《Wildlife Biology》：Seasonal variation in faecal glucocorticoid metabolite concentrations of two dominant southern African murids (Lemniscomys rosalia and Mastomys coucha) across variously transformed landscapes
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摘要
全球范围内的景观改造是人类人口增长以及随之而来的自然栖息地利用增加所导致的结果。在各类已改造景观中出现的局部物种灭绝凸显了监测野生动物对人类活动响应的必要性。啮齿动物是人为干扰及生态系统健康的宝贵生物指示生物。本研究量化了粪便糖皮质激素代谢物（faec
摘要
全球范围内的景观改造是人类人口增长以及随之而来的自然栖息地利用增加所导致的结果。在各类已改造景观中出现的局部物种灭绝凸显了监测野生动物对人类活动响应的必要性。啮齿动物是人为干扰及生态系统健康的宝贵生物指示生物。本研究量化了粪便糖皮质激素代谢物（faecal glucocorticoid metabolites, fGCMs）作为应激相关生物标志物，以两种南非优势鼠科动物——单纹草鼠（Lemniscomys rosalia）和南方多乳鼠（Mastomys coucha）为研究对象，在南非Magaliesberg生物圈保护区中受最小干扰和中度干扰景观的旱季与湿季进行了测定。粪便样本采自活捕个体，并使用先前已验证的5α-孕烷-3β,11β,21-三醇-20-酮酶免疫分析法（检测具有5α-3β,11β-二醇结构的fGCMs）对fGCMs进行定量。Mastomys coucha在湿季表现出fGCM浓度显著升高（在最小干扰和中度改造位点分别升高58%和22%）。对于L. rosalia，不同季节间的fGCM浓度无显著差异。两个物种种群在景观类型间的fGCM浓度均无显著差异，反映出这两个物种作为泛化种、与人类共栖的生态特性。尽管这两个物种在形态和生态上相似，但它们的季节性fGCM谱在自然景观中表现出显著分化。M. coucha的中位fGCM浓度升高58%的现象在L. rosalia中并未观察到。这两个物种之间的这种生理分化可能可以通过它们在自然栖息地应对季节性资源波动时所采取的 energetically and behavioural strategies 来阐明。尽管具有表型可塑性和行为适应性，如M. coucha等优势泛化物种仍会受到季节性变化的影响。应进一步研究跨季节的更大气候波动，因其可能导致与慢性应激相关的激素反应，并在极端情况下导致存活率下降和局部灭绝。
**论文解读：南非两种优势鼠类粪便糖皮质激素代谢物的季节动态及改造景观效应**
**一、研究背景与问题**
全球范围内，人类活动所导致的土地覆盖变化是生物多样性丧失的主要驱动力之一。人口增长、农业扩张、城市化和工业化等过程不断将自然栖息地转变为人工景观，对野生动物的生存构成持续压力。在此背景下，监测野生动物对人类干扰的生理响应成为生态保护和生态系统健康评估的重要环节。啮齿动物因其在生态系统中的多重功能角色（如种子传播、营养循环和传粉）、较短的繁殖周期以及对环境变化的高度敏感性，被广泛用作人类干扰的生物指示类群。其中，糖皮质激素（glucocorticoids, GCs）作为下丘脑-垂体-肾上腺（hypothalamic-pituitary-adrenal, HPA）轴活动的输出分子，其代谢产物可在粪便中被非侵入性定量，即粪便糖皮质激素代谢物（faecal glucocorticoid metabolites, fGCMs）。fGCMs浓度的长期波动可反映动物面临的环境压力程度。然而，不同啮齿动物种类在面对季节变化和人为景观改造时的生理响应可能不同，尤其对于在生态上同域分布、形态和习性相似的物种，其种间差异值得关注。本研究以南非Magaliesberg生物圈保护区内的两种优势鼠科动物——单纹草鼠（Lemniscomys rosalia）和南方多乳鼠（Mastomys coucha）——为模型物种，旨在探讨季节变化和土地利用强度对fGCM浓度的影响。
已有研究表明，啮齿动物在应对温度、降雨、光周期和资源可得性的自然季节波动时具有一定的生理适应能力，但快速且新颖的人为环境改造可能破坏这一适应机制。然而，此前针对非洲南部啮齿动物的fGCM研究多集中于单一物种或单一干扰类型，对同域分布、生态位相近的多个物种在不同季节和不同景观下的比较研究仍较缺乏。本研究正是在此背景下展开，试图从比较生理生态学的视角揭示不同物种在应对环境扰动时是否表现出不同的应激激素反应模式。研究人员预测fGCM浓度会随干扰程度升高而增加，并预测旱季的fGCM浓度会高于湿季。
