《Current Opinion in Neurobiology》：Evolution of social behavior and its neurobiological basis—where we began, and where we are going
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理解神经系统如何进化以协调动物的社会行为是近代生物学的一个长期目标。历史上，大脑的特化被认为构成社会表型多样化的基础，无论这涉及新神经回路（neural circuits）的出现，还是对支撑动机、唤醒和刺激显著性的既有回路的修饰。更近期的研究通过考虑全脑以及探
理解神经系统如何进化以协调动物的社会行为是近代生物学的一个长期目标。历史上，大脑的特化被认为构成社会表型多样化的基础，无论这涉及新神经回路（neural circuits）的出现，还是对支撑动机、唤醒和刺激显著性的既有回路的修饰。更近期的研究通过考虑全脑以及探索社会伙伴之间的神经协调现象扩展了这一范围。与此同时，单细胞空间转录组学（single-cell spatial transcriptomics）和机器学习（machine learning, ML）等新技术颠覆了研究人员研究大脑及其与行为关系的方式，为神经系统的创新和功能复杂性创造了全新视角。未来的研究需要整合这些观点，以构建一个更具统一性的框架，该框架考虑社会行为如何从分布式神经回路中涌现，以及这些回路如何随时间被重组和重新利用，以支持复杂社会形式的多样化。
**引言（Introduction）**
本文回顾了社会行为神经生物学研究的历史脉络与前沿进展。作者指出，理解大脑如何进化以协调动物的社会行为是现代科学最令人兴奋的前沿之一。进化产生了许多独特的社会性状，如合作、配偶吸引、竞争和亲代抚育。该领域自20世纪初神经行为学与神经内分泌学奠基以来，逐渐形成了当代社会行为神经生物学的核心原则。文章将依次探讨社会神经行为学的历史起源、当前研究框架以及未来发展方向。
**社会神经行为学的历史起源（Historical origins of social neuroethology）**
社会神经行为学源于20世纪初的行为学。Wallace Craig、Konrad Lorenz、Niko Tinbergen、Julian Huxley等人在生态和进化背景下考察动物行为，尤其关注社会互动。Tinbergen提出的“四个问题”框架强调机制研究的重要性；Karl von Frisch通过蜜蜂摇摆舞研究证明，必须理解动物的感知机制才能理解其社会互动。神经行为学随后成为独立学科，其中社会行为的神经基础是重要主题。以蟋蟀鸣唱行为为例，雄性通过特化的下行通路激活胸部神经节中的中央模式发生器（central pattern generators, CPGs），驱动翅膀节律性运动以发声；雌性听觉系统在结构上特化，用于定位、过滤和处理偏好的声学特征。Wallace Craig区分了欲求行为与完成行为，并结合厌恶概念提出动机循环模型：饥饿动物寻求食物（欲求行为），找到后进食（完成行为），饱足后回避食物，直至再次饥饿。环鸽研究进一步表明，求偶和亲代抚育涉及雌雄个体间相互的欲求与完成行为，而激素在大脑水平的整合作用对这种个体间互动至关重要。早期工作奠定了两个关键观点：其一，脑本身对于理解行为至关重要，神经系统可为实现特定社会互动类型而发生进化特化；其二，动机状态是调控社会行为的重要因素，调控社会互动的回路可能整合了唤醒和本能驱动机制。
**研究社会脑进化的早期模型（Early models for studying the evolution of the social brain）**
20世纪末至21世纪初，研究人员通过比较行为模式不同的近缘物种，聚焦神经系统如何进化以促进新性状的产生。其中最重要的两类动物是雀形目鸣禽（oscine songbirds）和Microtus田鼠。
