《Global Ecology and Conservation》：Integrating burrow surveys, termite abundance and fecal analysis to reveal seasonal foraging shifts in the Chinese pangolin
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获取充足且高质量的食物资源对动物的生存、繁殖和种群维系至关重要。食物可获得性影响能量摄入，并可塑造物种的空间分布、行为策略和繁殖周期。在食物丰度季节性波动的环境中，动物会调整其觅食行为以实现能量摄入最大化，这一策略与最优觅食理论的预测一致。这种行为灵活性对于食
获取充足且高质量的食物资源对动物的生存、繁殖和种群维系至关重要。食物可获得性影响能量摄入，并可塑造物种的空间分布、行为策略和繁殖周期。在食物丰度季节性波动的环境中，动物会调整其觅食行为以实现能量摄入最大化，这一策略与最优觅食理论的预测一致。这种行为灵活性对于食性特化物种尤为关键，因为其有限的食谱宽度使其在面对时间性资源短缺时更为脆弱。以蚂蚁和白蚁为食的食蚁性觅食策略在全球超过200种哺乳动物中共享。中华穿山甲（Manis pentadactyla）是高度特化的食蚁性哺乳动物，几乎完全以蚂蚁和白蚁为食。在台湾，中华穿山甲的食性主要由蚂蚁和白蚁构成，粪便中共鉴定出4种白蚁和58种蚂蚁。了解中华穿山甲觅食活动和食性组成的季节性变化对其保护具有重要意义。野外研究表明，中华穿山甲表现出与食物可获得性季节性变化相对应的独特繁殖阶段。基于粪便样本的季节性食性分析显示，中华穿山甲对白蚁的捕食量在冬季和春季较高，而夏季对蚂蚁的捕食量增加，但蚂蚁捕食的季节性变化不如白蚁显著。中华穿山甲是一种挖掘洞穴以获取庇护和进行觅食的穴居物种。洞穴调查已成为研究穿山甲栖息地利用和活动的主要工具。由于穿山甲通常通过挖掘洞穴来获取白蚁，洞穴挖掘活动的季节性变化可为地下觅食努力提供间接指标。先前研究报道冬季新洞穴出现频率更高，表明穿山甲可能在该时期增加对白蚁的觅食努力，这与基于粪便样本得出的冬季白蚁捕食量增加的结论一致。食性季节性变化的一个潜在解释在于地表猎物的相对季节性可获得性。尽管地下白蚁群落常年存在，其地表觅食活动可能具有季节性并受气候条件影响。鉴于穿山甲高度依赖其发达的嗅觉系统定位食物，猎物在地表活动的增加可能影响其取食行为。然而，关于白蚁丰度季节性变化及其与穿山甲洞穴挖掘活动关系的研究仍然匮乏。在台湾，黑翅土白蚁（Odontotermes formosanus）约占中华穿山甲捕食白蚁总生物量的85%，且白蚁类群占猎物总生物量的近一半。此外，穿山甲夏季捕食的白蚁数量少于其他季节，表明该物种可能是穿山甲摄食生态学的关键因素。黑翅土白蚁是台湾大白蚁亚科的唯一成员，广泛分布于亚热带森林。这种培菌白蚁在地下筑巢，但会构建延伸至地面树干、倒木和落叶层上的泥管。作为培菌白蚁，黑翅土白蚁的阶级结构存在行为分工：大工蚁在地面觅食和构建泥管，而小工蚁则留在地下巢室和蚁巢内进行取食和哺育。这些阶级特异性角色提供了一个从穿山甲粪便样本推断觅食深度的潜在机会。因此，穿山甲粪便中黑翅土白蚁的阶级组成可作为评估洞穴挖掘活动季节性变化的有用替代指标。本研究旨在评估地表和表层土壤中白蚁丰度的季节性变化如何与中华穿山甲的洞穴挖掘活动和食性相关联。研究人员结合全年的洞穴和白蚁季节性调查与季节性粪便分析，探讨以下问题：（1）穿山甲的洞穴挖掘活动和地表及表层土壤中白蚁丰度在不同季节间如何变化？（2）穿山甲洞穴活动的季节性变化如何与地表和表层土壤中白蚁丰度的时间变化相关联？（3）食性的季节性变化，特别是白蚁捕食量和阶级比例，如何与洞穴活动的季节性变化相对应？通过将洞穴挖掘行为、猎物可获得性和食性联系起来，研究人员对一个食性特化物种的觅食策略如何受食物资源时间性变化影响提供了更为全面的理解。这些见解对于为该濒危物种制定基于季节信息的监测和保护策略至关重要。
