《Arthropod-Plant Interactions》：Non-consumptive effects of odonate predators on pollinators of water lilies
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植物-传粉者互作不仅受环境条件塑造，还受捕食等生物互作的影响。捕食者通过直接消耗以及由感知捕食风险引起的非消耗效应（non-consumptive effects, NCEs）影响猎物，后者可改变猎物如觅食行为等表型特征。挺水淡水大型植物如黄睡莲
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植物-传粉者互作不仅受环境条件塑造，还受捕食等生物互作的影响。捕食者通过直接消耗以及由感知捕食风险引起的非消耗效应（non-consumptive effects, NCEs）影响猎物，后者可改变猎物如觅食行为等表型特征。挺水淡水大型植物如黄睡莲（Nuphar lutea）创造了捕食者与传粉者共存共享界面。然而，捕食风险对传粉者的非消耗效应及其对植物-传粉者互作的后果仍严重缺乏研究，尤其是在水生-陆生过渡带。为此，研究人员以标准化视觉捕食信号——人工蜻蜓为处理，实验检验其如何塑造N. lutea上传粉者的觅食行为，并评估这些行为是否与蜻蜓目（Odonata）自然丰度的变异相关。研究人员在人工蜻蜓、中性物体和对照处理下量化了访花率与访花时长，并将访花时长与自然蜻蜓目丰度相关联。结果表明，类蜻蜓人工信号使各传粉者类群的访花率降低高达50%，每次访花的访花时长缩短高达18秒。此外，访花时长与自然蜻蜓目丰度呈负相关。结构方程模型（structural equation models, SEMs）揭示，传粉者行为通过环境条件（即风和阴天）对蜻蜓目丰度的负向效应而与环境条件间接相关。因此，研究结果证明捕食者介导的非消耗效应在塑造N. lutea传粉者觅食行为中可发挥重要作用，强调淡水-陆地生态交错带的植物-传粉者互作可能依赖于动态捕食风险及其潜在的环境驱动因子。这些见解对于理解大型植物-昆虫互作尤为重要，因为水生-陆生界面群落对陆域和水域环境条件变化尤为脆弱。
论文解读
一、研究背景与科学问题
植物-传粉者互作是多维度的生态关系，植物不仅为传粉者提供花蜜、花粉与庇护场所，传粉者本身既扮演互惠者角色，同时也可能成为捕食者的猎物。捕食者对传粉者的影响不仅体现在直接消耗效应上，近年来非消耗效应（non-consumptive effects, NCEs）逐渐受到生态学界的重视。NCEs源于猎物对捕食风险的感知，而非直接的捕食事件，可引发猎物在行为、形态、生理或生活史等方面的表型改变。研究表明，NCEs对猎物种群的影响可能等同甚至超过直接消耗效应。捕食者的非消耗效应常通过“恐惧景观”（landscape of fear）概念框架加以理解，即感知捕食风险的空间变异塑造猎物行为。在恐惧景观中，觅食型猎物如众多传粉者可能缩短访花时间、回避感知风险较高的花朵，从而降低觅食效率。这种由捕食风险驱动的行为改变可通过性状介导的间接互作（trait-mediated indirect interactions, TMIIs）对第三物种产生级联影响——捕食者通过改变中间物种（传粉者）的性状间接影响植物繁殖成功。
黄睡莲（Nuphar lutea）具有独特的水生-陆生过渡带生态位。作为一种淡水大型植物，其大部分生物量沉于水下，但通过浮叶和伸出水面的繁殖器官，将飞行昆虫传粉者与淡水栖息地联系起来。水下部分为包括蜻蜓目幼虫在内的众多水生昆虫幼虫提供栖息与捕猎场所，水面浮叶与伸出水面的花朵又为幼虫羽化和产卵提供适宜生境。春夏季节，传粉者从色彩鲜艳的花朵中获取花蜜和花粉。N. lutea主要吸引双翅目（Diptera，包括食蚜蝇科）和膜翅目（Hymenoptera，如意大利蜜蜂Apis mellifera和欧洲熊蜂Bombus terrestris）传粉者。蜻蜓目（Odonata，蜻蜓和豆娘）是最高效的昆虫捕食者之一，捕食成功率高达97%。作为视觉导向的静候型和巡飞型捕食者，蜻蜓目不仅可通过直接捕食传粉者影响传粉过程，还可能通过产生空间结构化的捕食风险改变传粉者行为。蜻蜓目复杂的生活史使其同时作为水生幼虫和陆生成虫连接淡水与陆地生态系统，使其成为研究生态系统边界捕食者介导互作的重要对象。然而，蜻蜓目捕食风险对传粉者行为的非消耗效应及其对植物-传粉者互作的后果，特别是在水生-陆生界面，仍知之甚少。鉴于淡水与陆地系统界面极易受环境变化影响，这一知识空白尤为重要。
二、研究设计与主要技术方法
研究在德国汉堡一个城市池塘（53°33'33.9"N 9°51'41.9"E）开展，该人工池塘最大深度0.6米，周围有丰富河岸植被，2025年6/7月盛花期N. lutea水面覆盖率约90%。研究人员采用随机区组设计，在6月至8月间15个不同日期共观察22个一小时区组（总观察时间1320分钟）。每个区组选取9朵处于相同发育阶段的黄睡莲花，花间距平均1米，三种处理（人工蜻蜓、中性物体、对照）随机分配至各花，每种处理3朵。人工蜻蜓由PVC塑料制成，长5.5厘米，翼展最大宽度6厘米，形态特征与研究中常见的四斑蜻（Libellula quadrimaculata）相当；中性物体为黑色PVC塑料棒（长6厘米，直径0.6厘米），用于区分蜻蜓形态特征与异物存在的影响。统计方法包括：广义线性混合模型（GLMMs）分析访花率处理效应；线性混合模型（LMMs）分析访花时长；Pearson相关系数检验访花时长与蜻蜓目丰度关系；结构方程模型（SEMs）检验环境因子（风、天气）通过蜻蜓目丰度对访花时长的间接关联。