**鸣禽（Oscine songbirds）**
鸣禽研究主要关注物种如何学习成年期用于求偶和领地防御的复杂发声。鸣唱学习发生在幼鸟早期聆听“导师”的过程中，依赖于脑中衍生的鸣唱控制系统，该系统包括：i) 前脑前部通路（anterior forebrain pathway），负责发声模仿与学习；ii) 后部通路（posterior pathway），负责发声产生。个体和物种水平的鸣唱差异可追溯至这些神经通路中不同核团的形态差异。例如，上游运动核团HVC（proper name）和RA（nucleus robustus arcopallialis）的个体差异与某些类群的鸣曲库大小相关，且这种效应并非由学习驱动，而是反映大脑的静态特征。跨物种比较显示，HVC和RA体积正向预测鸣曲库大小和鸣唱率。转录组研究进一步揭示，HVC和RA的细胞状态差异对应个体和物种间鸣唱声学特征的差异；甚至在鸣唱学习开始之前，这些核团内兴奋性投射神经元已具有个体独特的转录特征，并可能塑造学习过程。
**Microtus田鼠（Microtus voles）**
田鼠研究考察神经内分泌表型如何进化以促成特化社会性状，特别是社会单配制。草原田鼠（prairie vole）是焦点物种，雄性和雌性形成长期单配伴侣关系，涉及社会亲附、交配和亲代抚育。该行为与脑区中多巴胺能活性、神经肽表达和激素受体密度的物种特异性模式有关，这些脑区调节奖赏、记忆、唤醒和动机。性行为与共居激活这些神经内分泌系统，形成强烈伴侣偏好，构成配对联系的基础。相反，非单配的山田鼠和草地田鼠具有完全不同的神经内分泌表型，相同的经历不能触发伴侣偏好。通过工程手段使非单配田鼠表达类似单配的神经内分泌表型，可诱发类似配对联系和社会亲附的行为。这表明社会单配的选择通过调节内分泌系统在保守脑区中的运作方式实现。类似机制也见于鸟类：选择增加社会亲附或群居性可通过调节与田鼠单配相关的神经激素系统实现，操控激素作用可改变群居鸟类为独居状态。因此，选择社会性状可能普遍通过调整祖先脑区中的离散神经内分泌系统来驱动行为多样化。
**社会决策的神经回路（Neural circuits for social decision-making）**
上述研究催生了现代观点，即脊椎动物中一个“社会决策网络”（social decision-making network, SDMN）控制社会性状。SDMN节点作为同源结构存在于几乎所有哺乳类、鸟类、爬行类、两栖类和鱼类中，调节动机、唤醒和刺激显著性。社会决策被认为是SDMN各节点相对活动累积的结果。支持证据包括：SDMN活动可预测社会性状变异；早期或成年期的社会经历可影响SDMN功能，且物理环境线索可调节这种影响。SDMN还与其他特化回路（如鸣禽鸣唱控制系统）相互作用。例如，性激素作用于SDMN中的视前区可增加雄鸟鸣唱率，但不改变声音的声学特征，尽管视前区与鸣唱系统无直接连接。SDMN框架的持久价值体现在两方面：第一，它为理解社会性状的进化增殖提供了框架，社会表型多样化通过改变SDMN的活化景观发生，可能涉及局部细胞形态和结构改变、内分泌表型改变，或系统整合内外信息方式的改变；第二，它促进了脑—行为关系的系统级分析，即社会行为是多个脑核团相对活动差异的涌现特征，例如焦虑和愤怒可组合为领域行为。
**社会脑进化研究的未来方向（Future directions for research on the evolution of the social brain）**
技术革新正在迅速改变神经生物学和行为研究，包括全脑神经活动绘图、神经遗传学方法和机器学习。
