冈瓦纳三叠纪植物对食草动物的防御机制

《Palaeogeography, Palaeoclimatology, Palaeoecology》：Defences against herbivory in Gondwanan Triassic plants

　　

**摘要**

二叠纪末大灭绝事件（约2.52亿年前）之后，冈瓦纳大陆的温带舌羊齿类森林生态系统消亡，随后出现了一种新的植物区系，并在整个三叠纪期间逐渐由乌墨玛西亚类（科瑞特苏铁类）裸子植物所主导。冈瓦纳三叠纪裸子植物的再多样化与昆虫的多样化相呼应，特别是全变态类群（包括鞘翅目、双翅目和膜翅目）的多样化，这些类群具有广泛的口器类型和取食策略。这些动物在植物上留下的食草损害特征类型也在此时期多样化并丰度增加。陆生植被中节肢动物食草多样性的增加及其强度的增大理应伴随着植物防御机制的特化。我们建立了一个量表（1–5级），用于对化石植物中物理防御的程度进行定性评级。我们对冈瓦纳三叠纪植物化石组合的调查发现，与现存植物相比，明显的防御结构水平相对温和，且未发现具有极高水平的多种物理和化学防御的个别物种或属的例子，例如密集的腺毛、刺、广泛的生物矿化、种子坚果状保护或丰富的树脂道。然而，我们观察到三叠纪期间表皮特化（突出的乳突和毛状体）和叶缘尖头及刺的出现频率有所增加的微弱趋势。鉴于这些植物所发展的相对温和的物理防御特征，我们推断许多类群产生了与现存近缘类群相同的次生代谢物，具有一系列抗食草动物的化学防御，但这些化感物质在化石记录中保存不佳。

**引言**

化石记录中大多数关于植物-昆虫相互作用的研究都集中在描述和量化节肢动物食草者在植物组织上造成的损害（见例如Labandeira，2006b；Labandeira等人，2007及其后续更新；Wappler等人，2009；Currano等人，2010；Currano等人，2021；Schachat等人，2014；Schachat和Labandeira，2015；Schachat等人，2020）。一些化石植物中防御结构的案例已作为分类学或古生态学研究的组成部分被注意到（例如Zan等人，2012；Cariglino等人，2022），但相对较少的研究主要评估了代表这一进化军备竞赛对立面的古代植物防御的表达和功能（Krings等人，2003；Moisan等人，2011；Pott等人，2012；Na等人，2018）。此外，尽管已对现代生态系统中植物防御的特性进行了广泛研究（例如Lucas等人，2000；Fürstenberg-H?gg等人，2013），但关于叶片可食性的进化发展和分布（Royer等人，2007；Currano等人，2008）或化石记录中植物对抗节肢动物（Wilf等人，2001；Pott等人，2012；McLoughlin等人，2015）或真菌（Krings，2025）的其他防御机制的研究相对较少。此外，关于化石植物防御的大多数研究集中在新生代植物区系，因为自白垩纪中期被子植物陆地革命（Benton等人，2021）开始以来被子植物与节肢动物令人瞩目的共同辐射，被广泛认为在很大程度上是由这两类主要陆生有机体之间的消费者、寄生、共生和互利共生相互作用所驱动的（Ehrlich和Raven，1964；McKenna和Farrell，2006；Peris和Condamine，2024；Givnish，2025）。这些相互作用涉及一场生物军备竞赛，导致了现存植物中无数防御策略的发展（Lucas等人，2000；Caldwell等人，2016）。