**二、研究方法**
研究人员于2018年10月至2021年1月在Magaliesberg生物圈保护区的两类景观中开展野外调查：一是受最小干扰的景观（包含自然保护区和小型居住农庄），二是受中度改造的景观（包含农田和畜牧场、居住庄园、生态旅游中心以及铂金矿）。使用Enviro-Care活捕笼在网格化布点中捕获上述两种鼠类，设置3200个陷阱夜。每只动物经物种鉴定、性别判定、称重和剪趾标记后释放。从其所在陷阱中收集粪便样本，冻结保存后运送至南非比勒陀利亚大学内分泌研究实验室。粪便样本经冷冻干燥和研磨后，用80%乙醇提取类固醇，然后使用5α-孕烷-3β,11β,21-三醇-20-酮酶免疫分析（enzyme immunoassay, EIA）定量免疫反应性fGCM浓度。所有统计分析使用R软件完成，采用广义线性模型（generalized linear model, glm）结合Gamma分布和对数连接函数，分析季节和土地利用对fGCM浓度的影响，并用中位数分位数回归和自举法校正样本量不均衡。
**三、研究结果**
1. **性别差异分析**：Kruskal–Wallis检验显示，两种鼠的fGCM浓度均无显著的性别差异，因此后续分析将雌雄个体的数据合并处理。
2. **季节性变化对M. coucha fGCM浓度的影响**：广义线性模型结果显示，M. coucha的fGCM浓度在湿季（夏季）显著高于旱季（p = 0.03）。配对事后比较显示，在最小干扰位点，湿季fGCM浓度比旱季显著升高约58%（p < 0.01）；在中度改造位点，湿季比旱季升高约22%，但未达到统计学显著水平（p = 0.50）。
3. **季节性变化对L. rosalia fGCM浓度的影响**：L. rosalia的fGCM浓度在季节间无统计学显著差异（p = 0.156）。但配对比较提示，在最小干扰位点，旱季中位浓度较湿季升高253%（p = 0.09）；在中度改造位点，旱季较湿季升高139%（p = 0.15），但组内个体差异较大，导致差异不显著。
4. **景观类型对fGCM浓度的影响**：两种鼠的fGCM浓度在最小干扰与中度改造景观之间均无显著差异（L. rosalia: p = 0.556；M. coucha: p = 0.416）。具体而言，L. rosalia旱季在中度改造位点的中位浓度略高12%（p = 0.83），湿季高24%（p = 0.64）；M. coucha旱季在中度改造位点高36%（p = 0.21），而湿季在中度改造位点则低17%（p = 0.63）。
**四、讨论**
本研究发现，季节性变化是影响M. coucha fGCM浓度的主要因素，而景观改造程度并未对两个物种的fGCM水平产生显著影响。这一结果与研究人员最初的预测部分不符，说明这两个优势物种在应对人为景观改造方面具有较强的行为可塑性和生理适应能力。
对于夜行性的M. coucha，其在湿季fGCM浓度显著升高可能与其对较高环境温度的感知有关。作为夜行物种，M. coucha与昼行性的L. rosalia相比，较少暴露于日间高温，因此夏季气温升高可能被视为一种环境压力因素。此外，湿季伴随的密集农业活动（如耕作、播种、施用肥料和杀虫剂）也可能加剧其生理应激。相比之下，昼行性的L. rosalia因长期活动于农业边缘地带，对温度波动和人为干扰可能已产生一定适应性，故其fGCM浓度未表现出显著的季节性波动。
值得关注的是，两种生态习性相似的物种在自然景观中表现出fGCM浓度季节变化模式的分化。M. coucha在自然位点的湿季fGCM浓度显著高于旱季，而L. rosalia未见此现象。这可能反映了两者在应对季节性资源波动时所采取的代谢和行为策略不同，也可能与各自的昼夜活动节律、繁殖周期和生境选择有关。
研究同时也指出，fGCM浓度并不仅仅反映应激状态，其还参与能量代谢、免疫调节和繁殖等基础生理过程的调控。因此，在解读fGCM数据时，不应仅将其视为压力指标，而应结合动物的能量收支、繁殖状态、个体大小及生态背景进行综合分析。
**五、结论**
本研究表明，季节变化对夜行性优势鼠种M. coucha的粪便糖皮质激素代谢物水平具有显著影响，而对昼行性L. rosalia的影响相对有限，景观改造程度对两物种fGCM浓度均无显著作用。这一发现揭示了即使形态和生态相似的物种在应对环境波动时也可能采取种特异性的生理调节机制。在全球气候变化加剧、极端天气事件增多的背景下，进一步探索更大时间尺度上的季节波动对野生动物生理应激的影响，对于预测物种种群动态和生态保护策略制定具有重要意义。
