野生鸟巢中的兽用杀虫剂：城市与受保护森林栖息地中的新兴污染物

《Environmental Research》：Veterinary insecticides in wild bird nests: emerging contaminants in urban and protected forest habitats

　　

摘要

兽医体外寄生虫杀虫剂广泛用于伴侣动物身上，这些药物通常含有合成杀虫剂，而其农业用途因环境问题而在欧盟受到限制。这些神经毒性化合物可残留在动物毛发上并进入周围环境，从而可能使非目标生物受到暴露。大山雀（Parus major）是一种在城市和森林栖息地中都很常见的雀形目鸟类，经常将动物毛发用于巢材衬里，从而为繁殖期成鸟和雏鸟创造了潜在的暴露途径。我们在2025年繁殖季期间，在匈牙利一处城市地点及其附近受保护的森林中，对63个大山雀人工巢箱中收集的含毛巢材进行了分析，分别在雏鸟中期和出飞后进行采样。利用高效液相色谱-串联质谱（HPLC-MS/MS）和气相色谱-质谱（GC-MS）技术，我们在巢材中检测到多种兽医体外寄生虫杀虫剂，包括氟虫腈、氟虫腈砜、吡虫啉和氯菊酯。城市巢材中还检测到仅出现在城市巢箱中的噻虫胺，表明存在额外的非兽医环境来源。巢材中存在多种杀虫剂，城市巢箱中的污染水平更高且检测到的化合物种类更多。两个采样时间点均存在残留物，但残留在繁殖周期过程中有所下降。尽管污染与测量到的大山雀繁殖参数之间没有关联，但我们的发现表明，兽医体外寄生虫杀虫剂可以污染野生鸟类巢穴，包括受保护森林生态系统中的巢穴。这凸显了一条此前未被充分认知的、将伴侣动物治疗与野生动物暴露联系起来的途径，并强调了对广泛使用兽医杀虫剂的相关生态风险及权衡进行评估的必要性。

引言

合成农药是人类改变生态系统中最普遍的化学压力因子之一（Wan等，2025年）。越来越多的证据表明，其持久性、迁移性和生物积累性会对非目标生物产生长期和级联式的生态效应，破坏营养级间相互作用（Hallmann等，2014年；Molenaar等，2024年；Montaigu & Goulson，2020年）。

用于牲畜和伴侣动物治疗的兽医体外寄生虫杀虫剂主要由三大类杀虫剂组成：新烟碱类（如吡虫啉）、苯基吡唑类（如氟虫腈）和合成拟除虫菊酯类（如氯菊酯）。这些化合物通过干扰节肢动物的神经信号传导来发挥作用，导致目标寄生虫麻痹和死亡（Li & Akk，2008年；Tomizawa & Casida，2005年）。然而，越来越多的证据表明，它们还可能通过直接毒性、亚致死生理和行为效应以及猎物减少等间接生态途径影响非目标生物（Goulson，2013年；Pisa等，2021年）。

尽管这些有效成分中的一些由于对传粉昆虫和其他非目标生物的风险已在欧盟被取消批准或受到严格限制（Goulson与232位签署人，2018年；Joachim等，2025年），但它们仍在兽医领域被广泛使用（英国农药行动网络，2023年）。尽管持续应用，但人们对它们在陆地生态系统中的环境扩散和潜在暴露途径知之甚少，特别是在与鸟类繁殖栖息地相关方面。

经局部给药后，体外寄生虫杀虫剂可在被处理动物的毛发上持续很长时间，并可能通过脱落、梳理和与表面接触而转移到环境中（Preston-Allen等，2023年）。因此，这些化合物已在多种环境介质中被检测到，包括花园、城市绿地、农业土壤和水体系统（Perkins等，2025年；Perkins & Goulson，2023年），引发了对其更广泛生态后果的担忧（Pisa等，2021年）。

