《Animal Behaviour》：Are individual differences in social behaviour a cause or a consequence of endoparasite infection in feral cattle?
编辑推荐：
宿主-寄生虫互作常被描述为“恶性循环”，即被感染的宿主与其未感染的同类相比，在多个方面存在差异，这些差异可能增加其寄生虫负荷及并发感染的风险。然而，个体差异究竟是感染的原因还是后果，这一问题仍难以解决，因为这需要对感染状态和社会性进行同步量化。并发假说分别关注
宿主-寄生虫互作常被描述为“恶性循环”，即被感染的宿主与其未感染的同类相比，在多个方面存在差异，这些差异可能增加其寄生虫负荷及并发感染的风险。然而，个体差异究竟是感染的原因还是后果，这一问题仍难以解决，因为这需要对感染状态和社会性进行同步量化。并发假说分别关注寄生虫感染与社会行为的关联，以及行为与感染风险之间的关联，但这些关联可能具有系统特异性。香港流浪牛（Bos taurus）种群在无驱虫治疗的情况下经历自然发生的季节性感染模式，并在极少人为管理下表现出自然行为。研究人员在三个规模、性别比例和繁殖状态各异的牛群中，于个体水平评估了社会互动（包括攻击、亲和、异亲理毛、性行为、flehmen和优势等级）及内寄生虫感染（粪便样本中虫卵、卵囊和幼虫的鉴定）。研究人员采用假设驱动的建模方法，首先构建四个广义线性模型评估感染对社会行为的影响，随后构建四个二项广义线性模型模拟行为对湿季寄生虫感染的作用。所有模型均使用校正后的赤池信息准则（AICc）选择最优拟合模型。最后，研究人员评估了异亲理毛与潜在寄生虫摄入之间的关联。共感染是感染的重要方面，与更高频率的社会行为表现及更高的优势等级相关。无论个体社会行为差异如何，旱季感染状态仍是预测随后（湿季）感染状态的最重要因子。研究人员还发现，paramphistomids感染风险与异亲理毛过程中舔舐的身体部位类型之间存在关联。这些结果加深了研究人员对自由放养有蹄类动物宿主-寄生虫互作中个体差异的理解。
社会行为差异与内寄生虫感染：香港流浪牛的因果探究
宿主-寄生虫互作是复杂而动态的系统，常被形象地描述为“恶性循环”，即被感染的宿主在身体状况、应激激素水平及行为等方面与未感染个体存在差异，而这些差异可能进一步加重寄生虫负荷或增加其他病原体的感染风险。然而，这些个体差异究竟是感染的原因还是结果，一直难以回答，尤其是在同一社会群体内比较感染与未感染个体的社会性差异时。对有蹄类动物而言，以往研究多聚焦于寄生现象作为社会系统和社会群体间差异的驱动因素，而比较社会群体内部个体间的感染风险差异仍面临实际挑战，因为这需要对个体感染状态和社会性进行同步量化。尽管寄生虫感染对社会行为的影响以及社会行为对感染风险的反馈作用均已有文献记载，但来自自由放养反刍动物种群的证据仍然有限。
为填补这一空白，研究人员选取香港流浪牛（Bos taurus）作为研究系统。该种群为婆罗门牛（B. t. indicus）与普通牛（B. t. taurus）的杂交后代，自20世纪70年代起自由放养于香港部分地区，不接受常规驱虫治疗，表现出自然的社会行为，如异亲理毛和明确的优势等级，并经历季节性变化的自然感染模式。以往研究已在该种群粪便样本中检测出线虫、吸虫、绦虫和原虫，但临床症状轻微。本研究旨在同时量化个体水平的感染状态与社会行为，检验感染是否影响社会行为以及社会行为是否影响感染结果，并特别关注共感染和异亲理毛在其中的作用。
