西南大西洋大洋岛屿浅水礁区底栖群落时空格局研究

《Marine Environmental Research》：Spatiotemporal patterns of benthic communities on the shallow reefs of Southwestern Atlantic oceanic islands

　　

摘要专业翻译 珊瑚礁生态系统拥有海洋生态系统中最高水平的生物多样性，但正面临前所未有的全球环境危机（Bellwood et al., 2004；Halpern et al., 2008；Hughes et al., 2018；Mumby and Steneck, 2008），其标志性特征是生物多样性下降与结构变化（Bruno et al., 2009, 2014）。从过度捕捞和污染等局部影响到海洋变暖和海洋热浪等全球性威胁，多种人为压力源的协同作用正在加速全球范围内的生物多样性丧失和结构退化（Tebbett, Connolly and Bellwood, 2023；Hughes et al., 2018；IPCC, 2023）。此外，热带珊瑚礁因日趋频繁的白化事件经历了显著的覆盖率下降，导致从以珊瑚为主导的群落向以大藻类或 turf 藻类为主导的群落发生相移（Hughes et al., 2018；Tebbett, Connolly and Bellwood, 2023）。来自巴西大洋岛屿的孤立研究表明，海洋热浪（Marine Heat Waves, MHW）可触发向以蓝藻为主导的状态转变并引起珊瑚白化，但相关死亡率较低（Zamoner et al., 2021；Gaspar et al., 2021）。然而，热胁迫对西南大西洋珊瑚死亡率的影响似乎因物种和地点而异。近期研究记录了部分物种和区域在热胁迫事件后出现显著死亡率，凸显了珊瑚群落对升温响应的空间异质性（Pereira et al., 2022；Mies et al., 2025）。虽然石珊瑚覆盖率的大幅下降一直是评估热带珊瑚礁变化的核心指标，但许多边缘性、热带和亚热带礁系统——包括珊瑚覆盖率较低以及由软体动物和珊瑚藻等其他生物建造和维持的礁系统——通常未被纳入考虑。在这些系统中，要全面理解健康状况及状态间的转变，需要对整个底栖群落进行长期监测，而非仅关注其中的珊瑚组分。 因此，西南大西洋的礁系统是一个极具说服力的独特模型。这些系统在结构上区别于印度-太平洋和加勒比珊瑚礁，涵盖热带和亚热带礁体（Ferreira et al., 2004）。西南大西洋的大陆性热带和亚热带礁体受河流径流和上升流事件的影响，其典型特征是高浊度和富营养化条件，与太平洋和加勒比地区的经典珊瑚礁相比，这些条件通常被视为边缘性（Le?o et al., 2016；Le?o, Kikuchi and Testa, 2003；Mies et al., 2020；Moura et al., 2016）。对西南大西洋礁系统结构格局研究的进展揭示，其基质中附生藻类基质（Epilithic Algal Matrix, EAM）——一种由藻丛、沉积物、碎屑、微生物及相关无脊椎动物组成的低矮集合体（Wilson et al., 2003）——以及大型冠层形成藻类和珊瑚藻的占比更高（Aued et al., 2018；Fonseca, Villa?a and Knoppers, 2012；Horta et al., 2016；Koerich et al., 2021；Sissini et al., 2021）。珊瑚藻在建造和维持其中许多礁体中可发挥关键作用（Horta et al., 2016；Sissini et al., 2021）。