景观变化中的吸血蝙蝠狂犬病：土地利用引起的种群连通性变化如何影响狂犬病毒溢出风险

《Ecological Modelling》：Vampire bat rabies in changing landscapes: how land use-induced changes in population connectivity affect the risk of rabies virus spillover

　　

**摘要**

吸血蝙蝠传播的狂犬病继续是拉丁美洲和加勒比地区畜牧生产的重大经济负担，也是该地区部分地区的公共卫生关切。先前的研究表明，蝙蝠群落中狂犬病的维持需要迁入，而且种群控制策略不仅可能无法减少对牲畜的传播，还可能增强野生种群中的病毒扩散。最近的研究表明，宿主对人为景观碎片化的反应可能改变移动模式，从而驱动牲畜狂犬病的暴发。我们利用野外调查和建模策略，旨在检验以下假设：觅食区域的碎片化导致群落间连通性增加，从而促进狂犬病的持续存在并增加溢出风险。我们纳入了2017年9月至2019年7月间在乌拉圭16个地点的353次捕获事件数据。疾病动态采用区室型元种群模型进行建模，该模型操控了子种群间的接触程度，从完全隔离到完全混合，并考虑了病毒引入元种群的来源异质性。我们的结果表明，狂犬病表现为非同步暴发，而且重要的是，更高的连通性增加了元种群水平的持续存在时间，在病毒未从外部重新引入的情况下可持续长达12年。初始感染群落在网络中的位置仅在连通性值极低时才具有重要意义。如果群落间的连通性响应土地利用变化，那么管理碎片化以降低狂犬病溢出到牲畜的风险，可以作为生态学的疾病预防措施。

**引言**

病原体跨物种传播，即溢出，需要特定条件在时间和空间上对齐，从而使多个不完美的屏障被突破，允许传播发生（Plowright等，2017）。溢出需要病原体存在于储宿主物种中、病原体从该物种排出，以及储宿主或病原体与受体宿主之间的接触（Plowright等，2017）。储宿主的丰度和分布，以及病原体的持续存在时间——即病原体在特定种群或群落中存在的期间——和负荷量是决定这一过程的关键因素（Lunn等，2026）。由于屏障在时间和空间上不断变化，病原体在种群中持续存在的时间越长，溢出到受体宿主的机会就越多。病原体在宿主种群中的持续存在可能由感染动态（如潜伏感染与反复再激活）、免疫力减弱、大种群规模、宿主人口统计学（出生脉冲）、迁入以及空间动态（如元种群动态）驱动（Lloyd-Smith等，2005；Peel等，2014）。我们需要理解这些持续存在组分的响应机制对环境变化的反应。空间显式模型是野生动物疾病研究的关键工具，特别是用于理解促进疾病的因素、预测疾病动态以及设计和监测控制与管理策略。Wijburg等（2026）提出了空间疾病模型的分类，分为三个类别：数据驱动型、过程驱动型和决策驱动型模型，以评估它们对野生动物疾病监测的贡献。

种群和传播过程的不同时间尺度对于解释病原体在种群中的持续存在至关重要（Lloyd-Smith等，2005）。特别是从病原体角度来看，感染期持续时间、从暴露到感染期开始的时间以及恢复率很重要。了解这些参数如何与宿主种群的时间动态相互作用（如：繁殖季节性、迁移活动和扩散）也很相关（Horton等，2020；Peel等，2014）。

无论是在群落还是元种群中，都存在源于群体间同步性（或缺乏同步性）的新兴特征。当种群是连通时（至少在中等连通性水平），感染的非同步性和易感个体的涌入促进了感染的持续存在（Almberg等，2010）。

在新热带区，吸血蝙蝠传播的狂犬病（狂犬病毒；弹状病毒科）（Walker等，2022）是一种重要的地方性人畜共患病，威胁人类生命，并造成经济损失，包括牲畜死亡、蝙蝠管理项目、牲畜疫苗接种和狂犬病监测系统的必要性（Freire de Carvalho等，2018；Johnson等，2014；Stoner-Duncan等，2014）。自美洲殖民地时代以来，就有牲畜被吸血蝙蝠攻击后出现狂犬病样疾病的报告。首次确认该物种在牛狂犬病中作用的研究于1911年发表，随后是巴西南部的一场暴发（Carini，1911）。