Anderson和Anderson（2003）以及Anderson等人（2007）认识到三叠纪代表着二叠纪末大灭绝之后裸子植物显著多样化的一个时期。在某些方面，三叠纪松柏类、银杏类、本内铁类、乌墨玛西亚类和其他种子植物的这种多样化与白垩纪中期被子植物的辐射相呼应（Friis等人，2011）。白垩纪中期的被子植物辐射很可能是由全球温室条件（Sniderman等人，2026）在很大程度上驱动的，这与早三叠世经历的温暖时期类似（Sun等人，2012）。三叠纪还标志着二叠纪末大灭绝之后昆虫多样化的一个戏剧性脉冲（Gui等人，2023）。这个时期还开启了Labandeira（2006b）所定义的食草动物扩张第三阶段，其特点特别是各种全变态昆虫类群的辐射所带来的口器形态和取食策略的爆炸性创新（Labandeira，1997），尽管总科级多样性可能并未达到二叠纪末大灭绝之前达到的水平（Labandeira和Sepkoski，1993）。三叠纪昆虫与裸子植物的共同多样化以植物器官上损害特征多样性的增加和寄主植物范围的扩大为标志（Labandeira，2006a；Labandeira，2006b），包括早三叠世潜叶现象的扩展（Krassilov和Karasev，2008）。因此，探究裸子植物及相关的散孢子植物是否发展出了相应的防御策略以对抗此时期节肢动物食草者丰度和多样性的增加是相关的。其他动物类群，如螨类、多足动物、线虫、肺螺类腹足动物和陆生脊椎动物，可能也在此时参与了食草，因为这些类群的化石记录可追溯到石炭纪或更早（Shear和Kukalová-Peck，1990；Sues和Reisz，1998；Reisz和Fr?bisch，2014）。三叠纪的一些植物防御可能与阻止这些动物类群有关，而非（或除）昆虫之外（Weishampel和Norman，1989）。

物理或化学防御在产生方面代谢成本高昂，但提供了选择优势，增强了植物的生存机会和繁殖机会。防御可以在植物生命周期的各个阶段体现，即在孢子、花粉、种子、自由生活的配子体（在散孢子植物中）以及幼年和成熟的孢子体中。在本研究中，我们主要调查孢子体叶片和生殖结构（主要是球果和大孢子叶球）上的物理防御，因为这些在化石记录中代表最好，但我们也会根据现存近缘类群（若有）中化学防御的表现来评论潜在的化学防御。

植物防御通常被分为组成型和诱导型策略（Karban和Baldwin，1997；War等人，2012）。组成型防御始终存在于植物中，或在没有外部触发的情况下也会发展。组成型防御可以通过阻止食草者的物理特征（如刺）（Levin，1973；Hanley等人，2007）、抑制食草者着陆或移动的机械特征（如触物运动）或使植物对食草者有毒或难以食用的化学和韧性特征来体现。诱导型防御是在受伤部位产生或重新定位到受伤部位以抑制进一步攻击的防御。这些防御可以包括物理结构，如额外组织（愈伤组织）的生长以封闭损伤区域。然而，大多数诱导型防御是化学性质的（Kant等人，2015；López-Goldar等人，2024）。它们包括松柏类、银杏类和苏铁中的粘液或树脂，可封闭受损区域以防止感染和进一步的食草。其他重要的诱导型防御包括阻止进一步攻击的毒性次生代谢物。诱导型防御通常对植物成本较低，因为它们在受损时少量产生。组成型和诱导型化学防御都难以在化石中检测到，因为相关化合物通常是挥发性的，并容易通过成岩作用丢失，也有一些显著的例外（例如，当树脂组分在成岩过程中发生聚合和交联形成琥珀时；Seyfullah等人，2018a）。

生物矿化，最常涉及二氧化硅、碳酸钙和草酸钙（CaOx），长期以来被认为是一种组成型食草阻止策略（Raven和Giordano，2009；Bauer等人，2011），但可能也是对食草的诱导性反应（Massey等人，2007；Peschiutta等人，2020）。二氧化硅"植硅体"（植物中的微观硅体）的矿化发生在许多系统发育上差异很大的类群中，但在被子植物和散孢子维管植物中尤为常见（Str?mberg等人，2016）。陆生植物中最广泛存在的生物矿化形式是草酸钙（CaOx），它以细胞内或细胞外晶体和簇晶的形式存在于大多数植物科的组织中（Franceschi和Nakata，2005）。已有明确的证明表明草酸钙生物矿化可作为对抗叶片食草的防御（Korth等人，2006），但其效果并非普遍适用（Paiva，2021；Ensikat等人，2025）。生物矿化与化石植物记录特别相关，因为这一特征的证据具有很高的保存潜力，最显著的是以草酸钙"鬼晶"（叶片印痕或表皮中晶体或簇晶的印痕；例如Mays等人，2018；Malekhosseini等人，2022；Malekhosseini等人，2025）或二氧化硅植硅体（Str?mberg等人，2018）的形式存在。尽管植物生物矿化对脊椎动物食草的影响尚有争议（见Str?mberg等人2016年的综述），但有更确凿的证据支持生物矿化作为对抗昆虫食草的防御（Korth等人，2006；Reynolds等人，2009；Singh等人，2020）。

