沉水植物群落中快速的竞争筛选以及对高阶相互作用的有限支持

《Journal of Great Lakes Research》：Rapid competitive filtering and limited additional support for higher-order interactions in submerged macrophyte communities

　　

# 摘要

大型浅水湖泊中的沉水植物群落受水文波动和养分变化的强烈影响，但物种共存与群落组装的机制仍缺乏深入了解。我们研究了源自中国鄱阳湖沿岸区种子库沉积物、自然组装的沉水植物群落。实验群落在反映湖泊湿地常见环境变异的养分水平和水位制度下建立。利用多物种共存框架，我们量化了生态位差异（ND）和平均适合度差异（AFD），以评估共存潜力，并检验高阶相互作用（HOIs）是否能提高对物种种群动态的解释力。实验开始时，种子库中共有13个物种萌发，但在群落发育过程中多样性迅速下降。实验结束时，仅有四个持久物种留存：菹草（*Hydrilla verticillata*）、无茎狸藻（*Limnophila sessiliflora*）、水栗（*Ottelia alismoides*）和小苦草（*Najas minor*）。大多数群落从新生物量导出的生态位–适合度空间的共存区域转变为竞争排斥区域。同时，基于数量/计数的Shannon多样性从6月到9月下降了87.19%。养分水平和水位波动的差异影响了最终群落组成和持久物种的身份，但未能阻止早期群落发育中的多样性快速流失。HOI模型相比对应的加性模型几乎没有提供额外的解释支持，且HOI系数未显示出一致的强效应模式。总体而言，群落发育主要受强竞争筛选控制，HOI未能提供额外的解释支持。

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# 引言

近年来，生态学家和植物学家日益认识到，植物相互作用在群落组装中发挥着基本作用，在空间和时间尺度上塑造着生物多样性模式和生态系统功能（Barry等，2022；Germain等，2020；Levine等，2017）。因此，理解多个物种如何在生态群落中共存是群落生态学的核心问题。

现代共存理论通过联系物种相互作用与共存结果，提供了一个解决该问题的定量框架（Chesson，2000）。在该框架中，物种共存取决于生态位差异（ND）与平均适合度差异（AFD）之间的平衡。生态位差异通过资源分配或对环境条件的差异性响应来减少种间竞争，从而促进共存；而适合度差异反映了竞争能力中的不对称性，可能导致竞争排斥（Adler等，2007；Chesson，2013）。因此，ND与AFD之间的平衡最终决定了物种能否稳定共存，还是可能遭受竞争排斥。

已有多种方法被开发用于量化这些共存机制。一种广泛使用的方法是基于Lotka–Volterra竞争模型的Chesson现象学框架，其中ND和AFD由种内和种间竞争系数的相对强度推断得出（Chesson，2000；Chesson和Kuang，2010）。然而，该框架主要针对成对物种相互作用设计，因此不易扩展至多物种群落。为克服这一局限，Carroll等（2011）开发了一个基于MacArthur消费者–资源模型的理论机制框架，使共存机制可以直接在多物种系统中量化。在该框架内，物种对竞争敏感性由竞争条件下入侵增长率与无种间竞争时内在增长率之间的比值计算得出。物种敏感性的几何平均值用于估计生态位差异，而几何标准差反映平均适合度差异（Carroll等，2011）。当无物种灭绝时，该理论机制框架所得结果与经典共存模型的预测一致。现代共存理论预测，群落持续存在取决于稳定化生态位差异与平均适合度差异之间的平衡。在稳定化差异微弱或适合度不对称性强烈的群落中，预期会发生竞争排斥。该框架为评估种子库群落中物种的快速流失是反映成对竞争筛选还是竞争者之间的附加非加性效应提供了基础。

在上述进展的基础上，越来越多的研究应用共存理论来评估生态和环境过程如何影响共存结果。例如，Hess等（2022）表明，表型可塑性可以增强浮萍属物种（天南星科）的环境耐受性，从而减少竞争不对称性并促进共存。类似地，van Dyke等（2022）证明，即使是适度的环境变化也可能改变竞争动态并影响群落结构。尽管取得了这些进展，但大多数共存分析仍主要依赖于加性相互作用结构，即假设竞争者的效应独立叠加。此类方法可能无法完全捕捉物种丰富群落中的动态（Carlson等，2023；Swain等，2022）。

在自然群落中，物种相互作用往往并非独立或纯粹加性的。某一物种的存在可能改变另外两个物种之间的相互作用，产生高阶相互作用（HOIs）（Billick和Case，1994；Levine等，2017）。因此，HOIs已被提出作为一种可能通过改变竞争相互作用的强度或方向来改变共存结果的机制（Grilli等，2017；Mayfield和Stouffer，2017）。理论和实证研究表明，HOIs可能通过非线性反馈、间接效应、共享资源利用或环境介导的相互作用强度变化而产生（Bairey等，2016；Letten和Stouffer，2019；Levine等，2017；Schaffner等，2019）。因此，HOIs因可能是解释复杂多物种组合中物种共存的潜在因素而引起了广泛兴趣。