**全脑神经活动绘图（Whole-brain mapping of neural activity）**
现在可以同时测量多个脑区的活动，同时动物在实时行为中表现。研究开始探索神经系统如何整合感觉感知与运动控制，以生态相关的方式指挥行为输出。对于社会互动，最令人关注的工作之一是揭示交配的复杂分步阶段：神经回路可识别来自性伴侣的不同感觉线索，并招募不同感觉运动通路驱动交配的独特顺序步骤（如配偶检测、求偶、交配）。全脑活动绘图也用于追踪动物如何在社会互动中相互解读和响应。例如，在会二重唱的鹪鹩中，配对伙伴需要以极强时间精度产生交错鸣唱，这依赖于快速整合来自伴侣的听觉输入与持续运动输出；HVC通过增加自身音节产生时的放电、抑制伴侣听觉反馈引起的放电来引导这一过程。竞争和亲和行为中也发现了神经协调现象。在草原田鼠中，雄性射精频率是预测配对个体间神经协调程度的最佳线索，且SDMN内的节点同步对配对形成和持久性至关重要。神经同步程度的变异可预测社会成功的某些方面，提示选择可能作用于促进个体间神经协调的机制。
**神经遗传学与脑进化（Neurogenetics and brain evolution）**
神经遗传学方法长期用于研究社会行为回路的进化。在鸟类中，研究人员常用即时早期基因（immediate early gene, IEG）表达来定位参与发声的脑区，包括鸣唱控制系统部分区域。该方法已扩展至其他鸣唱学习类群（蜂鸟、鹦鹉）和非鸣唱学习类群（亚鸣禽）。亚鸣禽虽缺乏完整鸣唱控制系统，但至少具有后部发声运动通路的某些节点。啄木鸟研究中，IEG标记了参与敲击展示行为的脑核团，这些核团与鸣禽前脑前部通路和发声运动通路的某些区域相似，提示鸣唱控制系统的进化历史比以往认为的更复杂：该系统并非仅用于发声学习，而可能以区域特异性方式进化以控制更多样化的展示行为。单细胞空间转录组学（single-cell spatial transcriptomics）进一步揭示，通常被认为“高度保守”的脑区实际包含进化上古老的细胞类型与新型细胞类型的混合。因此，特定脑区可能并非神经系统进化保守的基本单位，即使古老区域也可能随时间与新型细胞类型混编而功能更新。在比较背景下运用这些技术需要系统发育生物信息学方法，而目前已有研究开始探索基因表达谱系的深时变化，使探测特定脑区神经细胞类型进化的系统发育历史成为可能。
**机器学习（Machine learning）**
机器学习正在革新对脑和行为关系的理解。在脑活动解码方面，机器学习可发现研究者不易察觉的复杂非线性时空模式。例如，结合鸣管生物力学与运动前皮层神经群体记录，研究人员能从持续脑活动直接合成鸣禽的习得鸣唱，说明高维自然行为可以从相对小样本的神经元活动中读出。机器学习也能解码持续性、情境依赖的脑状态，这类状态可能构成社会情境的内部表征。在行为分析方面，机器学习可以改进对动物动作及其复杂行为基元的分类和描述，不仅能描述动物过去的行为，还能根据条件预测行为。近期社会行为研究包括：夜间迁徙鸟类的种间社会关联基于翅膀形态和声音信号相似性呈非随机组合；无标记动作捕捉管线可长期追踪自然环境中猴群并估计姿态，从而区分社会互动与其他活动，并揭示社会注视这一灵长类社会性的微妙关键成分。将行为与神经数据联合嵌入共享潜在空间的新方法，正在使跨物种、跨脑区和跨记录技术的比较成为可能。目前机器学习用于理解神经进化的研究尚少，但未来与全脑活动和单细胞转录组学等手段结合，有望揭示新的原则。
**结论（Concluding thoughts）**
过去一百年来，人们对于大脑如何控制动物社交互动的理解已取得长足进步，但奠基性思想仍具有指导意义。当前观点认为，多个脑区的分布式活动引导社会行为输出，选择通过调节活动模式驱动新社会性状的进化多样化。未来研究需要认识到，社会互动不仅由单个个体脑内活动支配，还通过多个个体之间的神经活动同步实现。此外，脑的进化并非“祖先区域”被静态保留，而是古老细胞类型与新型细胞类型不断混合的再生过程。将细胞类型变化映射到社会行为的系统发育模式是进化神经科学的新前沿，机器学习工具的进一步发展将极大地推动这一领域。