由于其独特的进化和生态历史，西南大西洋礁体被认为比加勒比和印度-太平洋的对应礁体对急性气候胁迫具有更强的恢复力（Gaspar et al., 2021；Mies et al., 2020）。然而，随着极端事件发生频率的增加，白化事件已加剧，正在侵蚀这种表面上的恢复力（Mies et al., 2025）。 巴西海域除拥有广阔的热带和亚热带礁体外，还包括四个大洋岛屿。尽管这些岛屿属于热带西南大西洋省（Spalding et al., 2007），但由于其高特有率、高水体透明度和高鱼类生物量，它们与大陆海岸截然不同，在西南大西洋中发挥着生态绿洲的功能（Floeter et al., 2008；Souza et al., 2013；Morais et al., 2017；Pinheiro et al., 2018；Le?o et al., 2016）。与经典的以珊瑚为主导的礁体相比，其底栖群落以EAM、大型藻类、珊瑚藻的高占比和浅水栖息地中低比例的块状珊瑚为特征（Aued et al., 2018；Horta et al., 2016）。这些特征使这些岛屿成为研究底栖群落动态和偏离经典珊瑚礁范式的礁系统的理想天然实验室。 尽管这些大洋岛屿拥有巴西省中保存最完好的部分礁体，并且仍是特有和受威胁物种的重要海洋避难所（Morais et al., 2017；Magris et al., 2020），但其大部分历史基线已随全球趋势而丧失（Halpern and Floeter, 2008；Bruno et al., 2014）。尽管受到不同类别海洋保护区（Marine Protected Areas, MPAs）的保护——这些保护区的年限和保护级别各不相同——其中一些礁生态系统仍面临累积性威胁，包括自16世纪以来长期存在的过度捕捞遗留问题（Serafini, Fran?a and Andriguetto-Filho, 2010；Castro, 2010；Luiz and Edwards, 2011；Pimentel et al., 2022），以及与密集旅游和人类居住相关的污水、重金属和海洋垃圾造成的局部污染（Grillo & Mello, 2021；Mello et al., 2025）。因此，这些压力如何随时间改变底栖群落结构仍是一个重大知识空白。尽管这些岛屿的底栖群落已在横断面研究中得到评估（Amado-Filho et al., 2012；Aued et al., 2018；Eston et al., 1986；Fonseca, Villa?a and Knoppers, 2012；Guabiroba et al., 2021, 2022；Longo et al., 2015；Magalh?es et al., 2015；Meirelles et al., 2015；Pellizzari et al., 2020；Pereira-Filho et al., 2011；Sissini et al., 2021；Vieira & Longo, 2025；Zamoner et al., 2021），但尚无研究跨岛屿比较浅水礁底栖群落的空间格局和时间动态，或将长期生物数据与环境变量整合以识别这些群落的關鍵驱动因素。过去十年中，这些大洋岛屿已纳入长期生态研究网络（Long-Term Ecological Research network, LTER），使得能够在气候影响、环境条件和人为压力的背景下随时间分析礁群落。 为填补这一空白，研究人员整合了2013年至2019年西南大西洋大洋岛屿浅水礁的底栖覆盖率时间序列，旨在：（1）比较各岛屿间底栖群落的差异程度；（2）识别哪些环境变量对群落结构影响最大；（3）刻画主要底栖类群覆盖率随时间的变化特征。通过回答这些问题，研究提供了对这些偏远且研究不足系统中底栖群落格局及其环境关联的首次综合评估。

