基于空间捕获-再捕获模型估计濒危半穴居空间聚集性龟类在保护尺度上的密度

《Global Ecology and Conservation》：Spatial capture-recapture densities of an imperiled, semi-fossorial, spatially aggregated Chelonian at the conservation scale

　　

准确的种群估计对于指导濒危野生动物的保护至关重要，尤其是那些探测率低或空间分布复杂的物种。莫哈维沙漠龟（Gopherus agassizii）是一种受威胁的半穴居龟类，栖息于美国莫哈维沙漠，其行为和斑块状分布对传统种群监测方法构成了挑战。研究人员于2020–2022年开展了季节性搜索-遭遇调查，并应用多时段空间捕获-再捕获（SCR）模型估计了美国南加利福尼亚州2,451 km²范围内成年沙漠龟的密度及其空间密度变异。研究人员还利用模拟评估了SCR在动物空间聚集和不同程度的临时不可探测性（例如，因穴居所致）条件下的表现。平均密度估计值范围为0.24至0.69只成年个体/km²，同一年内不同季节之间总体上一致，但不同年份之间存在差异。研究人员发现有力证据表明成年密度随空间变化，并与栖息地适宜性、景观热惯量和降水量相关；据估计，沙漠龟以多个聚集体的形式存在，局部密度可能高达约10只成年个体/km²，而大部分区域仅维持极少数的成年沙漠龟。模拟结果表明，SCR对符合实际的沙漠龟生态条件具有稳健性，当每日最多有随机70%的个体暂时不可供探测时，只要调查持续≥30天，密度估计的偏差极小、精度适当且覆盖率达标。本研究表明，SCR能够在与保护决策相关的尺度上为沙漠龟提供空间显式的密度估计。关于调查设计优化和纳入未成熟个体（例如，幼体）的进一步研究，有望进一步为基于SCR的监测提供信息，以支持沙漠龟的保护和恢复。

**论文解读**

**一、研究背景与问题**

种群密度的准确估计是受威胁、濒危或其他处境不利物种保护与管理的基础，尤其对于风险评估和恢复轨迹评价至关重要。然而，许多濒危类群具有隐秘性强、难以发现和分布稀疏的特点，导致调查中获得的样本量较小，难以在广阔的、与保护决策相关的空间尺度上估计种群统计学参数。因此，持续改进现有采样和分析方法，并在新方法可用时加以应用，是濒危物种监测计划的重要组成部分。

莫哈维沙漠龟（Gopherus agassizii）自1990年起被列入美国《濒危物种法》受威胁物种名单，原因是栖息地破坏、丧失和种群数量下降。二十余年来，其全域种群监测一直依赖于单次访问的常规线距抽样法（line-distance sampling），在17个沙漠龟保护区（TCAs）内估计主要为成年个体的密度。随后，这些密度估计值被用于临时性回归模型，以推导种群随时间的变化率，进而评估恢复轨迹。尽管该监测工作提供了长期的成年密度数据集，但沙漠龟的行为违反了线距抽样的关键假设。该物种为半穴居（semi-fossorial），一年中大部分时间在洞穴、岩洞或其他遮蔽结构中度过，导致部分个体暂时不可供探测。为此，通过独立的无线电遥测监测计算出一个旨在代表可供探测的沙漠龟比例的校正因子（G₀），并将其应用于线距抽样密度估计量。然而，小样本量（n = 5–30只沙漠龟）和不一致的活跃度监测（每日0–5次检查）导致需要将不同个体在不同日期的数据合并，以产生整个TCA的平均G₀值。因此，线距抽样密度估计可能存在显著偏差和较差精度，限制了检测沙漠龟真实种群变化的能力。

另一个可能使传统方法监测复杂化的沙漠龟特征是空间聚集（spatial aggregation），这可能与栖息地、景观、气候条件、社会性互动（例如，交配季节）或种群历史（例如，疾病）有关。例如，Duda等人（2002）发现沙漠龟的探测在多个尺度上呈空间聚集，可能与斑块状分布的适宜栖息地有关。沙漠龟的空间聚集违反了许多密度和丰度估计量所依据的假设，即动物在空间上呈随机或均匀分布。就线距抽样而言，为避开人类基础设施（例如，高速公路）和崎岖地形而通常实施的调查调整，可能导致样线并非随机或独立地布设于空间聚集性动物分布之上；这可能混淆密度和探测概率，从而进一步偏倚密度估计。

有证据表明，捕获-再捕获（capture-recapture）模型及其扩展形式对临时迁出和可用性偏差具有稳健性，后者指个体在部分调查期间存在但不可供探测的情况。此外，已有研究表明，对于部分种群不可供探测的物种，捕获-再捕获模型优于常规线距抽样，能够产生偏差极小或无偏的密度和丰度估计。SCR模型能够解释调查的空间过程、动物移动和探测位置，并可直接将动物密度的空间变异估计为可测量的环境特征的函数。这些模型还可以轻松适应不规则或无结构的调查设计，并直接解释调查努力量的时空变异。尽管SCR已被广泛应用于陆生哺乳动物，并被提议作为龟类和其他爬行动物的最优监测方法，但此前仅有两项研究将SCR应用于沙漠龟，且均局限于极小的1 km²样地，调查时间也非常短（3–4天）。因此，由此产生的密度估计可能在空间和时间上不具代表性，无法反映沙漠龟保护和管理所发生的远为更大的TCA尺度（TCA平均面积 = 1,713 km²）。