研究人员在三个规模、性别比例和繁殖状态各异的牛群中（共95头可识别个体，36雄59雌）开展研究。行为数据通过全事件行为取样法，于2022年8月至2023年6月间记录，累计119.70观察小时，涵盖攻击、亲和、异亲理毛、性行为、flehmen和优势等级等行为。粪便样本分别在旱季（2022年12月至2023年2月，86头）和湿季（2023年7月至8月，75头）采集，其中66头个体两季均有样本。寄生虫鉴定采用沉淀法（吸虫卵）、McMaster漂浮法（线虫、绦虫卵和原虫卵囊）及改良贝尔曼法（培养后幼虫鉴定）。纳入分析的寄生虫类群在旱季为Cooperia、Trichostrongylus、paramphistomids、Fasciola和Eimeria，湿季为Moniezia、paramphistomids、Eimeria和Dictyocaulus，共感染定义为寄生类群丰富度。统计分析分为三部分：分析1构建广义线性模型（GLM）评估旱季感染状态对社会行为的影响；分析2构建二项GLM评估行为与优势等级对湿季感染结果的影响，并控制旱季感染状态；分析3使用伯努利分布的GLM检验异亲理毛中舔舐的身体部位（可能受粪便污染与不受污染）对湿季感染风险的影响。模型选择基于校正后的赤池信息准则（AICc）。
研究结果显示，共感染与多种社会行为表现及优势等级密切相关。在分析1中，共感染模型是表现型异亲理毛、攻击、性行为、flehmen及优势等级的最佳拟合模型。被更多寄生虫类群共感染的牛表现出更多的攻击行为（标准化β=0.36，95%CI [0.16–0.55]，P=0.0002）、性行为（标准化β=0.68，95%CI [0.35–1.00]，P<0.0001）和flehmen（标准化β=0.30，95%CI [0.02–0.58]，P=0.03），且具有更高的优势等级（标准化β=0.30，95%CI [0.11–0.49]，P=0.002），并倾向于表现更多异亲理毛（标准化β=0.25，95%CI [?0.04–0.54]，P=0.08）。然而，旱季感染与表现型亲和及所有接受型行为均无关联，这些行为的模型最佳拟合为零模型，表明其受牛群和性别影响大于个体感染状态。在分析2中，对于湿季的paramphistomids和Eimeria感染，零模型均为最佳拟合模型，表明湿季感染状态主要由此前旱季感染状态及牛群和性别效应预测，而非个体社会行为差异。对于Eimeria，优势模型的拟合度与零模型接近（AICc差异<2），但模型内无显著预测因子。在分析3中，舔舐可能受粪便污染的身体部位的牛，湿季感染paramphistomids的风险显著增加（标准化β=2.28，95%CI [0.10–4.46]，P=0.04），但该行为与Eimeria、Dictyocaulus及Moniezia感染无显著关联。
讨论部分指出，共感染是宿主-寄生虫互作的重要方面，与更高频率的社会行为表现及更高优势等级相关。本研究中，共感染与性行为表现的强关联可能反映了感染对生殖能力的影响，但受种群中绝育措施（如去势公牛性行为和攻击行为减少）的潜在调节。优势等级与共感染及Eimeria感染的关联，可能源于高等级个体优先获取高质量或更易接触的牧草，从而摄入更多感染性物质；同时，优势与感染风险的正相关也提示该种群中“恶性循环”并不常见。关于异亲理毛与paramphistomid感染的关联，由于吸虫生活史需要中间宿主螺类，直接摄入被粪污污染皮毛上的感染性物质难以解释该关联，研究人员提出两种非互斥假设：一是高等级牛异亲理毛频率更高且paramphistomid感染率本就较高；二是被污染的身体部位可能在物体摩擦或躺卧时接触环境中的感染源。尽管异亲理毛对有蹄类动物具有多种益处，本研究结果提示其也可能存在感染代价。
研究结论部分可概括为：本研究的发现增进了对自由放养反刍动物宿主-寄生虫互作生态学的认识。研究人员详细描述了寄生虫感染与社会性之间的关联，这与“恶性循环”的预期形成对比，但支持了流浪牛社会行为与地位中感染风险的异质性。通过进一步探索感染状态与社会行为之间的因果联系，可以深入了解寄生虫的传播方式以及社会动态如何影响寄生虫感染。该论文发表在《Animal Behaviour》。