三、研究结果
N. lutea的传粉者群落
研究发现N. lutea上存在多样化的昆虫类群，双翅目（n=281）为最频繁的传粉者类群，包括广布种如食蚜蝇科（Syrphidae，含Episyrphus balteatus）以及与Nuphar属密切相关的特化类群，如 Ephydridae 科（特别是 Hydrelliinae 亚科）和 Scathophagidae 科（疑似Hydromyza livens）。膜翅目（n=162）包括意大利蜜蜂（Apis mellifera）和欧洲熊蜂（Bombus terrestris）。鞘翅目访花者仅偶见（n=15），被排除于后续分析。蜻蜓目方面，记录到细蟌科（Coenagrionidae）豆娘，其中小红眼豆娘（Erythromma viridulum）为总体最丰富的蜻蜓目物种；蜻蜓方面观察到Aeshna、Libellula和Sympetrum属，其中四斑蜻（Libellula quadrimaculata）为最常见的蜻蜓物种。
处理对传粉者访花率的影响
人工蜻蜓显著降低了双翅目和膜翅目的平均访花率。双翅目访花率在人工蜻蜓处理下（2.29次/小时，CI 1.51–3.47）比对照（4.54次/小时，CI 3.10–6.65）低50%（p<0.01）；膜翅目访花率在人工蜻蜓处理下（1.47次/小时，CI 0.796–2.71）比对照（2.74次/小时，CI 1.55–4.87）低46%（p<0.01）。中性物体与对照之间，双翅目访花率差异显著（降低33%，p=0.01），膜翅目则不显著。人工蜻蜓与中性物体之间的访花率差异在两类群中均不显著。处理效应在两类群间无显著差异。
处理对传粉者访花时长的影响
类蜻蜓视觉信号显著缩短了两类传粉者的平均访花时长。双翅目访花时长在人工蜻蜓处理下（29.51秒，CI 22.90–37.15秒）比对照（47.86秒，CI 39.81–58.88秒）缩短38%（Δ18.35秒，p<0.01）；膜翅目访花时长在人工蜻蜓处理下（23.99秒，CI 16.98–33.11秒）比对照（39.80秒，CI 30.20–52.48秒）缩短40%（Δ15.80秒，p<0.01）。中性物体处理下双翅目访花时长比对照缩短24%（Δ11.55秒，p=0.04），膜翅目不显著。人工蜻蜓与中性物体之间访花时长差异在两类群中均不显著。
访花时长与自然蜻蜓目丰度的关系
双翅目和膜翅目的访花时长均与自然蜻蜓目丰度呈负相关。线性混合模型揭示处理与蜻蜓目丰度对访花时长的交互作用仅在双翅目中显著（LRT: X2=7.85, p=0.02），膜翅目中不显著（LRT: X2=0.12, p=0.94）。
结构方程模型（SEMs）
SEMs确认了人工蜻蜓显著降低两类群访花时长，中性物体仅在双翅目中显著降低访花时长。访花时长与自然蜻蜓目丰度在两类群中均呈相似幅度的负相关。风和晴朗天气在两类群路径模型中呈中等程度负相关（双翅目：r=?0.31；膜翅目：r=?0.42）。自然蜻蜓目丰度与风呈负相关、与晴朗天气呈正相关。路径模型揭示访花时长与环境因子之间存在由蜻蜓目丰度介导的间接关系：双翅目访花时长与风呈正间接关联、与晴朗天气呈负间接关联；膜翅目的间接关联不显著。总体而言，双翅目（标准化系数?0.68；R2=0.148）比膜翅目（标准化系数?0.53；R2=0.120）表现出略强的响应。
四、讨论与结论
研究表明，类蜻蜓视觉捕食信号可引发N. lutea传粉者与捕食风险非消耗响应一致的行为变化。人工蜻蜓使访花率降低46–50%，超过元分析报道的捕食风险下传粉者访花平均降低36%的水平，可能通过TMIIs对植物适合度产生严重后果。访花时长缩短38–40%，与元分析报道的51%平均降低幅度相当。鉴于N. lutea雌雄异熟的花发育特性，较短的访花时长可能降低花粉传递效率进而影响繁殖成功。中性物体处理对双翅目产生中等程度影响而膜翅目不受影响，表明双翅目可能对结构干扰或新奇物体更敏感，膜翅目则能更有效区分生物学相关与无关信号。双翅目中处理与蜻蜓目丰度的显著交互作用表明，双翅目对静态类蜻蜓视觉信号有响应，但对运动或嗅觉等其他相关信号可能更敏感。环境因子方面，风对蜻蜓目丰度有负向效应，间接延长传粉者觅食时长；晴朗天气对蜻蜓目丰度有正向效应，增加其活动性并间接缩短传粉者访花时长。这些发现契合“恐惧景观”框架的动态特性——捕食者分布随时间的变化改变感知捕食风险的空间格局。研究结论认为，视觉感知的类蜻蜓信号可引发N. lutea传粉者与捕食风险非消耗响应一致的行为反应；蜻蜓目不仅通过直接效应影响传粉者觅食行为，还通过介导环境条件对传粉者行为的间接效应发挥作用。研究结果强调了水生-陆生界面处NCEs的重要性，其影响植物-传粉者互作并可能通过TMIIs影响N. lutea的繁殖成功。理解非消耗效应如何塑造淡水-陆地生态交错带的传粉动态，可为旨在保护陆域和水域生物多样性的保护工作提供支持。
