黑海沿岸两站点土壤传播重金属的人体健康风险评估：基于散斑玛瑙螺的生物监测

《Regional Studies in Marine Science》：Human Health Risk Assessment of Soil-Borne Heavy Metals in Two Black Sea Coastal Stations: Biomonitoring via Helix aspersa

　　

摘要

本研究首次对土耳其黑海沿岸两个站点——锡诺普（Sinop）和法特萨（Fatsa）——的Helix aspersa（散大蜗牛）及其周围土壤中的重金属富集对人类健康的风险进行了全面评估。通过电感耦合等离子体质谱（ICP-MS）在组织、壳和土壤中共鉴定出十一种金属：铜、锌、铅、镉、铁、镍、砷、铬、硒、锰和锡。计算了生物-土壤积累因子（BSAF）和分配因子（PF）以评估该物种作为生物传感器的潜力，并采用污染因子（CF）、污染负荷指数（PLI）、富集因子（EF）和地累积指数（Igeo）来表征土壤污染程度。通过每日摄入量（EDI）和每周摄入量（EWI）、目标危害商（THQ）、总目标危害商（TTHQ）以及癌症风险（CR）估算了健康风险。金属浓度呈壳<组织<土壤的梯度分布，软组织为主要积累部位。土壤污染指数仅在锡诺普站确定了CF、PLI、EF和Igeo参数。在法特萨站，与采矿相关的砷占主导地位，组织浓度为4.42 mg/kg。仅法特萨站的非癌症风险因砷超标（THQ=4.5）；锡诺普的总指数（TTHQ）为1.78，法特萨为5.17。锡诺普站镉的癌症风险超过了USEPA限值（5.4×10?3），法特萨站的砷（2.03×10?3）和镉（1.28×10?3）同样超标。这些结果表明，H. aspersa可食组织中的砷和镉可能构成区域性健康风险，凸显了在收获或养殖蜗牛之前评估土壤金属含量的必要性。

引言

陆生蜗牛在提供食物供应之外，还被广泛用作哨兵物种来评估陆地生态系统中的金属污染（De Vaufleury Gomot和Pihan, 2000；Al-Alam等, 2023；Boubakri等, 2026）。陆生蜗牛通过摄入受污染的食物——包括活的植物、微生物、土壤和水——来积累金属，同时也能通过其皮肤（包括覆盖粘液的足部）吸收金属，并通过吸入受污染的空气来获取金属（Gomot-De Vaufleury, 2000）。从孵化期开始，蜗牛在其生命周期的大部分时间里都生活在土壤表层，这意味着其初始生命阶段直接接触周围土壤（Dhara等, 2022；Fojt等, 2022）。实地研究表明，H. aspersa能始终通过组织与壳分析反映土壤中生物可利用金属的存在。即使短期暴露也会造成可测量的生物积累，使其成为一种有效的时间和空间监测手段（Al-Alam等, 2023）。

陆生蜗牛易于养殖，且比其他传统牲畜更加环保（Yarnell & Evans, 2000）。这些物种也可以从野外采集，养殖所需空间极小，每千克生长所需饲料更少，温室气体排放显著更低（Galewska等, 2022）。其高蛋白品质、低脂肪和低胆固醇含量，以及作为钙、铁、镁等必需营养素替代来源的作用，吸引了养殖者、研究者和消费者的关注，使蜗牛养殖成为可持续农业实践之一（Barker, 2001；Gheoca, 2013；Pissia等, 2021；Baghele等, 2023）。近年来，受陆生蜗牛经济价值和食用及化妆品产品需求增长的推动，全球蜗牛养殖业得到了显著发展（Apostolou等, 2021）。Helix属蜗牛占据最大市场份额，约占70%（GOMOT, 1998；Yildirim等, 2004；Baki, 2010；Ryga?o-Galewska等, 2022）。

在土耳其，有全球广泛分布且多样性丰富的三种陆生蜗牛具有重要意义：罗马蜗牛（Helix pomatia）、小灰蜗牛（Helix aspersa）和土耳其蜗牛（Helix lucorum）（Yildirim等, 2004）。然而，这些物种在土耳其并不被食用。自2012年以来，已有陆生蜗牛产品信息记录在案，这些产品主要从野外采集并出口至国际（TU?K, 2022）。土耳其关于具有经济价值的陆生蜗牛的研究数量非常有限，通常侧重于肉产量和质量（Kocabas, Fenercio?lu, 1992；Yildirim等, 1996；Y?ld?r?m等, 1999；Yildirim等, 2004；Ozogul等, 2005；Baki, 2010；?a??ltay等, 2011；Duyar等, 2018），以及微生物污染（Kirkan等, 2006；Temelli等, 2006；Sa?lam和G?khan, 2006）。土耳其尚无关于陆生蜗牛组织中重金属积累以及食用这些蜗牛相关健康风险的研究。可食陆生蜗牛正逐渐被认可为一种有用的蛋白质来源。然而，它们从受污染土壤中采集时生物累积有毒金属的能力可能构成健康风险。近期将组织金属浓度与消费者风险指标（如每日估计摄入量（EDI）、每周估计摄入量（EWI）、目标危害商（THQ）和癌症风险（CR））相关联的研究发现，镍（Ni）和镉（Cd）等金属在某些地区可超过安全限值。这凸显了在缺乏此类信息的地区建立基线数据的必要性（Boubakri等, 2026）。此外，陆生蜗牛还会食用受污染的成熟植物、微生物和土壤颗粒，进一步加剧了潜在污染（Messina等, 2025）。土壤是人类活动释放的重金属的主要储库。土壤重金属污染可通过食物链威胁人类和生态系统。这些风险包括受污染的地下水、降低的食品安全性和市场价值、可用耕地减少、食品安全问题以及土地权属纠纷（McLaughlin等, 2000；Ling等, 2007）。

