多学科多尺度方法评估玉米作物作为土壤污染生物指示剂的潜力

《Environmental Research》：A multidisciplinary and multi-scale approach for assessing the potential of maize crop as a soil contamination bioindicator

　　

**摘要**

土壤污染日益成为一个严峻的环境问题，尤其是在意大利坎帕尼亚大区的"火之地"等地区。本研究通过多尺度方法评估了玉米（*Zea mays* L.）作为土壤污染生物指示剂的潜力。在自然条件下的箱式容器中，将玉米种植在未处理（C）和人工污染（T）的土壤中，污染土壤含有重金属（Pb、Zn、Cr）和苯并[a]芘的混合物。研究在叶片、冠层和田间尺度上开展分析，整合了生态生理、光谱和无人机（UAV）测量数据。在叶片尺度上，污染引起了光化学和光谱特征的功能性改变，这些改变强烈依赖于生长阶段，在生长季初期最为显著，此后逐渐减弱。在冠层尺度上，污染植株的株高和叶面积较小，同时对叶绿素和冠层密度敏感的谱指数较低，这与污染胁迫下植被活力降低一致。在生长季结束时按生物量产量归一化后，太阳诱导荧光（SIF）在各处理间无残留差异，这与同一天进行的叶片尺度活性荧光测量结果一致。在田间尺度上，基于无人机的分类在区分污染区域时，高光谱数据的表现优于多光谱数据。综合来看，这些结果表明，在本实验所采用的暴露条件下，玉米对土壤污染的检测能力从早期瞬时的生理信号逐步转变为持续的结构性差异，而无人机高光谱数据提供了最高的处理间区分能力。通过追踪叶片尺度的功能性改变如何在冠层和田间尺度转化为结构性可分性，本研究提供了尺度明确的评估，证明玉米是有前景的土壤污染生物指示剂。

**引言**

土壤污染是日益紧迫的全球性问题。污染物不可避免地扩散到其他环境介质中，通过进入食物链退化生态系统并危及人类健康。作为欧洲绿色协议（European Commission, 2021a）的一部分，欧盟（EU）推出了零污染行动计划（ZPAP）（European Commission, 2021b），该计划认识到需要改进土壤监测和管理策略。然而，由于土壤污染过程的复杂性和缺乏协调一致的监测框架，在欧盟成员国之间获取完整且可比的数据仍具挑战性（Vieira et al., 2024）。传统的基于现场调查和实验室分析的环境监测方法能够精确、定量地提供污染物来源和类型的信息，但成本高、耗时长、空间范围有限，且往往无法捕捉外源化合物对生态系统的影响。在此背景下，利用植物物种作为环境退化的生物指示剂已成为一种有前景的方法（Khanieva et al., 2020），特别是当通过非破坏性的近感和遥感技术进行生物监测时。

植被监测涉及检测对环境健康至关重要的植物过程变化（Bussotti and Pollastrini, 2017）。田野实验测量、近感/遥感观测和建模研究是互补的工具，用于在不同空间和时间尺度上研究植物机制。实验研究在受控条件下提供了关于植物生态生理和胁迫响应的详细见解（Fusaro et al., 2025），而遥感则实现了植被状态的连续监测和更大范围的时空变异性评估。这些方法的协同整合促进了对植被对环境驱动因子响应的全面理解，支持在农业和自然系统中开发和实施有效的生态系统监测管理策略（Ajaoud et al., 2025）。