论文解读

一、研究背景与科学问题

珊瑚礁生态系统是海洋中生物多样性最高的生态系统，但目前正面临全球性环境危机，表现为生物多样性下降和结构改变。人为压力源的协同作用——从过度捕捞、污染等局部影响到海洋变暖、海洋热浪等全球性威胁——正在加速全球珊瑚礁的退化和结构崩解。热带珊瑚礁因日趋频繁的白化事件经历了显著覆盖率下降，导致群落从以珊瑚为主导转向以大藻类或 turf 藻类为主导的状态。然而，许多边缘性、热带和亚热带礁系统——包括珊瑚覆盖率低、由珊瑚藻和软体动物等其他生物建造和维持的礁体——长期被排除在研究视野之外。这些系统的健康评估和状态转变理解需要基于整个底栖群落的长期监测，而非仅关注珊瑚组分。

西南大西洋礁系统因其独特的进化和生态历史成为理想的研究模型。巴西四个大洋岛屿——圣彼得与圣保罗群岛（SP）、罗卡斯环礁（RA）、费尔南多·迪诺罗尼亚群岛（FN）和特林达德岛（TR）——虽然同属热带西南大西洋省，但在地貌、面积、隔离程度、地质年龄、人类占用、保护历史和海洋学环境方面差异显著。这些岛屿的底栖群落以EAM（附生藻类基质，即低矮藻丛、沉积物、碎屑和微生物的集合体）、大型藻类和珊瑚藻的高占比以及低珊瑚覆盖率为特征，与经典的以珊瑚为主导的礁体范式截然不同。尽管这些岛屿拥有巴西省中保存最完好的部分礁体，并受到不同类别海洋保护区的保护，但仍面临过度捕捞遗留问题和旅游相关的局部污染等累积性威胁。

此前尚无研究跨岛屿比较浅水礁底栖群落的空间格局和时间动态，也未将长期生物数据与环境变量整合以识别关键驱动因素。为填补这一空白，研究人员整合了2013至2019年间四个巴西大洋岛屿浅水礁的底栖覆盖率时间序列，旨在回答三个核心问题：（1）各岛屿间底栖群落的差异程度如何；（2）哪些环境变量对群落结构影响最大；（3）主要底栖类群覆盖率随时间如何变化。这是对这些偏远且研究不足系统中底栖群落格局及其环境关联的首次综合评估。

二、主要技术方法

研究依托巴西大洋岛屿长期生态监测项目（PELD ILOC），于2013至2019年间在四个岛屿的固定样带上每年使用50×50 cm照片样方估算底栖覆盖率。每个样带每2米交替拍摄照片，每样带每年共10张照片，每岛样带数6至9条，监测点位每岛1至4个。特林达德岛因后勤限制在2014和2018年未开展调查。图像分析使用CPCe v.4.1（罗卡斯、诺罗尼亚、特林达德）和PhotoQuad（圣彼得与圣保罗），每张图像随机布设50个点进行底栖类别鉴定，共分为17个生物类别加非生物基质（ABI）共18个底栖类别。多变量分析采用Hellinger转换和Bray-Curtis距离，通过PCoA（主坐标分析）、PERMANOVA（置换多元方差分析）、envfit和指示物种分析进行；环境驱动因子分析采用基于距离的冗余分析（dbRDA）；时间趋势采用Mann-Kendall检验配合Sen斜率估计。环境变量（夜间海表温度SST、叶绿素a浓度、光合有效辐射PAR、颗粒有机碳POC、漫衰减系数Kd）取自MODIS Aqua卫星L3产品（4 km分辨率），波功率基于ERA5再分析数据计算。

三、研究结果

岛屿间底栖群落组成差异显著。 研究共分析了SP 608个、RA 838个、FN 1040个和TR 806个照片样方。EAM在多数岛屿占主导，平均覆盖率15.6%至35.0%，其次为大型藻类（15.4%至23%）和壳状珊瑚藻（3.7%至15%）。SP以EAM（24.2%）、大型藻类（15.4%）和壳状珊瑚藻（15%）为主，并有显著的海葵目动物Palythoa caribaeorum贡献（22.3%）；RA以EAM（35%）、大型藻类（16.2%）和珊瑚藻（10.2%）为主，砂砾占20%；FN主要由EAM（27.7%）、大型藻类（18.2%）、珊瑚藻（15.3%）和石珊瑚（6.9%）组成；TR以大型藻类（23%）、EAM（15.6%）、珊瑚藻（21.8%）和砂砾（20.3%）为主。PERMANOVA结果显示岛屿解释了群落结构变异的主要部分（R2=0.52，F=124.54，p=0.001），年份效应较小但显著（R2=0.043，F=5.19，p=0.001），岛屿×年份交互作用亦显著（R2=0.095，F=4.25，p=0.001）。FN和RA在排序空间中更为相似，而TR和SP形成更独立的聚类。