为弥补上述空白，研究人员开展了跨三年的季节性调查，并采用多时段SCR模型，在面积超过2,000 km²的TCA部分地区，估计空间显式的成年沙漠龟密度，并检验密度在春季和秋季活跃季节之间以及不同年份之间是否存在差异。

**二、主要关键技术方法概述**

研究人员在美国南加利福尼亚州Superior-Cronese TCA内设立了三个子区域（北部、东部和西部），于2020–2022年春季和秋季实施基于样方的样带采样。利用ArcGIS生成了1,408个随机分布的300 m × 300 m样方，每个季节在每个子区域内随机选取一部分样方进行调查，使所有样方在所有季节和年份中均被调查一次。每次季节调查持续26至51天（平均36天）。由两名训练有素且经验丰富的调查员沿每个样方的30条间隔约10 m的样带步行，视觉搜索沙漠龟，使用手持GPS记录行进轨迹，并记录每只探测到的沙漠龟的地理坐标、性别和年龄级别。所有探测到的未标记沙漠龟均被赋予粘贴在背甲上的唯一物理标识符，以便后续个体识别，同时记录已标记个体的标识符。

密度估计采用多时段SCR模型，通过R软件中的secr软件包进行最大似然拟合。研究人员将搜索-遭遇调查数据适配到SCR框架中，在每个子区域上建立间距为300 m的连续“有效探测器”网格，将沙漠龟探测和调查员搜索努力量（行走米数）分配到各网格单元。以600 m缓冲区定义连续的状态空间或参数估计区域（S），并使用200 m的掩膜点间距。观测子模型中，研究人员指定了泊松观测模型，并通过风险半正态探测函数参数化探测概率。生态子模型中，首先采用均匀泊松点过程模型进行初步筛选，然后采用非均匀泊松点过程模型，允许沙漠龟密度随栖息地适宜性、表观热惯量（ATI）、地形崎岖度、道路密度和季节总降水量等五种空间协变量呈对数线性变化。所有空间协变量被重采样至250 m分辨率并重新缩放至0–1区间。模型选择基于经小样本校正的赤池信息准则（AICc），对ΔAICc ≤ 4的竞争模型进行模型平均以获得最终参数估计。

此外，研究人员基于实证研究中的SCR模型参数估计和沙漠龟的空间聚集特征，开展了模拟评估。模拟了包含多个不连续聚集体的非均匀泊松空间点过程种群，在200 km²的状态空间中具有1.0只个体/km²的空间平均密度；分别模拟了20天、30天和40天的调查，并模拟了每日随机10%–90%个体不可供探测的场景，每种场景模拟100次探测历史，随后拟合基础均匀泊松SCR模型并计算相对偏差、相对标准误、均方根误差和95%置信区间覆盖率。

**三、研究结果**

**3.1 沙漠龟实地调查**

共探测到783只个体成年沙漠龟，包括41只于2008–2010年期间被迁移的个体。每个子区域每个季节调查期间平均探测到116只个体（范围：54–168只）。每个子区域每个季节调查期间获得的平均重捕次数和空间重捕次数（同一只沙漠龟在多于一个有效探测器中被探测到）分别为115次（范围：25–240次）和51次（范围：6–143次）。

**3.2 沙漠龟密度估计**

在北部子区域，不同季节的λ₀（基线探测率）和σ（空间尺度参数）得到支持，而性别差异未得到支持。相反，在东部和西部子区域，λ₀和σ的季节性差异未得到支持，而性别特异性差异得到强烈支持：雄性沙漠龟具有更大的σ估计值，即活动范围比雌性更大，而雌性往往具有更高的λ₀估计值，即探测概率比雄性更高。

在北部子区域，2021年春季和秋季之间成年密度无差异。在东部子区域，2021年秋季与2022年春季之间密度存在差异。在西部子区域，2020年春季和秋季之间以及2021年春季和秋季之间密度无差异，但2020年与2021–2022年之间存在差异。各子区域空间平均成年密度估计值范围为0.24只成年个体/km²至0.69只成年个体/km²。沙漠龟密度在西部子区域随栖息地适宜性变化，在东部子区域随栖息地适宜性和季节降水量变化，在北部子区域随表观热惯量（ATI）变化。这些关系对应整个研究区域内成年沙漠龟密度的显著空间变异，从95%置信下限0.01只成年个体/km²至置信上限10.45只成年个体/km²。

**3.3 模拟评估**

在所有调查时长下，基础零模型在0%种群不可供探测的理想条件下表现出轻微的基线负偏差（3%–6%）。对于20天调查，当每日最多70%的种群暂时不可供探测时，密度估计的负相对偏差在可接受范围内（?10%以内），相对标准误（RSE）≤0.20；然而，当不可供探测比例超过50%时，覆盖率降至标称0.92阈值以下。对于30天调查，当分别有最多70%和80%的种群暂时不可供探测时，相对偏差和RSE在可接受范围内；但由于覆盖率未达标称水平，总体操作极限被限制在≤60%的种群不可供探测的条件。对于40天调查，当最多80%的种群不可供探测时相对偏差极小，当最多70%的种群不可供探测时覆盖率达标称水平。