结构和功能指标的整合在生物指示研究中尤为相关，因为它们反映了植物对环境压力的不同层次反应，而它们在时间和空间尺度上的追踪对于截获早期和累积胁迫效应至关重要（Mollard et al., 2013; Dalle Fratte et al., 2019）。结构性状（如株高、叶面积、生物量）是植物与环境在长时间相互作用下产生的累积反应，因此是环境变化的有用指标（Dalle Fratte et al., 2019）。相反，功能性状对生长条件的变化反应更为迅速，并通过叶绿素a荧光（ChlF）和气交换测量提供光合作用过程的见解。ChlF是植物早期胁迫检测中最敏感的工具之一，因为环境约束可以改变光化学、非光化学耗散（NPQ）和荧光发射之间的平衡（Strasser et al., 2000）。在遥感（RS）监测中，植被功能主要通过植被指数（VIs）进行评估——VIs是不同波长反射率的数学组合，旨在突出特定植物特征同时最小化环境噪声。可见光和红边光谱区域通过色素组成变化对生理反应特别敏感，而纳入近红外（NIR）波段的指数与叶片和冠层结构以及整体植物活力关联更强（Gholizadeh and Kopa?ková, 2019; Lassalle et al., 2020; Zeng et al., 2022）。此外，RS通过光化学反射指数（PRI）和太阳诱导荧光（SIF）等指标扩展了生理调查，这些指标与光合作用功能和光利用效率相关（Gamon et al., 1992; Gamon and Berry, 2012; Meroni et al., 2009; Porcar-Castell et al., 2014）。然而，PRI和SIF在缺乏照明几何、冠层结构和背景反射率混杂效应的情况下无法在大空间尺度上唯一检索光化学和NPQ，因此需要主动和被动测量的结合（Zarco-Tejedaa et al., 2013; Guanter et al., 2014; Dechant et al., 2020）。总体而言，整合生理和形态指标为污染环境的监测提供了一条有前景的途径，因为在污染环境中，在不同尺度上检测细微的植物改变对于理解污染物影响和改进环境监测策略至关重要。

在意大利，非法垃圾填埋和废物焚烧仍是持续存在的现象，通常与危险废物的非法处置和犯罪组织的参与有关。一个突出的案例是所谓的"火之地"，这是坎帕尼亚大区人口密集、农业集约的区域，长期以来以非法倾倒和焚烧城市及工业废物为特征（Alberti, 2022; Fazzo et al., 2023）。该区域的调查发现，城市和农业土壤中存在高浓度的潜在毒性元素（PTEs），包括Pb、Zn和Cr等重金属以及多环芳烃（PAHs）（Civitillo et al., 2016; Qu et al., 2019; Petrik et al., 2018; Minolfi et al., 2018; Zuzolo et al., 2020; Albanese et al., 2014; Thiombane et al., 2018）。这些污染物通过作物吸收和食物链传递对人类健康构成严重威胁（Adamo et al., 2014; Guarino et al., 2019），因为重金属和PAHs均有潜在致癌性，在足够浓度下可引发严重疾病（Tartaglione et al., 2023; Jomova et al., 2024）。在植物中，暴露于金属和烃类通常会引起氧化胁迫并改变关键生物过程，包括生长、营养吸收和光合作用（Pa?ková et al., 2006; Ghori et al., 2019）。这些生化改变可产生可检测的症状，支持将农作物用作环境退化的生物指示剂。玉米（*Zea mays* L.）是坎帕尼亚大区的第二大谷物作物。在"火之地"广泛种植的玉米主要用于饲料生产，使其成为向食物链中引入有毒物质的潜在载体。先前的研究报告了在叶片和冠层尺度上暴露于重金属和烃类的玉米在功能性和光谱性状上的改变（Dupuy et al., 2015; Athar et al., 2016; Anjum et al., 2016; Figlioli et al., 2018; Sanches et al., 2013; Zhang et al., 2019; Lassalle et al., 2021）。然而，这些改变取决于多种因素（如污染物生物有效性、物种特异性特征、环境条件和土壤性质），还需考虑到植物通常会随时间产生生理适应而非瞬时反应。所有这些变量都会给测量的植物性状带来不确定性，特别是从详细分析转向更大尺度的观测（如冠层或遥感）时（Lassalle, 2021）。因此，开发混合调查工具以实现高效的生物监测和决策支持仍是必要的。

本研究受"火之地"土壤退化现实场景的启发，旨在建立用于生物指示研究的多尺度框架。在意大利那不勒斯费德里科二世大学卡斯特沃尔图尔诺（CE）实验站进行户外实验，使用箱式容器盛装人工污染的农业土壤，污染混合物包含该区域受污染场地常见报告的简化代表性无机（Pb、Zn、Cr）和有机（苯并[a]芘）污染物。所选污染场景并非旨在重现"火之地"污染模式的完整复杂性和异质性，而是提供一个受控但具有环境相关性的实验系统，用于评估植物在不同观测尺度上的响应。本研究选用*Limagrain*品种的玉米（*Zea mays* L.）作为生物指示物种，因其在该地区广泛用于食品和饲料生产而备受种植。在三个层次——叶片、冠层和田间（使用无人机数据采集）——同时进行测量，以确定哪些指标能更好地描述玉米对污染物的响应，以及它们在多大程度上可被检测到。虽然先前的研究已在单一观测尺度上探讨了植物对土壤污染的响应，但据我们所知，尚无研究将叶片尺度的功能动态、冠层结构改变和基于无人机的分类明确地纳入单一整合的多尺度框架中。因此，本研究的主要目标是：（i）通过叶片尺度的生理和结构指标评估玉米对土壤污染的响应；（ii）研究这些响应是否传播至冠层性状和光谱特征；以及（iii）评估基于无人机的多光谱和高光谱观测结合机器学习方法区分污染和非污染条件的能力。通过跨尺度连接功能性和结构性响应，本研究旨在提高对玉米作为土壤污染监测生物指示物种适用性的理解。

