全球内陆水域持久性有机污染物转化基因及其宿主的生物地理格局

《Journal of Hazardous Materials》：Biogeographical pattern of persistent organic pollutant-transformation genes and their hosts across global inland waters

　　

## 摘要

尽管经过数十年的监管，持久性有机污染物（POPs）在内陆水域中仍广泛存在，然而微生物转化POPs能力的全球分布及其生态控制因素在很大程度上仍未得到解决。在此，我们分析了来自六大洲内陆水域的1,593个宏基因组样本，以研究POPs转化基因（POPTGs）的生物地理学、微生物宿主及其环境驱动因素。我们鉴定了涵盖四大类POPs的103个POPTG亚型，其中多氯类POPs转化基因在水体和沉积物生境中均占主导地位。沉积物中的POPTG丰富度和丰度显著高于水柱，凸显了其作为POPs转化能力全球储库的作用。出乎意料的是，POPTG多样性呈现出倒U型的纬度分布模式。变形菌是POPTG的主要载体，广泛存在的宿主类群通常具有更广的转化谱。近一半携带POPTG的物种在水体和沉积物之间共享，而POPTG与移动遗传元件的频繁关联表明转化特性可能存在水平传播的潜力。结构方程模型显示，宿主多样性、人为压力和年均温共同解释了38%的POPTG丰度变异，其中宿主多样性的影响最强。我们的发现建立了一个将微生物生态学与POPs转化潜力联系起来的全球框架，并为预测全球环境变化下内陆水域的自然衰减和修复能力提供了见解。

## 引言

持久性有机污染物（POPs），包括多氯联苯（PCBs）、有机氯农药和多环芳烃（PAHs），因其化学持久性、生物累积潜力以及对生态系统功能和人类健康的不良影响，被认为是全球性的环境问题[1]，[2]。尽管《斯德哥尔摩公约》[3]等国际公约对其生产和使用实施了严格限制，历史上释放的POPs仍广泛存在于多个环境介质中，包括土壤[4]、沉积物[5]、[6]和水体[7]、[8]、[9]。这些化合物通过食物链放大，对生态系统安全和人类健康构成持续威胁，尤其对全球淡水储库构成日益增长的威胁[10]。内陆水域是全球POPs循环的关键组成部分，不仅是持久性有机化合物的主要汇，也是微生物群落介导多种转化过程的动态环境，从而影响这些污染物的环境归趋和生态后果[11]，[12]。因此，阐明微生物POPs转化能力的全球分布，包括转化基因的多样性及其相关微生物宿主，对于理解在水环境持续变化下水生微生物组如何参与POPs的生物地球化学循环至关重要。

尽管POPs对环境衰减具有高度抗性，但多种微生物已进化出代谢策略，通过氧化、水解和还原脱卤等过程转化这些化学稳定的化合物[13]，[14]。这些转化过程由编码在微生物基因组中的特定功能基因调控，包括参与芳香族化合物氧化的氧合酶基因、与卤素去除相关的还原脱卤酶基因，以及参与键裂解反应的水解酶基因。宏基因组学的最新进展克服了传统培养方法的局限性，使研究者能够直接在复杂环境群落中表征微生物功能谱，为研究POPs转化基因（POPTGs）的生态分布和进化动态提供了前所未有的机遇。越来越多的证据表明，POPTGs并非随机分布在微生物群落中，而是与特定类群和生态位优先关联。例如，栖息于PAHs污染环境中的微生物群落通常富集芳香烃转化基因，如*nah*和*phn*，这些基因经常在*假单胞菌属*（*Pseudomonas*）和*鞘氨醇单胞菌属*（*Sphingomonas*）等属中被检测到[15]。类似地，参与PAHs和PCBs代谢的关键转化基因，如*nahA*和*bphA*，已在海洋和沉积物生态系统中的自然微生物群落中被广泛检测到[14]。然而，这些局部观察到的基因-宿主关联是否代表全球内陆水域中普遍的生物地理模式，目前仍知之甚少。

POPTGs及其微生物宿主的分布由微生物进化历史与环境选择压力之间复杂相互作用所塑造。环境条件，包括温度、pH值、养分可利用性和生境特征，可以影响微生物群落组成，并调控与污染物转化相关的功能特征的持续存在[16]，[17]。同时，暴露于持久性有机化合物可能提供选择压力，有利于携带转化相关基因的微生物，从而改变群落水平的功能潜力[18]。例如，来自极端环境的微生物群落，如印度楚马唐温泉（Chumathang Hot Spring），含有与POPs转化相关的多种氧合酶基因，表明环境约束可以选择出专业化的功能组合[19]。此外，与新兴污染物（如微塑料）的相互作用可能通过重塑沉积物特性和微生物相互作用，进一步修改微生物生态位并影响POPs转化过程[20]。因此，POPTGs的分布可能反映了微生物适应性、生境过滤和环境变异性的综合作用，而非单一控制因素。