环境梯度与底栖群落组成相关。 dbRDA模型整体显著（F=5.02，p=0.001），校正后解释39%的变异。SP沿dbRDA1正轴分布，与ZOA和较高POC值方向一致；FN主要分布在dbRDA2负侧，与SST和PAR向量大致对齐；RA主要位于dbRDA1负侧；TR主要沿dbRDA2正侧分离，与波功率方向一致。顺序检验表明波功率（p=0.003）和POC（p=0.001）贡献显著；边际检验中仅POC保持显著（p=0.001），波功率呈边缘效应（p=0.073）。指示物种分析进一步确认了各岛屿的特征类群：TUN、ZOA和INV与SP相关；COR、COT和GLC与RA相关；ACA和CYA与FN相关；ECH、STO和CEN与TR相关。

各岛屿时间趋势呈现异质性。 SP的大型藻类（MAL）呈显著增加趋势（Mann-Kendall，τ=0.87，p=0.024），Sen斜率为每年0.57%覆盖度（95% CI：0.02至1.23）；壳状珊瑚藻（CCA）呈正趋势但不显著（τ=0.73，p=0.060）；ZOA呈负趋势但不显著（τ=?0.60，p=0.133）。RA所有主要类群均未检测到显著趋势，EAM呈正趋势（τ=0.33，p=0.452），MAL呈负趋势（τ=?0.33，p=0.452），CCA呈正趋势（τ=0.47，p=0.260），ZOA呈负趋势（τ=?0.60，p=0.133）。FN的EAM呈显著下降趋势（τ=?0.87，p=0.024），Sen斜率为每年?5.05%；石珊瑚（SCL）呈显著增加趋势（τ=0.87，p=0.024），斜率为每年1.65%（95% CI：0.46至2.45）；MAL呈弱负趋势（τ=?0.20，p=0.707）；ACA无明确趋势（τ=0.07，p=1.000）。TR的EAM呈负趋势（τ=?1.00，p=0.089），CCA呈正趋势（τ=1.00，p=0.089），MAL呈负趋势（τ=?0.67，p=0.308），CYA无趋势（τ=0.00，p=1.000），均未达到统计显著水平。

四、讨论与结论

研究揭示了四个巴西大洋岛屿底栖群落的强烈空间结构化和岛屿特异性的时间动态。岛屿身份解释了群落结构变异的主要部分，而时间效应相对较小，表明在分析的时间尺度上群落结构相对稳定，变化以岛屿特异性的方式发生。低珊瑚覆盖率与藻类和珊瑚藻类群的主导地位一致，且这些特征不仅具有区域一致性，还在时间上持续存在。

环境因子方面，TR的高波能环境结合海胆的强烈摄食压力可能促进壳状珊瑚藻的持续优势；SP相对较高的POC浓度与滤食性生物（尤其是被囊类）的出现相关；FN的群落组成与SST和PAR向量方向一致，但这些变量未达到统计显著。珊瑚覆盖率在FN和RA相对较高，表明这些岛屿可能是在区域环境约束下造礁珊瑚群落的重要避难所。

各岛屿的时间轨迹呈现明显分化：SP大型藻类显著增加，可能与该岛较高的POC浓度相关；RA保持相对稳定，与其高保护级别和受限的人类进入一致；FN的EAM显著下降而珊瑚显著增加，尽管该岛人类影响最大，但2010和2019年的热胁迫事件频率相对较低可能限制了热诱导的珊瑚死亡并允许珊瑚恢复；TR虽呈现方向性变化但均不显著，可能反映强水动力与海胆摄食的交互作用。

研究结论指出，尽管这些大洋岛屿在地理上隔离（距大陆267至1200 km），它们仍受到区域和全球尺度环境变化的影响，其方式与更广泛的热带珊瑚礁趋势一致，而局部环境过滤器和历史偶然性塑造了各岛屿间不同的底栖轨迹。这些发现强调，底栖群落动态由局部环境条件、生物相互作用和人为压力的组合塑造，而非由单一主导驱动因子决定。持续监测对于区分持续性轨迹与瞬时动态至关重要，特别是在海洋热浪等极端事件日益频繁的背景下。