**实验设计**

玉米植株（*Zea mays* L.）*Limagrain* 31455品种，由*Limagrain Italia* SpA公司提供，于2024年5月至7月在意大利那不勒斯费德里科二世大学卡斯特沃尔图尔诺（CE）实验站自然条件下（环境温度及自然光照）箱式容器（1×1 m）中种植。实验设计包含六个独立实验箱：三个接受未处理土壤的箱体（对照，C；C1–C3）和三个接受污染土壤处理的箱体。

**重金属吸收**

生长季结束时，在对照（C）和污染（T）土壤中种植的玉米叶片和茎干中Pb、Zn和Cr的浓度列于表6中。与对照相比，接受污染处理的植株地上组织中检测到的金属浓度显著增加。具体而言，叶片中浓度达到Pb 3.4 mg kg?1、Zn 78.1 mg kg?1和Cr 8.4 mg kg?1；茎干中为2.6 mg kg?1、205.9 mg kg?1和4.7 mg kg?1。

**不同尺度上的生物指示响应**

植物在生长条件变化时会激活生理和形态策略，因此成为环境退化的"生物传感器"。叶片尺度的测量可提供胁迫引起的生理变化的敏感指标；然而，将这些响应与冠层尺度甚至景观尺度的监测相联系仍具挑战性。一个关键问题是，功能性损伤或适应性响应策略能否通过近感和遥感方法可靠地检测到。

**结论**

本研究提供了证据表明*Limagrain*品种的玉米可以作为有前景的土壤污染远程生物指示剂，尽管信号的性质强烈依赖于观测尺度和物候阶段。在叶片尺度上，污染引起早期且动态的功能性改变，可通过光合参数和红边指数检测到。这些结果表明，污染物暴露可能在明显症状出现之前就影响植物代谢。

**CRediT作者贡献声明**

Claudia Savarese：撰写——审阅与编辑、撰写——初稿、可视化、方法论、调查研究、形式分析、数据管理、概念构思。Massimiliano Gargiulo：撰写——审阅与编辑、可视化、软件、调查研究、形式分析、数据管理。Francesco Tufano：软件、调查研究。Sara Parrilli：撰写——审阅与编辑、监督指导、调查研究、概念构思。Lina Fusaro：撰写——审阅与编辑、撰写——初稿。

**生成式AI及AI辅助技术在手稿准备过程中的声明**

在本研究准备过程中，作者使用了Claude改进语言表达。

使用此工具后，作者们根据需要对内容进行了审阅和编辑，并承担已发表文章内容的全部责任。

资助
本工作得到意大利大学与研究部（MUR）在国家航空航天研究计划（PRORA）下的支持，项目"Bioscienza（Terra-bioindicatori）"，DM 662/2020，CUP I44G20000040001；实验活动得到意大利航天局资助的"STOPP"项目支持（ASI 协议号 N. 2021-42-HH.0，CUP F45F21001650005）。

利益冲突声明
作者声明不存在可能被认为影响本文所述工作的已知竞争性财务利益或个人关系。

Claudia Savarese|Massimiliano Gargiulo|Francesco Tufano|Sara Parrilli|Lina Fusaro|Francesca Lanni|Fausto Manes|Mirco Boschetti|Gabriele Candiani|Cinzia Panigada|Roberto Colombo|Maria Vittoria Verrillo|Vincenza Cozzolino|Alessandro Piccolo|Marco De Mizio
地球观测局，CIRA，via Maiorise 1，卡普阿，81043，CE，意大利