其他生态策略也可能影响食草动物对植物的靶向，从而调节生存和繁殖成功。减小体型使植物不那么显眼，通过减少视觉和嗅觉线索，从而减少潜在食草动物对它们的靶向（Root，1973）。较大的植物往往提供更丰富的食物资源，通常被更多的食草动物和更广泛的食草动物所靶向（Schlinkert等人，2015）。Moles和Westoby（2000）还指出，较小的叶片和较小的植物通常暴露于食草动物的时间较短，最终导致累积损害较少。将植物大部分生物量限制在地下部分（例如某些枝莎类植物和蕨类的珠芽和根茎）也可能减少其受地上食草动物的脆弱性。植物物种的低丰度和分散分布会降低食虫专业食草者找到它们的能力（Feeny，1976）。因此，减小体型、较低频率、短命生长型、隐蔽器官和/或分散分布的植物策略为生态系统中食草动物提供更少的生物量，并需要更多能量来定位，使其成为需要大量取食的昆虫不太有价值的靶标。这些不易察觉的植物往往依赖一般的组成型防御（例如毒素：Feeny，1976），这些防御不太可能在化石记录中保存下来。

与这些策略相反，体型较小或种群数量较低的植物物种在昆虫暴发期间容易遭到灭绝，因为它们有限的资源不足以进行营养繁殖或种子再生（Caughley，1994；Maron和Crone，2006；Speed和Austrheim，2017）。然而，确定古群落中的植物体型和种群大小对化石植物组合来说是具有挑战性的，因为物种通常以孤立的营养器官和生殖器官遗存形式保存，不同的生态策略（例如落叶习性与常绿习性）可以大大影响物种在地质记录中表现的丰度。尽管如此，已有数种情况基于植物器官的共同保存或物理连接以及对非常大的化石数据集的评估提出了冈瓦纳三叠纪植物的整体植物重建和绝对丰度估计（例如Retallack，1975；Meyer-Berthaud等人，1993；Anderson和Anderson，2003；Bomfleur等人，2014a；Decombeix等人，2014）。

本研究旨在调查冈瓦纳三叠纪维管植物和非维管植物类群中可见的植物防御范围。在这里，我们专注于最可能用于阻止节肢动物的防御，因为昆虫和螨类是三叠纪的主要食草动物。此外，我们对潜在的食源和针对某些脊椎动物食草者的可能防御进行了一般性观察。我们不调查针对病原/寄生生物（例如真菌、卵菌或细菌）的潜在防御。因此，本次调查旨在作为已描述的冈瓦纳三叠纪植物上食草动物损害多样性和丰度广泛研究的一项初步配套研究（例如Scott等人，2004；McLoughlin，2011；Ghosh等人，2015；Labandeira等人，2018；Cariglino等人，2021；Cariglino等人，2022；Turner等人，2024）。由于许多挥发性化学物质、树脂和蜡质保存不佳，不可能对三叠纪植物的许多组成型或诱导型防御提供精确的定量测量。我们对冈瓦纳三叠纪植物区系中所代表的主要植物类群的调查主要关注针对食草的物理防御的表现。

