表面张力塑造了昆虫三层结构直肠复合体这种高效的节水形态

《Journal of the Mechanics and Physics of Solids》：Surface Tension Shapes the Powerful Water-Conserving Morphology of the Trilayered Rectal Complex in Insects

　　•开发了一种形态弹性框架，用于研究直肠复合体的形态发生。该模型结合了差异性生长、残余应力和表面张力。表面张力的变化改变了关键的生长比例和选定的不稳定性模式。相图预测了轴向、周向和耦合的形态模式。预测的形态与不同昆虫物种的观察结果一致。

引言
昆虫是地球上最多样化的动物群体之一，全球估计有约550万种昆虫。已描述的昆虫物种超过100万种，占所有已记录的真核生物的一半以上（Eggleton, 2020; Willmer et al., 2009）。它们显著的进化成功，特别是对干旱环境的适应，与高度专业化的节水机制密切相关，这些机制是为了应对陆地栖息地中的水分调节挑战而进化出来的（Chown and Nicolson, 2011; Noble-Nesbitt, 1970; Wang et al., 2023b）。角质结构和呼吸调节减少了水分流失，而最终且高效的的水分回收过程由一个专门的器官——直肠复合体完成。在甲虫类中，直肠复合体出现在多个甲虫谱系中，而不仅限于一个单一流派（图1(a)）。鳞翅目中也发现了类似的系统发育分布，涵盖了蛾类和幼虫谱系，时间跨度约为3亿年（图1(b)）。这些系统发育模式共同表明，直肠水分回收代表了陆地水分调节的一个反复出现的进化途径（Beaven and Denholm, 2025; Naseem et al., 2023; Zhang et al., 2022）。

直肠复合体能够克服较大的渗透压梯度来回收水分，在某些物种中甚至可以从未饱和介质中凝结水分，产生极其干燥的排泄物（Beaven et al., 2023; Noble-Nesbitt, 1969; O’Donnell and Ruiz-Sanchez, 2015）。这种生理能力源于一个由后肠、马尔皮吉管和肾周膜组成的分层隐肾系统（Beaven and Denholm, 2025; Grimstone et al., 1968）。这三层形成了一个由主动离子传输调节的封闭微环境。然而，水分回收表面也是形态上结构化的：管腔壁发展出折叠地形（图1(c)–(d)（Bai et al., 2025; Magni and Riccobelli, 2025），将传输生理学与表面图案生成和选择的机械问题联系起来。尽管几十年来已经研究了直肠复合体中离子传输和水分运动的生理和生化途径（Phillips, 1980），但其卓越的节水能力背后的结构-功能关系仍不完全清楚。特别是，产生和选择其折叠管腔结构的形态弹性机制尚未完全阐明。生物形态发生是一个耦合的物理化学和生物过程：它实现了遗传程序，同时受到本构律、热力学和力平衡的约束。因此，生物组织作为活性材料，其机械状态受到局部应力场和应变场的调节（Wang et al., 2023a）以及几何不相容性的影响（Erlich and Zurlo, 2025）。最终的器官形态是内源性因素（包括基因调控的细胞力学、组织特性和生长应力）与外源性因素（尤其是与周围物理环境的机械相互作用）之间动态平衡的结果。

形态弹性理论为分析此类过程提供了核心框架（Goriely, 2017; Rodriguez et al., 1994）。通过将生物生长视为局部材料添加的来源，这一理论将经典连续介质力学扩展到了生长中的生命系统。其核心思想是将总变形分解为生长张量和纯弹性张量，后者恢复了机械和几何兼容性。差异性生长是形态发生的主要机械调节因素，引入了内在的变形不匹配和几何不相容性。由此产生的弹性适应性保持了组织连续性，同时产生了残余应力场。随着发育的进行，这些应力场在空间上发生变化。当机械约束超过稳定性阈值时，简单配置可能会失去稳定性，并通过非线性变形和对称性破缺形成空间周期性结构（Balbi et al., 2015; Ben Amar and Goriely, 2005; Wang et al., 2024），如褶皱和沟槽。

由不稳定性产生的形态模式在自然和人工系统中都很普遍。它们出现在从微观尺度上的聚合物薄膜起皱到宏观尺度上的肠道周向褶皱和大脑皮层折叠等多个尺度上。其背后的物理原理是由于生长不均匀性或热力学梯度导致的内应力积累。一旦这种应力超过临界水平，初始配置可能会变得不稳定，并演变为新的低能量形态。由此产生的宏观图案反映了内在材料响应与环境约束之间的相互作用，而这种转变本身是一种非平衡自组织。相关的拓扑设计策略（Ciarletta, 2014; Li et al., 2012; Tallinen et al., 2016; Tan et al., 2020; Wang and Wang, 2022; Zhang et al., 2025; Zhang et al., 2024; Zhang et al., 2026）已成功应用于柔性电子和软体机器人。

