《iScience》：Extreme longevity revealed by 24-year genetic mark–recapture challenges conservation of endangered sea cucumbers
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珊瑚礁海参尽管许多物种的保护状况岌岌可危，却仍遭到大量捕捞，然而有限的生活史知识制约了有效的管理。研究人员采用遗传标记重捕（genetic mark–recapture）方法，通过对一个种群时隔24年后的重新采样，估算了濒危且列入《濒危野生动植物
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珊瑚礁海参尽管许多物种的保护状况岌岌可危，却仍遭到大量捕捞，然而有限的生活史知识制约了有效的管理。研究人员采用遗传标记重捕（genetic mark–recapture）方法，通过对一个种群时隔24年后的重新采样，估算了濒危且列入《濒危野生动植物种国际贸易公约》（CITES）的黑乳参Holothuria (Microthele) whitmaei 的长寿、死亡率和生长情况。2024年采样的大多数个体（60%）与2000年采样的个体在遗传上完全一致，表明其成体死亡率极低（约0.04/年），保守估计平均寿命约为24–27年，长寿期超过100年。大多数重捕个体表现出可忽略不计的或负向生长。目前热带海参的渔业收获模型未考虑这种极端长寿现象，很可能高估了可持续产量。研究结果表明，在现行的捕捞率和环境压力下，对长寿的珊瑚礁无脊椎动物的开发是不可持续的，这凸显了更广泛地重新评估基于生产力的渔业框架的必要性。
论文解读
一、研究背景与科学问题
海洋中寿命最长的动物并非鱼类，而是无脊椎动物。黑珊瑚、玻璃海绵、北极蛤和深海管虫等可存活超过300年，某些棘皮动物也能存活数十年甚至更久。寿命数据是估算世代长度的基础，而世代长度是评估物种灭绝风险、制定管理和保护计划的核心参数。
海参在珊瑚礁生态系统中具有重要的生态功能，但许多热带海参因“海参干”贸易（bêche-de-mer trade）而被严重过度捕捞，已有7个物种被列入CITES附录II，并被世界自然保护联盟（IUCN）红色名录列为易危或濒危。在渔业资源评估中，自然瞬时死亡率（M）是与长寿同等重要的参数，但极难估算。目前对成体海参M的估计多在每年0.3–1.5之间。传统的物理标记在海参体表仅能保留数周或数月，无法用于长期追踪。
24年前，研究人员提出了基于个体遗传指纹识别并重新采样种群的标记方法，并曾在大堡礁（GBR）三个位点对黑乳参进行了一年的重捕研究，初步模型提示该物种寿命可达数十年，但受限于标记与重捕间隔过短，结论存在不确定性。黑乳参是价值最高的海参种类之一（干品约300美元/公斤），曾在大堡礁及其他区域被过度捕捞，部分地区已出现局部灭绝。该物种还存在幼体罕见、对产卵者密度下降敏感（Allee效应）等特征，表明其补充受限。
本研究利用2000年冷冻保存的DNA提取物这一“生物银行”资源，于2024年对同一地点重新采样，旨在通过遗传标记重捕确认24年后能否再次鉴定到相同个体，从而评估该物种的寿命。这是海洋领域首次长期应用遗传标记重捕技术，代表了无法进行物理标记的动物生活史评估的重要进展。
二、研究内容与主要结论
研究结果表明，2024年采集的52个样本中有31个（60%）与2000年采集的个体遗传匹配，证实这些个体至少存活了24年。基于重捕比例估算的24年总存活率（S）约为0.4（自举95%置信区间0.23–0.54），对应的年瞬时死亡率（M）为0.037–0.042/年，平均寿命为24–27年，p99长寿（即群体中仍有1%个体存活的年龄）为109–126年。研究人员强调，这些估计是保守值，因为个体迁入迁出和采样不完整都会低估存活率、高估死亡率。值得注意的是，2000年相隔6个月的重捕率（59%）与相隔24年的重捕率相近，进一步支持了死亡率极低的结论。
