报道。第三，我们记录了血管变异（轻微出血事件）的外科后果及其与术前CT血管造影缺失的描述性关联。这些观察结果支持了对专门血管成像进行前瞻性评估的合理性，但不应被解释为保护作用的证据。

本研究的主要局限性包括其回顾性和单中心设计、大约一半患者未完全使用CT血管造影（如上所述）、缺乏对照组或随机化手段，以及相对有限的腹腔镜手术病例量。回顾性设计可能导致解剖学评估和并发症记录的信息偏差。此外，Quirke肠系膜平面质量评估是基于病理报告而非由对临床数据不知情的专门病理学家进行的，这可能会低估真实的肠系膜平面切除率。此外，肠系膜解剖结果是通过三种不同敏感度的评估方法（CT血管造影、标准CT和术中观察）综合得出的；因此，报告的患病率估计应被视为一个综合的临床系列估计值，而不是方法标准化的患病率，与依赖系统性CT血管造影或尸检的研究进行直接比较时应谨慎。最后，由于研究期间随访记录的不完全标准化，无法可靠地分析肿瘤学复发结果，这些结果在修订版本中未予报告。这些局限性符合描述性回顾性队列研究的特性，并在结果解释中得到了承认。

结论：在右结肠癌手术过程中，肠系膜血管解剖结构显示出重大的且具有临床意义的变异性，特别是在右结肠动脉蒂和亨勒胃结肠静脉干方面。这些变异应被视为常见的解剖模式，而不是异常发现。在本系列中发现了三种不同的亨勒干配置，它们与已建立的解剖学分类一致。术前CT血管造影结合血管重建似乎是CME/D2淋巴结切除术中手术规划和解剖定位的宝贵工具，特别是在选择性病例中。标准化的、以血管为导向的右半结肠切除术可能提高肿瘤学质量并降低重大血管并发症的风险。需要进行系统性的血管映射和标准化的病理质量评估的多中心前瞻性研究，以进一步确定解剖学变异对CME结果的影响。