我们旨在基于主要保存为压痕的化石，建立一个定性标尺来评估植物防御措施的丰度和范围。

材料与方法
本次对植物防御结构的调查，基于对三叠纪冈瓦纳化石的个人研究，这些化石主要收藏于各大博物馆和地质调查机构，尤其来自南半球，特别是昆士兰博物馆（QM，包括昆士兰大学（UQ）和昆士兰地质调查局（GSQ）的藏品）、悉尼澳大利亚博物馆（AM）、维多利亚博物馆（MV）、西澳博物馆（WAM）、新西兰罗姆基 GNS 科学研究中心（GNS），以及新

构造、气候和生物地理环境
在三叠纪时期，盘古超大陆达到了最大程度的聚合状态，尽管一些地壳碎片已经从特提斯边缘开始裂解，这些碎片后来形成了亚洲南部的齐默里安地块（Metcalfe, 1996）。保存三叠纪植物群系的沉积盆地，在前陆盆地（如博温盆地、悉尼盆地、横南极盆地和卡鲁盆地）以及相应的前弧盆地（如新西兰的 Murihiku 地块）中尤其丰富。

翁科马西亚类
翁科马西亚类压倒性地构成了早于印第阶（三叠纪最早期）的冈瓦纳三叠纪植物群的优势成分。它们以广泛的叶材（归于 Dichroidium）、杯状大孢子叶器官（归于 Umkomasia，图 5A、C、D、F–H）和 Fanerotheca（图 5J、O）为代表，以及归于 Pteruchus 的散粉器官（Anderson 和 Anderson, 1983, 1989, 2003；图 5B）。叶片通常缺乏与防御相关的结构特征。

相关昆虫与防御策略
冈瓦纳各地的三叠纪地层中已知有多样化的昆虫化石，但许多记录来源于小规模的湖泊沉积，可能仅捕获了该类群真实古多样性的狭窄频谱（Pinto, 1956；Riek, 1974；Martins-Neto 等, 2003；Schlüter, 2003；Jell, 2004；Martins-Neto 和 Gallego, 2009；Gallego 等, 2011；Lara 和 Lukashevich, 2013；Lambkin, 2020；Lara 等, 2015；Lara 和 Wang, 2016；Rix, 2021；Lara 等, 2023；Lukashevich, 2024；Lara 等, 2025；

结论
冈瓦纳三叠纪植物中的物理防御形式——包括刺、尖突、叶分裂、毛状体、生殖结构的包被以及厚壁组织的发育——出现频率中等。数类种子植物还曾在其叶、茎和生殖器官中产生树脂、黏液以及可能的其他分泌产物。然而，与现今植物相比，冈瓦纳三叠纪植物的明显物理和化学防御措施显得相对有限。

CRediT 作者贡献声明
Stephen McLoughlin：撰写 – 初稿、可视化、项目管理、调查、经费获取、数据整理、概念构思。
Holly-Anne G. Turner：撰写 – 审阅与编辑、可视化、调查、数据整理。
Chris Mays：撰写 – 审阅与编辑、监督、资源、调查、经费获取、形式分析、数据整理。

未引用参考文献
Franceschi 等, 2005
Lambkin, 2024

利益冲突声明
作者声明以下可能被视为潜在利益冲突的财务利益/个人关系：Stephen McLoughlin 报告称获得了瑞典研究理事会（Vetenskapsr?det）的财务支持。Holly-Anne Turner 报告称获得了爱尔兰政府研究理事会的财务支持。Chris Mays 报告称获得了爱尔兰应用地球科学研究中心的财务支持。Chris Mays 报告称获得了

致谢
我们感谢各博物馆的策展人提供标本获取权限；感谢 Maria McNamara、Marcos Amores、Valentina Rossi、Aaron Quigley（科克大学）以及 Joseph Bevitt（澳大利亚核科学与技术组织）在野外提供的协助；感谢 Aidan Sweeney 和"未来化石"志愿者项目（科克大学）在化石制备方面提供的帮助。S. McLoughlin 由瑞典研究理事会（Vetenskapsr?det）资助（Stephen McLoughlin | Holly-Anne G. Turner | Chris Mays，瑞典国家自然历史博物馆古生物学系，瑞典斯德哥尔摩 S-104 05，Box 50007）。