昆虫直肠复合体是研究器官发生过程中生长诱导的形态不稳定性和模式选择的理想生物系统（Beaven and Denholm, 2025; Naseem et al., 2023）。其由后肠、马尔皮吉管和肾周膜组成的三部分结构表现出明显的机械性能和生长行为差异。这些差异包括分层依赖的生长速率、渐进的组织重塑以及基质成分的异质分布。这种异质性在界面处产生了机械不相容性（Du et al., 2018; Wang et al., 2023a），产生了残余应力场，并使多层结构对可能引发形态转变的扰动敏感。因此，差异性生长是必要的，但它不是直肠形态发生的唯一机械驱动因素。在中观尺度上，表面效应也可以对生物力学做出重要贡献。经典连续介质理论经常将界面现象视为次要的，然而在边界处产生的力对于细胞和亚细胞自组织至关重要。随着系统尺寸接近临界长度尺度，表面主导的效应变得越来越重要。这是由于尺度律：体积力与长度的立方成正比，而表面力与长度的平方成正比。因此，随着接近平衡状态，表面积与体积之比的增加使得表面能量最小化成为一个主要的能量约束（Roman and Bico, 2010; Taffetani and Ciarletta, 2015）。表面张力与整体弹性之间的竞争被称为弹性毛细效应。它描述了创建或变形界面的能量成本与材料抵抗弹性变形之间的平衡。

弹性毛细效应已被证明可以控制组织球形融合、弹性丝中的Rayleigh-Plateau不稳定性、弹性固体的边缘圆化以及弹性膜对液滴的包裹（Style et al., 2017）。其特征长度尺度由表面张力与弹性模量的比率给出。当软体的特征尺寸接近这一尺度时，表面能和弹性能量变得相当，机械响应可能会偏离经典弹性。由于软生物材料通常具有微米级的尺寸和低模量，弹性毛细耦合可以强烈影响形态不稳定性及模式形成（Ang et al., 2020; Mora et al., 2010），从而提供了一种自组织的物理途径。生物组织还由于其内部纤维微观结构而表现出明显的非线性机械行为。在小应变范围内，网络熵主导响应，提供了高达千帕斯卡的柔顺性和剪切模量。当应变增加时，纤维排列和张力显著提高了硬度，产生了应变硬化行为。这种非线性和初始残余应力决定了形态发生的力学。从形态力学的角度来看，应变硬化使得弹性能量储存成为可能，而初始残余应力可以在接近不稳定阈值时预加载系统。在昆虫直肠形态发生中（Chen et al., 2022），这些机械场与环境液体膜的表面张力（Huang et al., 2023; Wang et al., 2023a; Wang et al., 2024）的合作可能有助于克服折叠的能量障碍并选择特征波长。

这些适应性机械特性对于功能性生物结构的发育和维持非常重要，包括昆虫直肠中的褶皱形成和血管壁的机械适应（Lehnert et al., 2013; Liu et al., 2010; N?rgaard and Dacke, 2010; Zheng et al., 2024）。因此，直肠形态发生涉及一个严格调控的系统，在这个系统中，差异性生长、材料非线性、初始残余应力和表面张力相互作用。在这个耦合系统中，应变硬化控制了弹性能量储存的能力，初始残余应力决定了不稳定的接近程度，而表面张力修改了可以触发和选择不稳定模式的边界牵引力。这种多物理耦合通过允许在低应变下具有高柔顺性以适应生理需求，同时在高应变下提供增强的硬度（Feng et al., 2026; Tan et al., 2025）来防止损伤。