鸟巢可能代表一条此前未被充分认知的暴露途径。许多鸟类将动物毛发用于巢衬里（Hansell，2000年；Harni?árová & Adamík，2016年），从而可能将兽医杀虫剂直接引入鸟类繁殖环境。在城市栖息地中，由于大型野生哺乳动物的稀缺，用作巢材的毛发经常来源于家养动物（Gir?o等，2024年），这一途径可能尤为重要。然而，污染也可能延伸到森林栖息地，因为伴随徒步旅行者和猎人的狗通常接受兽医体外寄生虫杀虫剂处理，并可能将受污染的毛发和残留物引入自然或半自然环境中。因此，以这种方式转移的兽医体外寄生虫杀虫剂残留物可能导致繁殖期成鸟、卵和发育中的雏鸟直接暴露。

大山雀（Parus major）是一种体型较小的食虫性雀形目鸟类，广泛分布于欧洲，占据从天然林地到高度城市化的各种栖息地。该物种是兼性二次繁殖者，即部分配对在一个繁殖季内（匈牙利为四月至七月）产卵并抚育两窝雏鸟。大山雀 readily使用人工巢箱，并经常将动物毛发纳入其巢中（Lambrechts等，2017年；Mainwaring等，2012年），使其成为评估污染物转移和野生鸟类种群生态后果的合适模式物种。经验证据支持这一暴露途径的合理性；例如，Guldemond等（2019年）在死亡的大山雀雏鸟中检测到26种不同的杀虫剂，包括氟虫腈和吡虫啉。最近的研究报道，在居民花园中繁殖的大山雀和蓝山雀（Cyanistes caeruleus）的所有检测巢材中均发现农药残留，高流行率与雏鸟死亡率增加相关（Tassin-de-Montaigu等，2025年）。这些发现表明，兽医杀虫剂可能是影响城市和近郊区鸟类种群繁殖成功的一个被忽视的风险因素。

然而，巢内杀虫剂暴露也可能涉及生态权衡。合成拟除虫菊酯和其他体外寄生虫杀虫剂可减少巢栖性节肢动物寄生虫的丰度，在寄生虫压力较高的情况下可能改善雏鸟状况和存活率。例如，氯菊酯处理已被证明可减少体外寄生虫负荷，Bulgarella等（2020年）认为在某些条件下，适合度收益可能超过潜在的亚致死生理效应。同样，基于杀虫剂的入侵巢蝇Philornis downsi控制已被证明可改善繁殖成功，氯菊酯处理显著提高了达尔文雀的出飞率，尽管结果随浓度和应用方法而异（Kofler等，2025年）。在城市鸟类巢中检测到类似的兼性效应，其中含香烟头的巢材在减少寄生虫负荷的同时，对雏鸟施加氧化和基因毒性胁迫（Suárez-Rodríguez等，2013年；Suárez-Rodríguez & Macías Garcia，2014年）。因此，兽医杀虫剂污染对鸟巢的净适合度后果仍不确定，可能取决于化合物种类、浓度、暴露持续时间和寄生虫压力。

尽管有这些近期发现，但目前尚不清楚兽医杀虫剂污染是否也发生在森林种群中，污染在繁殖周期中的变化情况，以及在自然条件下污染与不同繁殖性能组分之间的关系。

在本研究中，我们评估了大山雀巢材中兽医杀虫剂污染的严重程度，并考察其对繁殖性能的潜在后果。通过纳入城市和森林两个种群，我们评估污染及其潜在生物学后果是否超出了城市环境，延伸到了通常被认为受人类活动影响较小的附近栖息地。具体而言，我们量化了含毛巢材中的杀虫剂浓度，比较了城市和森林栖息地之间的污染水平，评估了繁殖季和繁殖周期（从巢构建到出飞）期间巢内污染的时间变化，并评估了污染与繁殖参数之间的关联，包括未孵化卵的比例、巢内雏鸟死亡率以及出飞雏鸟的体重。

我们假设：（H1）城市巢将含有比森林巢更多的杀虫剂种类和更高浓度；（H2a）第二窝巢中的杀虫剂浓度将高于第一窝巢；（H2b）单个巢内杀虫剂浓度将随时间推移而下降。此外，较高的杀虫剂污染将与（H3a）较低的孵化成功率、（H3b）较高的雏鸟死亡率以及（H3c）出飞前雏鸟体重的减小相关。通过阐明这一暴露途径，我们的研究有助于更好地理解兽医杀虫剂在陆地栖息地中的环境存在和扩散，以及其对野生鸟类种群的潜在影响。