**四、讨论与结论**

本研究提供了SCR模型在任何龟类物种密度估计中最大空间尺度的应用，也是首次在景观尺度上对莫哈维沙漠龟进行SCR密度估计。研究结果表明，搜索-遭遇调查结合SCR模型能够在与保护和管理决策相关的大面积区域内估计空间显式的沙漠龟密度。本研究的第二个主要贡献是首次使用非均匀泊松SCR模型估计沙漠龟密度在空间上的变异。模型表明，栖息地适宜性是东部和西部子区域成年沙漠龟密度的正预测因子，而ATI是更为孤立的北部子区域密度的强烈解释变量，提示当沙漠龟移动更受限时，景观特征和结构对密度空间变异的解释力可能增强。

综合分析表明，沙漠龟并非均匀分布于景观中，而是以不连续聚集体的形式存在于大面积低密度或无分布区域内。此前基于初始探测位置的空间点格局分析曾得出相似结论，但未考虑不完全探测问题，而SCR模型已将此纳入。空间聚集的证据对依赖假设动物相对于探测器（例如，样线或相机陷阱）在空间上独立且均匀随机分布的监测方法具有重要意义。就线距抽样而言，如果样线受栖息地或景观特征约束，密度估计可能产生严重偏差。本研究使用的SCR模型显式地纳入空间结构，并提供了有力证据表明聚集是沙漠龟种群的一个广泛且持久的特征，在种群统计学监测中应予以考虑。

本研究也是首次在同一研究区域内于连续的春季和秋季活跃季节估计沙漠龟密度。正如预期，对于一种具有长世代周期和低招募率的物种而言，成年沙漠龟密度在同一年内不同季节之间无显著差异。然而，成年密度在不同年份之间存在显著差异，且随时间推移而增加。通过对西部子区域数据拟合具有线性时间趋势的SCR模型，研究人员估计出2020–2022年成年群体的有限增长率（λ）为1.24，支持成年群体在此期间有所增长。与此前通过线距抽样得到的2020年前整个TCA内成年沙漠龟下降4%–9%的趋势相比，时间尺度和空间范围的差异阻碍了直接比较，但成年群体的下降和增长阶段均可能发生。研究区域附近记录到的大量未成熟沙漠龟群体支持了2020年后招募率升高和成年密度相应增加的可能性。因此，监测所有种群群体，包括未成熟个体，可能有助于更全面地了解沙漠龟种群状态，并帮助识别种群变化的潜在驱动因素。

模拟结果表明，SCR对沙漠龟种群统计学监测具有稳健性。即使在涉及低密度、动物空间聚集和搜索努力量时空变异的不利情景下，当种群中中等到高比例的个体不可供探测时，SCR仍能产生偏差极小的密度估计。可靠性似乎主要取决于调查时长与种群不可供探测比例之间的严格交互作用。尽管密度点估计偏差极小，但表现为低于标称水平的覆盖率概率的模型过度自信，将20天调查的操作极限限制在50%种群暂时不可供探测的条件。然而，每延长10天调查，覆盖率不足可得到进一步校正，SCR操作极限相应扩展10%。这导致当30–40天调查中60%–70%的种群暂时不可供探测时，SCR模型仍能产生可靠的密度估计。如果这些发现适用于实证种群，基于SCR的监测试许可以减少甚至消除对辅助遥测数据收集的依赖，而后者在线距抽样中用于近似估计沙漠龟的可供探测性（即G₀指标）。

尽管如此，将SCR应用于沙漠龟大规模种群统计学监测仍需考虑若干因素。首先，σ的准确估计有赖于调查中获得足够数量的空间重捕。这在干旱年份可能较为困难，因为饲料贫乏或春季一年生植物产量低下可导致沙漠龟减少移动。多时段SCR模型通过允许不同季节之间共享探测函数参数，缓解了对参数估计的潜在负面影响，但未来在干旱期间仅调查单个季节的研究可能需要延长调查时长以获取足够的空间重捕。其次，迄今实施的所有沙漠龟SCR研究均使用传统“全覆盖”样方调查的改良版本，而非专门针对SCR框架优化的调查设计。需要进一步研究针对沙漠龟开发和测试能够兼顾沙漠龟生态特征并符合SCR调查设计既有推荐的调查方案。

**研究结论**：本研究表明，SCR能够为受威胁的、空间聚集的、半穴居的莫哈维沙漠龟提供稳健的、空间显式的密度估计，其尺度与保护决策需求相符。结果表明，当调查以充足的时长进行时，即便种群中中等到高比例的个体不可供探测，SCR也能在大面积景观上估计沙漠龟密度及其空间变异，且偏差可忽略不计。因此，SCR可作为一种有用的方法，用于地方和区域性沙漠龟种群监测以及恢复规划。