**论文解读**
**研究背景与科学问题**
获取充足且高质量的食物资源是动物生存、繁殖和种群持续的基础。食物可获得性不仅影响能量摄入，还能塑造物种的空间分布、行为策略和繁殖周期。在食物资源呈现季节性波动的生境中，动物需要调整其觅食行为以实现能量摄入最大化，这与最优觅食理论（Optimal Foraging Theory）的预测相吻合。对于食性特化物种而言，这种行为灵活性尤为重要，因为食谱宽度狭窄使其更易受到时间性资源短缺的威胁。食蚁性（Myrmecophagy）是一种以蚂蚁和白蚁为食的食性特化策略，全球超过200种哺乳动物采取该策略。中华穿山甲（Manis pentadactyla）是典型的专性食蚁动物，其90%以上的食性来源于蚂蚁和白蚁，在生态系统中扮演着昆虫种群调节者的重要角色。目前，所有四种亚洲穿山甲均因栖息地丧失和非法盗猎而被列为濒危或极危物种。
在台湾，中华穿山甲主要栖息于次生林、竹林和农地等多种环境中。其食性由蚂蚁和白蚁构成，粪便中共鉴定出4种白蚁和58种蚂蚁。野外研究表明，中华穿山甲的交配、妊娠和产仔等繁殖阶段与食物可获得性的季节性变化相对应。基于粪便样本的季节性食性分析显示，穿山甲对白蚁的捕食量在冬季和春季较高，而夏季对蚂蚁的捕食量增加，表明白蚁可能是穿山甲繁殖季节的主要营养来源。相比之下，缺乏季节性食物变化暴露的圈养个体并不表现出一致的繁殖节律，因此白蚁的季节性动态和分布可能是影响穿山甲行为和繁殖周期的重要因素。
然而，目前尚缺乏将白蚁丰度的季节性变化与穿山甲洞穴挖掘活动直接关联的系统性研究。尽管已知白蚁的地表觅食活动受气候条件影响而呈现季节性，台湾阳明山国家公园的研究却未发现穿山甲洞穴的存在与较高的白蚁丰度相关，但该研究在调查点位数和强度上均存在局限。此外，持续全年的洞穴季节性监测研究极少，限制了对洞穴挖掘活动季节性模式的识别。更为重要的是，黑翅土白蚁（Odontotermes formosanus）在台湾约占中华穿山甲捕食白蚁总生物量的85%，是穿山甲摄食生态学的关键物种。该培菌白蚁的阶级结构存在行为分工：大工蚁（major worker）在地面觅食和构建泥管，小工蚁（minor worker）则留在地下巢室和蚁巢内进行取食和哺育。这种阶级特异性角色提供了从粪便样本中推断穿山甲觅食深度的契机。本研究旨在整合全年的洞穴调查、白蚁丰度季节性评估与粪便阶级分析，揭示中华穿山甲觅食策略的季节性转变及其驱动因素。
**主要技术方法**
本研究综合运用了三类数据集。洞穴调查于2020年2月至2021年2月在台湾中部南投县惠荪实验林场进行，沿六条固定样线（总长约14公里）在春、夏、秋、冬四季末记录新挖掘的穿山甲洞穴，以洞穴数量作为地下觅食努力的间接指标。白蚁丰度调查于2021至2022年在同一林场进行，在40个已标记的穿山甲洞穴附近设立2米×5米的样方，每个样方划分为10个1平方米的子样方，通过人工搜索地表和表层土壤（深度10厘米）记录白蚁出现与否，以此作为白蚁相对丰度指数。粪便样本采集于2010年12月至2016年9月在台湾东部台东县南部海岸山脉进行，共收集来自35只无线电追踪和20只未追踪野生中华穿山甲的132份粪便样本，实验室内对粪便进行烘干、筛选和猎物鉴定，并根据消化偏差进行恢复率校正。研究人员以黑翅土白蚁在野外觅食管道和地下巢室中的阶级比例作为基线，利用卡方检验比较粪便样本中阶级比例与野外分布的偏离程度，以阶级组成作为推断觅食深度的替代指标。此外，研究中参考了2013至2014年台东粪便采样区同一地点的陷阱捕获蚂蚁补充数据作为讨论佐证。
**研究结果**
**洞穴挖掘活动的季节性变化**：2020年2月至2021年2月，研究人员沿调查样线共记录290个中华穿山甲洞穴。在2020年2月的初始调查中识别出208个已有洞穴，随后各季节调查共记录82个新挖掘洞穴，其中春季27个，夏季仅8个，秋季27个，冬季20个。不同季节间新洞穴数量存在显著差异（X2 = 11.756，p = 0.008，Cohen's ω = 0.38），事后比较表明夏季观察到的洞穴数量显著低于预期分布，而春、秋、冬季与预期分布无显著差异。洞穴入口平均直径为18.78厘米，平均可测量深度为42.05厘米。
**白蚁丰度的季节性变化**：在惠荪实验林场共采集到2科5属6种白蚁，包括黑翅土白蚁（O. formosanus）、小象白蚁（Nasutitermes parvonasutus）、以及土壤食性白蚁类群等。