黑海地区的研究已对海洋生物和沿岸沉积物中的金属污染进行了广泛研究，为水环境健康和海产品安全提供了重要见解（Bat等, 1999；Bat等, 2001；Bat等, 2014；Bat等, 2015；Top?uo?lu等, 2002；Culha等, 2008；Türk ?ulha等, 2010；2017；2022）。与海洋区域相比，关于邻近海岸腹地可食陆生生物中金属如何累积的信息有限。考虑到陆生蜗牛频繁接触表层土壤，并且可以通过食用受污染的土壤、植物和水或通过大气沉降来生物积累金属，这揭示了一个重要的知识空白。对陆生蜗牛及其周围土壤中的金属进行评估，可以提供仅靠海洋监测无法获得的见解。这包括了解陆地金属水平与其在可食组织和壳中积累之间的联系，以及对人类食用可能产生的影响。

为弥补这一空白，本研究对土耳其黑海沿岸腹地两个区域——锡诺普和法特萨——的Helix aspersa及其周围土壤进行了综合多金属评估。在土壤、蜗牛组织和蜗牛壳中测定了十一种金属的浓度：铜（Cu）、锌（Zn）、铅（Pb）、铁（Fe）、砷（As）、铬（Cr）、硒（Se）、锰（Mn）、锡（Sn）、镉（Cd）和镍（Ni）。通过确定生物-土壤积累因子来评估这种可食陆生物种在不同区域和基质中的金属积累情况，以及其在土壤金属污染生物监测中的潜在应用。

本研究通过结合土壤污染、可食出口产品中的金属积累以及非致癌和致癌风险的综合评估，提供了区域基线数据，从而补充了现有关于黑海沿岸海洋生物和沉积物的文献。此外，采用污染因子（CF）、污染程度（Cd）、修正污染程度（mCd）、富集因子（EF）、地累积指数（Igeo）和污染负荷指数（PLI）对土壤污染进行了表征。采用总目标危害商（TTHQ）、每日估计摄入量（EDI）、每周估计摄入量（EWI）、目标危害商（THQ）和癌症风险（CR）评估了与蜗牛食用相关的潜在膳食暴露和健康风险。据我们所知，这是来自土耳其的第一项在H. aspersa中将上述各项组件相结合的综合评估。

章节片段

样本采集与分析

锡诺普和法特萨均为黑海沿岸城市；锡诺普以夏季旅游闻名，而法特萨则以农业为主，尤其是榛子种植。采样点的选择基于蜗牛是否存在。在锡诺普站（S），观察到H. aspersa的多样化种群，于2022年8月采集了50只成年个体。在法特萨站（F），未发现有活的H. aspersa，但空壳表明该物种曾在此存在。由于没有自然种群，幼体蜗牛来源于

H. aspersa组织、壳、土壤中的重金属浓度及有机碳百分比

研究中100份蜗牛样本的活体重量、壳重量、壳长度和组织重量均已测量和评估，结果见表格1。使用欧洲认证参考物质（ERM-C278，贻贝组织）对分析准确性进行了评估。根据ERM-C278，所有分析金属的平均回收率为100.3%（表格2）。从锡诺普和法特萨站采样的蜗牛组织和壳中重金属的平均浓度，以及土壤中

土壤污染、组织特异性金属分布与生物积累

此前的基于基质的研究报告了黑海地区中部和东部由于人类活动（如采矿、农业、交通、生活垃圾和化肥使用）以及成土过程导致的Cu、Zn和Pb水平升高（Apayd?n等, 2022；Ayd?n和Tunca, 2022；Baltas等, 2020）。在本研究中，锡诺普站的最高土壤浓度记录为Zn、Fe、Cu、Mn和Cd，而Cu、Zn、Cd和Pb的升高水平

结论

本研究发现，H. aspersa组织中的重金属水平总体上反映了土壤浓度，但不同金属和站点之间存在差异。仅凭土壤总浓度无法指示组织积累。相反，生物利用度——主要受土壤有机质影响——决定了金属在环境和生物体之间的分配。因此，H. aspersa中的金属积累似乎并非被动过程，而是一个组织特异性、受生物调控的过程。

未引用参考文献

(Bannett等, 1999；Bayrakl?等, 2023；Be?irovi?等, 2010；CCME, 2023；Chien等, 2002；Chien等, 2002；FAO/WHO, 2007；Han等, 1998；Han等, 2006；Kumar等, 2010；Liaghati等, 2004；Müller, 1981；Notten等, 2006；Ong和Kamaruzzaman, 2009；USEPA, 2000；USEPA, 2025；Sa?lam和G?khan, 2006；Stancheva等, 2013；Scheifler等, 2006；Turekian和Wedepohl, 1961；TUIK, 2022；Türk ?ulha等, 2017；WHO, 1990；Zhang等, 2007)

CRediT作者贡献声明

Mehmet Bedrettin Duman：撰写—原稿、监督、软件、资源。Fatma Rabia Karaduman：撰写—原稿、验证、软件、资源。Saniye Türk ?ulha：撰写—原稿、可视化、调查、形式分析、数据整理、概念设计。Meryem Ye?im ?elik：撰写—审阅与编辑、撰写—原稿、可视化、调查、形式分析。

利益冲突声明

作者声明不存在已知的可能影响本文所述工作的竞争性财务利益或个人关系。

致谢

本研究得到了土耳其伊兹米拉克蒂普切莱比大学科学研究项目协调中心（2021-GAP-SUüF-0021）的经费支持。人工智能（AI）辅助工具（OpenAI）用于RStudio中的统计编码支持，所有分析和解释均由作者完成并核实。

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