部分片段

研究框架和地点

野外工作和数据收集是在一个长期持续进行的项目框架内进行的（HUN-REN匈牙利研究网络和匈牙利国家研究、发展与创新办公室，FK-137743）。城市研究地点位于匈牙利中等城市韦斯普雷姆（47°05′17.29″N，17°54′29.66″E），巢箱分布在公共绿地中（例如大学校园、公园、墓地），涵盖城市化梯度。森林研究地点位于一片受保护的……

城市与森林巢中杀虫剂污染

在63个来自大山雀巢的毛发样本中，31.75%（n = 20）来自森林，68.25%（n = 43）来自城市栖息地。城市巢被氟虫腈、氟虫腈砜、吡虫啉和氯菊酯污染，而森林巢含有氟虫腈砜、吡虫啉和氯菊酯。此外，在43个城市样本中的8个样本的巢材中还检测到了噻虫胺（表1）。

我们发现杀虫剂种类数（广义线性模型，β = 1.800 ± 0.392，p < 0.001；图1A）和……

讨论

与近期发现一致（Tassin-de-Montaigu等，2025年），我们在巢衬里材料中检测到氟虫腈、氟虫腈砜、吡虫啉和氯菊酯，证实了兽医杀虫剂可以扩散到周围环境中，并通过收集受污染的哺乳动物毛发而被纳入鸟类巢穴。由于所收集的毛发未进行分类鉴定，不能确认伴侣动物为检测到的残留物的唯一来源，因此其他……

结论

我们的研究表明，兽医体外寄生虫杀虫剂不仅存在于城市栖息地的大山雀巢中，也存在于 Natura 2000 受保护森林中，表明伴侣动物治疗代表了一个此前未被充分认知的鸟类繁殖环境杀虫剂污染来源。这些发现表明，通过纳入巢衬里材料的受污染毛发，从被处理的伴侣动物向鸟类繁殖微栖息地发生了转移，且始终更高的……

CRediT作者贡献声明

Ivett Pipoly：写作——审阅与编辑，写作——初稿，方法论，调查研究，概念构思。Gábor Seress：写作——审阅与编辑，写作——初稿，方法论，调查研究，数据整理，概念构思。Olivér Csíkvári：写作——审阅与编辑，写作——初稿，资源，方法论，资金获取。Olga Ulbert：写作——审阅与编辑，写作——初稿，方法论。Zsófia Varga-Szilay：写作——审阅与编辑，写作……

未引用参考文献

De Marchi等，2025年；Hernandez Jerez等，2022年；Goulson，2018年；Tassin-de-Montaigu等，2025年。

许可

研究团队持有进行鸟类发育监测、巢穴监测以及在保护区工作所需的所有必要许可（保护区工作许可为VE-09Z/03454-8/2018，观察和接触受保护物种许可为PE/EA/786-7/2018）。

利益冲突声明

作者声明不存在利益冲突。

资金

本项目获得了HUN-REN TKI匈牙利研究网络和匈牙利科学院可持续发展与技术国家计划（FFT NP FTA）的资金支持，以及匈牙利国家研究、发展与创新基金（NKFIH FK-137743资助GS，PD142106资助IP）的支持。ZVS获得了匈牙利文化与创新部通过NKFIH大学研究奖学金计划（EK?P）（025-2.1.1-EK?P-2025-00029/112）的支持。GS获得了……

利益冲突声明

? 作者声明他们不存在已知的竞争性财务利益或个人关系，这些利益或关系可能影响本文所报告的工作。

致谢

我们作者感谢Krisztián Horváth解决后勤问题并提供GC-MS分析所需的基础设施支持。我们感谢三位野外助手Viola Nagy、Máté Havasi和András Zámbó在收集巢衬里材料方面的帮助。我们还感谢Renáta Unger在氯菊酯测量的实验室工作方面提供的协助，以及Barnabás Gere在样品制备方面提供的协助。我们感谢Gábor Pozsgai在……期间提出的想法。

Zsófia Varga-Szilay | Olivér Csíkvári | Olga Ulbert | Ivett Pipoly | Gábor Seress

HUN-REN–PE演化生态学研究组，潘诺尼亚大学，匈牙利韦斯普雷姆，H-8200