然而，HOIs的生态重要性仍有待解决。一些研究表明HOIs可能有助于维持物种共存，而另一些研究则指出其效应可能微弱或不一致，尤其是在以强直接竞争为主导的系统中。在生态位重叠显著且限制资源竞争激烈的环境中，群落动态可能主要受直接加性相互作用控制，这可能使HOIs大幅改变共存结果的空间十分有限（Letten和Stouffer，2019；Levine等，2017；Mayfield和Stouffer，2017）。在此类条件下，竞争排斥可能快速推进，减少高阶效应对物种共存产生强影响的机会。

沉水植物群落为评估这一可能性提供了有用的系统。在浅水环境中，沉水植物经常为光照、养分和空间而激烈竞争，快速的冠层形成和高生物量积累可以加剧竞争不对称性（Bornette和Puijalon，2020）。此类条件通常会在共存物种之间产生强生态位重叠，并可能有利于少数竞争优势物种占主导。这些特征使沉水植物群落特别适合检验物种共存是否能由加性竞争效应充分解释，还是HOIs能提供额外的解释力。

最近的方法学进展使得可以直接在多物种群落内评估共存机制成为可能。特别是，Carroll等（2011）提出的框架提供了一种在实际多物种组合中量化ND和AFD的手段，而无需完全依赖成对竞争实验。因此，该框架提供了评估自然组装群落中物种共存的机会，同时也可检验诸如HOIs等更复杂的相互作用结构是否有助于解释群落变化。

在此，我们研究了源自鄱阳湖采集的种子库、自然组装的沉水植物群落中的物种共存与群落动态。实验群落在旨在代表沉水植物建立和生长的浅水沿岸生境相关的普遍水深与水位波动情景的养分可用性与水位波动制度组合下建立，而非旨在复制鄱阳湖完整的年水文循环。利用Carroll等（2011）的多物种共存框架，我们量化了物种间的生态位差异和平均适合度差异，以评估这些群落中共存的潜力。我们进一步通过比较加性竞争模型与额外包含非加性相互作用项的模型，按照用于评估多物种系统中HOIs的一般方法（Levine等，2017；Mayfield和Stouffer，2017），评估了高阶相互作用（HOIs）的潜在贡献。鉴于沉水植物之间通常观察到的强烈竞争，我们预期快速竞争筛选将驱动群落发育。我们同时预期环境变异将影响最终群落组成和持久物种的身份，而HOI项在加性竞争效应之外提供的额外解释力有限。在本研究中，我们使用"高阶相互作用"一词是处于群落层面和统计学意义上的。具体而言，HOIs指额外竞争者物种对焦点物种生长的非加性效应，这种效应无法仅通过加总成对竞争者效应来解释。这种用法不同于更狭隘的捕食解释，即第三物种改变焦点竞争对的结果。因此，我们的分析检验了多物种沉水植物群落是否显示出超出加性成对竞争的可检测非加性效应。

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## 各部分摘要

### 野外采样与实验设计

为在接近自然条件下近似原位竞争，我们利用自然种子库建立了实验群落，并操纵了养分可用性和水位制度。沉积物采集自鄱阳湖沉水植物全年持续存在的沿岸区域。采样时，记录了环境中的氮和磷浓度以及当地水位波动模式，以指导实验设计。

### 群落组装轨迹

在36个保留的实验群落中，多个物种从种子库中萌发（ESM表S1）。在6月实验开始时，所有保留群落中共记录了13个物种。然而，随着群落发育的进行，物种丰富度迅速下降，到实验结束时，仅有四个持久物种留存：菹草（HV）、无茎狸藻（LS）、水栗（OA）和小苦草（NM）。

这种转变在讨论中进行了分析。

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## 讨论

我们的结果表明，自然组装的沉水植物群落经历了从早期多物种组装到晚期少数持久类群主导的快速转变。尽管实验开始时多个物种从种子库中萌发，但大多数群落迅速从新生物量导出的生态位–适合度空间的共存区域转变为竞争排斥区域（图1），伴随Shannon多样性显著下降。

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## 生成式AI及AI辅助技术声明

在本工作的准备过程中，作者使用了Codex协助进行格式检查和文档组织。作者根据需要审查和编辑了内容，并对文章的全部内容承担全部责任。

## CRediT作者贡献声明

- **Zhipeng Pan**：撰写—初稿，数据整理，验证，撰写—审阅与编辑
- **Ling Xian**：形式分析，软件，可视化
- **Wei Li**：监督，概念化
- **Yupeng Cai**：调查，项目管理
- **Fan Liu**：方法学，资金获取，资源，监督，撰写—审阅与编辑

## 利益冲突声明

作者声明，他们没有已知的竞争财务利益或个人关系可能影响本文报告的工作。

## 致谢

本工作得到云南省重点研发计划（202403AC100028）、国家自然科学基金（批准号32400315、32470406）和湖北省流域水安全重点实验室项目（QTKS0034W25087）的支持。

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**作者信息**

Zhipeng Pan | Ling Xian | Wei Li | Yupeng Cai | Fan Liu

中国科学院武汉植物园核心植物园，湖北省武汉市，430074，中国