四个季节共调查1600个子样方，黑翅土白蚁和土壤食性白蚁为优势类群。总体白蚁丰度未表现出显著的季节性变化（Kruskal-Wallis检验：X2 = 3.037，p = 0.386，η2 < 0.001），但黑翅土白蚁的丰度呈现显著的季节性差异（X2 = 8.147，p < 0.05，η2 = 0.03），春季与秋季之间存在显著差异。其他白蚁类群均未显示显著的季节性变化。
**黑翅土白蚁粪便阶级比例的季节性变化**：粪便样本中黑翅土白蚁的阶级比例表现出明显的季节性变化。大工蚁的比例在6月至8月（夏季）显著较高（Kruskal-Wallis检验：X2 = 22.57，p < 0.001），小工蚁的比例在同一时期显著较低（X2 = 24.87，p < 0.001），兵蚁数量在6月至11月（夏季和秋季）显著较低（X2 = 27.40，p < 0.001），所有指标均观察到大的效应量。卡方分析表明，粪便样本中黑翅土白蚁阶级比例与野外可获得性之间的偏离因月份和阶级而异。大工蚁在1月及7至10月表现出中等程度的关联，其中7月效应量最高（w = 0.423）；小工蚁从5月至11月以及1月表现出更长时间的中等偏离，效应量在8月达到峰值（w = 0.406）；而兵蚁在所有月份均显示可忽略至小的效应量（w ≤ 0.073），表明其在粪便样本中的比例与野外分布相对一致。
**讨论与结论**
本研究揭示了中华穿山甲的洞穴挖掘活动和黑翅土白蚁在地表及表层土壤中的丰度均表现出季节性变化，但两者的时间模式并不对应。研究期间记录82个新挖掘洞穴中仅8个出现在夏季，其余均匀分布在春、秋、冬季，而黑翅土白蚁在地表和表层土壤中的丰度却在夏季和秋季较高。这一现象表明，地表白蚁的季节性丰度并不直接驱动穿山甲的地下觅食努力。夏季洞穴数量低的可能解释包括：强降雨降低了洞穴可见度，但5月并未观察到洞穴数量减少，降雨因素难以完全解释该现象。更为合理的解释是，穿山甲在夏季减少了地下巢穴的突袭挖掘行为。粪便阶级分析为此提供了关键证据：夏季大工蚁比例最高而小工蚁比例最低。培菌白蚁中，大工蚁主要负责地面觅食，小工蚁主要承担巢内哺育职能。野外调查显示，地面采集的个体中大工蚁占90.2±5.1%，巢内中大工蚁仅占55.2±14.8%；相应地，小工蚁在地面仅占2.6±1.7%，巢内则为32.8±16.5%。粪便中高比例的大工蚁提示穿山甲更多在地表取食，而高比例的小工蚁则指示其通过挖掘洞穴突袭地下蚁巢的行为增加。
综合来看，中华穿山甲夏季减少挖掘行为可能缘于对地表觅食的偏好以及替代猎物蚂蚁的存在。蚂蚁在夏季因高温高湿而活动增加，更易获取且在能量上比深埋地下的白蚁更为有利。台东陷阱捕获数据支持这一假设，蚂蚁丰度在8月和9月达到高峰。相应地，前期食性分析表明夏季蚂蚁构成穿山甲猎物主体，白蚁捕食量下降；而秋冬季节蚂蚁退回更深土层，穿山甲更频繁或更深地挖掘以获取地下白蚁。这种模式表明白蚁在蚂蚁不易获取时可能作为替代猎物资源发挥功能，而蚂蚁在地表活跃期间则是优先猎物。
基于上述发现，本研究得出以下结论：穿山甲洞穴挖掘活动的季节性变化更可能受地表活跃蚂蚁的可获得性影响，而非白蚁丰度。穿山甲在蚂蚁充足且易于获取的夏季减少挖掘努力，在蚂蚁不易获取时加强挖掘并更多依赖白蚁。这种行为可塑性使穿山甲能够在波动的环境条件下优化能量摄入，与最优觅食理论一致。此外，白蚁对穿山甲营养摄入（特别是蛋白质和脂肪）的相对贡献在夏季处于年度最低水平，而夏季摄入蚂蚁的蛋白质水平高于同期摄入的白蚁，进一步从营养角度支持了这一解释。
本研究具有重要的保护生物学意义。首先，基于洞穴数量的穿山甲活动监测需考虑季节性偏差，夏季调查可能低估实际活动水平，需要一致的调查时机和对天气相关检测偏差的考量。其次，仅基于蚂蚁或白蚁单一类群的调查来推断穿山甲食性和洞穴行为可能产生误导，需要涵盖地表和地下环境、同时包括蚂蚁和白蚁的综合调查以全面描述猎物动态和指导栖息地管理。最后，洞穴挖掘活动并不能直接等同于白蚁觅食努力，因为部分洞穴可能用于蚂蚁捕食或庇护。尽管如此，通过粪便阶级组成作为觅食深度的替代指标，本研究为理解食性特化物种如何通过行为可塑性应对季节性资源波动提供了新的视角，对于制定基于季节信息的濒危物种保护策略具有参考价值。