普通吸血蝙蝠（Desmodus rotundus）是一种专性吸血蝙蝠，分布于从墨西哥北部到乌拉圭以及阿根廷中部和智利（Barquez等，2015；Piaggio等，2017）。其进食习惯使吸血蝙蝠成为狂犬病毒溢出的有效储宿主，因为它主要在人改造景观中的牲畜身上取食，而且狂犬病主要通过咬伤传播（Delpietro等，2017；Greenhall等，1983）。景观改造与吸血蝙蝠分布和丰度变化有关，也被提出会影响狂犬病溢出动态（Benavides等，2016；Botto Nu?ez、Becker等，2019；Botto Nu?ez等，2020a；Griffiths等，2020）。农业扩张和牲畜养殖导致的森林砍伐被认为与秘鲁、巴西、伯利兹和墨西哥的狂犬病分布变化有关（Benavides等，2020；Bolívar-Cimé等，2019；Fahl等，2015；Gomes等，2010；Hutter等，2016；Santos等，2019；Schneider等，2009）。牲畜的增加提供了越来越多的取食机会，这可能增加吸血蝙蝠与家畜之间的接触，同时也增加吸血蝙蝠种群（Benavides等，2020；Delpietro等，1992）。

普通吸血蝙蝠的运动生态学研究很少，且观察到该物种的活动范围存在很大差异，从1到20公里不等（Delpietro等，2017；Greenhall等，1983；Rocha等，2020；Trajano，1996）。许多因素，包括食物可用性、景观扰动、栖息地分布和温度，都可能影响该物种的移动模式。在乌拉圭，位于该物种分布的南部边缘，草原碎片化——主要是由于商业单一树种造林——也可能通过改变吸血蝙蝠的移动模式在狂犬病暴发中发挥作用（Botto Nu?ez、Becker等，2019；Botto Nu?ez等，2020a）。草原碎片化将牲畜集中在较少的斑块中，促进了先前未连接的群落之间的觅食重叠（Botto Nu?ez等，2020a）。预测这种增加的连通性会增加传播（患病率），但尚无元种群模型被用来检验对吸血蝙蝠狂犬病长期病毒持续存在的影响（Blackwood等，2013）。

研究表明繁殖季节性对病原体持续存在有重大影响，更具季节性的繁殖与更大的暴发相关，但病原体持续存在时间较短，因为易感池在下一个出生脉冲之前就被耗尽了（Lloyd-Smith等，2005；Peel等，2014）。在吸血蝙蝠中，热带地区观察到非季节性繁殖，而在较温和的地区，已描述了季节性出生脉冲，主要是对降雨而非温度的反应（Delpietro等，2017；Gomes和Uieda，2004；Greenhall等，1983；Nunez和de Viana，1997）。作为广泛分布的物种，吸血蝙蝠暴露于各种气候条件，因此在其分布范围内的繁殖动态存在一些变异性是可以预料的。为了将人口统计学有效地纳入疾病动态建模中，应估算年度繁殖函数。Peel等（2014）提出了一种基于田野的方法来估算野生动物出生脉冲，用于种群动态建模。在秘鲁的动态疾病模型中纳入了繁殖脉冲（Bakker等，2019b；Blackwood等，2013），但没有证据支持可以假设其在整个物种分布范围内保持恒定。由于季节性可能取决于具有地理时间可变性的因素，如降水或温度（Delpietro等，2017；Gomes和Uieda，2004；Nunez和de Viana，1997），应针对正在研究的特定种群进行估算。