尽管取得了这些进展，仍存在几个理论空白。尚未为三层结构的昆虫直肠复合体建立一个同时结合差异性生长、材料非线性、初始残余应力和弹性毛细效应的统一本构框架。此外，表面张力、初始残余应力和应变硬化之间的机械相互作用尚未得到充分量化，限制了从不稳定性阈值和模式选择的角度预测生物形态发生的能力。解决这些机械挑战对于阐明昆虫直肠等系统中结构自组织的物理基础至关重要。本研究建立了一个综合理论框架，以阐明弹性毛细效应、非线性组织力学、初始残余应力和差异性生长在塑造昆虫直肠复合体中的协同作用。基于不稳定性和生长诱导的残余应力共同驱动的中心假设，我们开发了一个多层超弹性圆柱模型（Goriely, 2017; Naseem et al., 2023）。该模型采用变形梯度的三阶段分解（Du et al., 2018; Wang et al., 2023a），区分了初始残余应力（Ciarletta et al., 2016; Fraldi and Carotenuto, 2018; Gower et al., 2015）、体积生长和弹性变形，在连续介质力学框架内进行。我们进一步结合了应变硬化本构律（Hang and Xu, 2022; Jin and Suo, 2015; Tian and Gong, 2025）和广义Young-Laplace方程来捕捉弹性毛细效应。然后使用线性扰动分析来确定模式形成的临界条件、曲率增量的演变和特征波数的选择。据我们所知，这项研究首次系统地解释了这种节水结构的形成，并强调了曲率增量在形态演变中的作用，提供了关于体积生长、残余应力和表面张力如何共同驱动软活性材料中复杂形态发生的新见解。

本文的其余部分组织如下：第2节介绍了弹性毛细效应的基本概念，并利用尺度分析来证明其与昆虫直肠复合体形态发生的相关性。第3节建立了形态弹性理论模型，包括三阶段运动学分解、具有残余应力的多层结构的非线性平衡方程和基态的构建。第4节建立了增量边界值问题，并通过Stroh形式主义和表面阻抗矩阵技术开发了其解决方案。第5节分析了形态选择如何依赖于物理参数，包括表面张力、差异性生长和层间硬度。第6节总结了主要发现，并讨论了毛细驱动不稳定性在自泵送伤口敷料和仿生水分收集表面中的潜在应用。附录B提出了一种通过表面形态调节界面水分传输的生物启发策略。

昆虫直肠复合体通过一个与马尔皮吉管协同工作的隐肾系统以惊人的效率回收水分。在极端干旱条件下，该系统还可以捕获环境中的水蒸气。水分子首先在直肠壁和细胞表面上形成微滴。这些微滴随后聚集成更大的水滴，并沿着耦合的机械和化学梯度被输送回体内。

### 三阶段生长的运动学
如图2所示，直肠复合体被表示为一种非线性的、对应变敏感的固体，受到预先存在的初始残余应力场和外部施加的载荷的影响。设Br表示参考配置，由材料坐标X参数化；设Bc表示当前配置，由空间坐标x参数化。运动由微分同胚映射x=χ(X,t)描述，其中χ: Br×R≥0→Bc。相关的变形梯度为F=?Xχ。

### 叠加增量变形的运动学
我们假设与初始残余应力相关的生长张量Fg和变形张量Fs是在增量过程中保持固定的预定场。忽略体力，取应变能密度为 Ψ=Ψ(Fe)，并施加单一运动约束 C(Fe)=0，我们关于基态映射 χ?(X) 对运动进行线性化。在微小扰动 ε???1 的情况下，扰动后的运动表示为 χ(X)=χ?(X)+εχ˙(x)。相应的总变形梯度为 F=?Xχ=(

关于三层直肠复合体形态发生的结果

接下来，我们使用非线性形态弹性模型和增量稳定性框架来分析昆虫直肠复合体如何生成其保水形态。研究重点关注三个相互关联的问题：首先，HG、PT 和 PM 层的发育生长层次是如何形成一个机械不稳定的三层的？其次，管腔表面张力如何改变临界生长比和选定的模式（m, n）？第三，初始残余应力、应变硬化如何影响这一过程？

讨论与结论

本研究发展了一个形态弹性框架，用于理解三层昆虫直肠复合体如何获得其保水形态。核心结果表明，折叠的 HG–PT–PM 架构可以解释为由差异性生长、预设的初始残余应力、非线性组织硬化和管腔表面张力控制的确定性机械不稳定性所导致的。计算表明，表面张力不仅仅是一个辅助的边界载荷。

CRediT 作者贡献声明

王亚飞：撰写 – 原始草稿，可视化，验证，软件，资源，项目管理，方法论，研究，资金获取，形式分析，数据管理，概念化。
王长：验证，软件，形式分析，数据管理。
袁凌峰：软件，研究，数据管理。
王富成：可视化，研究，数据管理。
杨一凡：软件，数据管理。
张瑶：研究，数据管理。
翟成轩：软件。

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的财务利益或个人关系可能影响本文所述的工作。

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