在生长方面，2000年和2024年采集的同一批个体在体重和体长上均无显著线性关系。重捕个体在2024年平均体重减轻21%、体长缩短14%，差异具有高度统计学显著性。大多数个体表现出负向生长，这可能与近年蜥蜴岛（Lizard Island）遭受海洋热浪和气旋导致硬珊瑚大量死亡、藻类过度生长等环境退化有关。
三、主要关键技术方法
本研究采用的关键技术方法包括：基于ddRAD（双酶切限制性位点相关DNA）文库制备方案进行二代测序，获得全基因组单核苷酸多态性（SNP）标记；通过状态同源（IBS）距离计算进行个体遗传鉴定，以IBS距离小于0.1作为同一性判定阈值；利用标准标记重捕公式估算存活率、年瞬时死亡率（M = ?ln(S)/a）、平均寿命（1/M）和p99长寿（?ln(0.01)/M）；采用10,000次非参数自举重采样获得95%置信区间；使用一般线性模型和单尾配对t检验比较2000年与2024年的体重和体长差异。样本来源为澳大利亚大堡礁蜥蜴岛Bird Islet位点，2000年6月和12月分别采集59份和49份皮肤样本（?80°C冷冻保存），2024年9月采集53份样本（乙醇保存）。
四、研究结果
先前匹配的确认：利用先前AFLP分析鉴定的2000年6月至12月间的23个相同个体，全部通过更新的SNP方法得到确认。此外还新识别出6个此前未发现的匹配。因此，2000年12月采集的49个样本中有29个（59%）在6个月前已被采集过。
新旧样本之间的匹配：2024年采集的52个分析个体中，31个（60%）与2000年任一次或两次采集的个体相匹配。基于与2000年各次采样或合并数据的比较，总存活率估计值相近（约0.4），年瞬时死亡率为0.037–0.042/年，平均寿命为24–27年，p99长寿为109–126年。
生长：线性模型分析表明，2000年与2024年间个体体重和体长均无显著关系。重捕个体在2024年平均体重显著减轻21%、体长显著缩短14%，体重和体长范围均低于2000年的记录。
五、讨论与结论
本研究发现黑乳参的寿命估计值比其他海参高至少一个数量级，而死亡率估计值低至少一个数量级。此前FAO的CITES专家组建议M近似值为0.1/年，但后续渔业评估中实际采用了0.44和0.5/年的较高值。若M = 0.5，种群每年将损失39%的个体，这相当于本研究观察到的24年总损失率。研究人员认为0.04/年的死亡率是上限值，109–126年的p99长寿是最低估计。这种极端长寿意味着种群更替极为缓慢，枯竭种群的恢复可能需要数十年的时间尺度。
大多数重捕个体在24年间不仅未生长反而出现萎缩。虽然某些海参种类可通过横裂进行无性繁殖导致个体变小，但黑乳参不存在这种繁殖方式。近年蜥蜴岛遭受海洋热浪和气旋影响，硬珊瑚大量死亡、藻类过度生长，可能间接影响了以沉积物为食的大型无脊椎动物的食物条件。
本研究首次证明热带无脊椎动物也可具备极端长寿的生活史特征。基于体长频率分析，近缘种白乳参Holothuria (M.) fuscogilva 也被建模出57年的高寿命。这些发现填补了关于被捕捞热带海参和棘皮动物的重要知识空白。
研究结论：黑乳参的寿命和死亡率估计值分别比已报道的其他海参高和低至少一个数量级，而目前用于指导可持续捕捞的种群模型所采用的参数与之相去甚远。尽管黑乳参已被列入CITES附录II并列为IUCN红色名录濒危物种，一些国家仍在继续捕捞和出口该物种。黑乳参的持续捕捞只有在将年捕捞量限制在原始生物量的极小比例（如1%–2%）时才有可能实现可持续。本研究为重新评估许多海参物种的保护和管理提供了依据，对三种乳参物种尤为紧迫。此外，珊瑚礁日益承受气候变化相关的累积压力，通过移除具有重要生态功能的物种及其提供的生态系统服务来增加系统压力，与珊瑚礁的可持续管理不相容。