在拉丁美洲和加勒比地区，控制吸血蝙蝠传播的牲畜狂犬病的主要策略是扑杀吸血蝙蝠种群以减少对牛的咬伤压力（Benavides等，2020；Streicker等，2012）。这一策略被提出是无效的；例如，在秘鲁，扑杀强度更大的群落显示出更频繁的狂犬病暴露（Blackwood等，2013；Streicker等，2012）。在秘鲁的大量研究表明，扑杀增加了蝙蝠扩散和狂犬病传播，因为被扑杀的栖息地变得可供重新定殖，而被捕杀栖息地中的幸存者可能因扰动而扩散（Bakker等，2019；Blackwood等，2013；Ribeiro等，2025；Streicker等，2012）。鉴于群落间的移动被预测会增加狂犬病发病率，扑杀引起的蝙蝠扩散变化可能会促进长期持续存在。

根据Wijburg等（2026）提出的空间疾病建模策略分类，虽然已有过程驱动模型应用于南美洲的狂犬病动态（Bakker等，2019），但在大陆南锥部、即D. rotundus地理范围边缘，该主题的研究仅限于数据驱动模型（Botto Nu?ez等，2020a），这些模型提供了狂犬病与景观特征和土地利用实践在时空上的关联证据，但尚未实施机制模型来评估局部特征对该地区疾病动态的影响。

在这里，我们将吸血蝙蝠群落组成和人口统计学的野外数据与数学建模相结合，以探索连通性和群落间出生同步性对景观水平狂犬病持续存在的影响。我们将群落间连通性视为一个过程，可以包括通过未知第三个群落的间接接触，或在觅食区域的接触（与迁移无关的连通性）。我们研究了16个位于物种分布最南端的吸血蝙蝠群落，以评估其繁殖成功率和季节性，并使用这些数据参数化具有迁移无关连通性和狂犬病传播的区室型离散时间模型。我们假设吸血蝙蝠群落间连通性的增加可以通过允许子种群间非同步短期暴发的动态，以及随后从邻近群落重新引入病毒，从而增强元种群水平的病原体持续存在。

**伦理声明**

所有捕获均在乌拉圭环境局（Dirección Nacional de Medio Ambiente, Ministerio de Vivienda Ordenamiento Territorial y Medio Ambiente）颁发的两个科学捕获许可下进行，档案号137/16（2016年1月5日批准）和2/2018（2018年5月17日批准）。动物处理方案获得了蒙大拿州立大学机构动物使用与照护委员会的批准（方案2017-30，2017年7月10日批准）以及科学学院……

**捕获**

我们记录了2017年9月至2019年7月间在乌拉圭16个地点的353次吸血蝙蝠捕获事件（补充图1），代表323个个体和30次再捕获事件。我们通过腹部触诊发现了36只怀孕雌蝙蝠。我们估算种群的全球繁殖率为0.102 year?1（95%精确二项置信区间：[0.072; 0.138]）。怀孕分布未显示出显著的季节性模式，但在温暖月份期间……

**讨论**

了解连通性变化如何影响吸血蝙蝠狂犬病的持续存在对于预测土地利用变化对疾病传播和溢出事件的影响以及适当管理风险是必要的。我们提出了一个吸血蝙蝠狂犬病元种群模型，该模型纳入了繁殖季节性，并适配了群落分布和连通性距离阈值的田野数据，同时使用了现实的种群规模。我们在此表明，狂犬病表现为……

**作者贡献声明（CRediT）**

Germán Botto Nu?ez：撰写——审阅与编辑，撰写——原稿，可视化，软件，资源，项目管理，方法学，调查，资金获取，形式分析，数据整理，概念化。Richard A. Detomasi Araujo：撰写——审阅与编辑，可视化，软件，方法学，形式分析，数据整理。Lucía Moreira Marrero：撰写——审阅与编辑，调查，形式分析。Daniel G. Streicker：撰写——审阅与编辑。

Germán Botto Nu?ez | Richard A. Detomasi Araujo | Lucía Moreira Marrero | Daniel G. Streicker | Raina K. Plowright

生物多样性和遗传学系，Clemente Estable生物研究所。Av. Italia 3318, Montevideo, 11600, Uruguay