针对不同类别的POPs，已进化出不同的微生物转化策略，反映了多样的生化机制和进化适应。这些适应可以通过基因重复、重组以及由移动遗传元件介导的水平基因转移来实现，使微生物能够在环境胁迫下获得和传播转化能力[21]。例如，携带还原脱卤酶基因（如*rd14*和*pcbA5*）的厌氧脱卤微生物有助于受污染沉积物中PCBs的转化，而携带还原脱溴基因的细菌则参与厌氧条件下PBDEs的转化[22]，[23]，[24]。类似地，属于*假单胞菌属*和*鞘氨醇单胞菌属*等属的好氧细菌利用芳香环羟基化双加氧酶（包括*nahA*和*phnA*）参与城市河流和工业土壤中PAHs的转化[25]。尽管已对单个转化途径和受污染场地的特化降解菌进行了广泛表征，但POPTGs的全球分布模式、其微生物宿主及其组装的生态机制仍了解有限。特别是，内陆水域是否作为POPs转化潜力的互联储库，以及环境梯度如何塑造基因-宿主的生物地理学，仍未得到解决。解决这些知识缺口对于理解持久性污染物的全球归趋和预测微生物功能响应至关重要[26]。

在此，我们呈现了一项全面的宏基因组调查，涵盖1,240个淡水水柱样本和353个沉积物样本共1,593个样本，以表征微生物POPs转化基因（POPTGs）的生物地理学、宿主关联及其环境决定因素。具体而言，我们回答了三个基本问题：(i) 哪些微生物类群是全球内陆水域中POPTGs的主要宿主，这些基因-宿主关联在多大程度上在不同生境间保守，或受到水柱与沉积物之间生态差异化的影响？(ii) POPTGs与移动遗传元件关联的频率如何，其水平传播潜力在水体各层之间是否存在差异？(iii) 哪些气候、环境和人为因素在全球尺度上主导POPTGs的多样性、丰度和空间分布？通过将大规模宏基因组数据与生态建模及基于网络的分析相结合，本研究旨在揭示内陆水域中微生物POPs转化潜力的生物地理模式和生态机制，为全球环境变化下污染物归趋、微生物适应和生态系统响应提供新见解。

## 章节摘要

### 材料与方法

**收集全球内陆水域宏基因组数据集：** 为基于NCBI序列读段库（http://www.ncbi.nlm.nih.gov/）中的宏基因组数据评估持久性有机污染物和重金属生物转化及抗性基因和类群的当前知识状况，我们应用了以下宏基因组样本筛选标准以最小化偏差：(i) 排除极端环境（如温泉或盐湖）；(ii) 排除培养样本或已有[培养信息]的样本。

### 内陆水域中POPTGs的空间分布

在1,593个内陆水域宏基因组样本中，检测到的POPs转化基因（POPTGs）丰度存在很大差异，从不可检测到每个样本52,000个高质量序列命中不等（图1a）。四种主要POPTG类型和103个亚型占总POPs的87%以上（图S1a）。多氯类POPs（PC-POPs）是主导类型，在水柱中占85.8%，在沉积物中占90.6%（图1b）。最频繁的……

### 讨论

内陆水域是全球生物地球化学循环的关键组成部分，并日益受到来自多种人为来源的持久性有机污染物（POPs）的输入[10]。通过提供POPs转化基因（POPTG）在内陆水域生物地理学的全球尺度评估，我们的研究表明，水柱和沉积物生境中的POPTG多样性均表现出单峰分布，最大多样性出现在中纬度地区（约30–50°），并向两[极]递减……

### 结论

我们的全球宏基因组分析揭示，内陆水域中的微生物POPs转化基因（POPTGs）呈现出显著的中纬度多样性最大值，这表明功能特征的生物地理学并不简单地遵循经典生物多样性梯度。水柱与沉积物生境之间显著的分化，沉积物作为多样化POPTGs及其相关微生物宿主的重要储库，强调了生境特异性生态……

### 环境意义

POPTGs的全球扩散构成了淡水生态系统中POPs污染的关键但尚未被充分认识的标志。我们的研究表明，内陆水域沉积物是能够降解持久性有机污染物（POPs）——特别是多氯类化合物——的微生物基因的关键储库。中纬度热点区域的识别以及主导细菌宿主的鉴定，为评估自然修复潜力提供了预测框架。理解……

### CRediT作者贡献声明

张航钧：文章撰写—审阅与编辑、资源、经费获取。王秉昊：文章撰写—审阅与编辑、文章撰写—原稿撰写、数据管理、概念设计。朱康韵：文章撰写—审阅与编辑、数据管理。孙文威：文章撰写—审阅与编辑、形式分析、数据管理。王哲：形式分析、数据管理。赵雨彤：形式分析。王浩暖：形式分析。张云：文章撰写—审阅与编辑。张银男：文章撰写—审阅与编辑。宋煜：[未列明]。

### 利益冲突声明

作者声明，他们没有已知的竞争财务利益或个人关系，这些利益或关系可能已影响本论文中报告的工作。

### 致谢

我们感谢所有提交宏基因组样本的课题负责人，将其作为珍贵的公共资源共享。本研究得到了中国国家重点研发计划（2023YFC3706605）、国家自然科学基金（42307064）、浙江省"尖兵领雁+X"科技计划（2025C02234）、浙江省"领雁"研发计划（2024C03131）、浙江省自然科学基金（LTGS24D010004）和[跨学科创新研究]……的支持。

王秉昊|朱康韵|王哲|孙文威|赵雨彤|王浩暖|张云|张银男|宋煜|张航钧
杭州师范大学工程学院，中国杭州 310018