同种负密度距离依赖（Conspecific Negative Distance-Dependence, CNDDD）与新西兰陆均松（Podocarp）森林更新动态

《Austral Ecology》：Conspecific Negative Distance-Dependence and New Zealand Podocarp Forest Dynamics

　　

詹岑-康奈尔假说（Janzen-Connell hypothesis）提出，同种负密度或距离依赖（CNDDD）通过专性天敌（specialist natural enemies）抑制冠层树下同种幼树的补充，从而有助于维持热带雨林的物种丰富度。此后的实证研究表明，CNDDD不仅存在于热带雨林中，也广泛存在于其他植被类型中。以往对CNDDD的研究 invariably 聚焦于其对物种共存和多样性的影响，而很少探讨其与演替更替格局的潜在关联。本研究提供了CNDDD的证据，这可能为新西兰森林动态中一个长期存在的问题——即在茂密的罗汉松（podocarp）林分中，相对耐阴的针叶树（特别是陆均松Dacrydium cupressinum，罗汉松科Podocarpaceae）无法在其自身冠层下更新——提供了新的解释。研究人员在北岛中部一片罗汉松/阔叶混交林中的3公顷样地内测绘了树木位置，其胸径分布显示存在两个不连续的陆均松种群（cohorts），并使用配对相关函数（pair-correlation functions）测量了小树与大树之间的异种和同种空间关联。研究发现，陆均松的小树（胸径5-60厘米）与老种群的同种大树在半径最大7米范围内呈显著负关联。这一格局难以仅用光照需求来解释，因为一种较不耐阴的罗汉松（Phyllocladus trichomanoides）的小树与大径陆均松的分布相互独立。唯一另一种在大径级中具有充分代表性的树种（阔叶树种Elaeocarpus dentatus，杜英科Elaeocarpaceae）的小树也与其同种大树呈负关联，尽管其负关联的半径范围较窄。研究结果表明，CNDDD可能导致了新西兰北岛中部茂密罗汉松林中陆均松特有的更新失败，只有当 attrition（树木自然死亡）或外源干扰将陆均松林冠层减少为零星散布的 emergent trees（露头树）时，更新才会恢复。

**论文主体部分解读**

**1. 研究背景与科学问题**

在生态学历史上，最具影响力的假说之一——詹岑-康奈尔假说（Janzen-Connell hypothesis）提出，由专性天敌（specialist natural enemies）引起的密度或距离依赖性死亡（density- or distance-dependent mortality）有助于维持热带雨林极高的物种多样性。该机制后来被定义为同种负密度依赖死亡，并进一步扩展为同种负密度和距离依赖（Conspecific Negative Density- and Distance-Dependence, CNDDD），即由于宿主特异性病原菌和/或昆虫食草动物的作用，植物在靠近同种成年树木的高密度聚集区域的种子或幼苗存活率下降。大量实证研究表明，CNDDD不仅存在于热带雨林，也广泛发生在温带森林等多种植被类型中。然而，CNDDD并非普遍存在，例如在巴拿马巴罗科罗拉多岛（Barro Colorado Island）上，约40%的树种表现出相反的模式——在高同种密度下死亡率更低。此外，外生菌根（ectomycorrhizal）树种对CNDDD的敏感性似乎低于丛枝菌根（arbuscular mycorrhizal）树种。近期的荟萃分析指出，树木幼苗的死亡率受同种树木距离的影响比受幼苗密度本身的影响更为一致，但几乎没有证据表明密度或距离效应会影响种子死亡率。

以往关于CNDDD的研究，无一例外地聚焦于其在物种共存和多样性维持中的作用，生态学家很少考虑其对演替更替格局和更新失败（regeneration failure）的影响。然而，当一个树种在森林林分中成为优势种时，如果成年树携带物种特异性病原体，其自身幼苗很容易在局部形成不利的生存环境。尽管有报道称耐阴树种因对土传病原体有更强的抵抗力而对CNDDD较不敏感，但仍存在耐阴树种更新失败的案例，可能反映了CNDDD的作用。例如，美国新英格兰地区糖枫（Acer saccharum）的更新失败与病原体和昆虫造成的叶片损害引发的CNDDD有关；智利南部莫查岛（Isla Mocha）上，几乎完全由最耐阴的乔木树种Aextoxicon punctatum构成的冠层下，缺乏其幼苗和幼树，而林下则被其他树种入侵，其林分结构也与CNDDD抑制该树种更新相吻合。

CNDDD这一现象可能与新西兰森林动态中一个长期悬而未决的问题相关——即在茂密的林分中，罗汉松科（Podocarpaceae）树木（特别是陆均松Dacrydium cupressinum）无法在其自身冠层下更新。在新西兰北岛中部，由高大的罗汉松科树种（如陆均松属、鸡毛松属、罗汉松属、Prumnopitys属）构成的林分曾广泛分布于因公元232年陶波火山喷发而堆积了深层浮石（pumice）的盆地中。在现存的“茂密罗汉松林”（dense podocarp stands）中，罗汉松形成连续或近连续的林冠上层，除了Pectinopitys ferruginea外，其他罗汉松的更新幼苗很少，林下则以阔叶树入侵为主。这一格局先前被归因于罗汉松比其阔叶竞争者更不耐阴，或与具有相似耐阴性的阔叶树相比生长较慢。然而，仅基于耐阴性的解释面临两个复杂问题。第一，来自新西兰国家植被调查的人口统计学数据显示，陆均松和Pectinopitys ferruginea的幼树在遮荫下的平均存活率与其阔叶竞争者相当。第二，茂密罗汉松林中各罗汉松树种的年龄差异与其各自的光照需求并不总是吻合。

本研究旨在报告新西兰北岛中部一片罗汉松/阔叶混交林中的空间格局，这可能表明CNDDD在新西兰罗汉松树种在其优势林分中无法于自身冠层下更新这一普遍现象中发挥了作用。研究人员在Pureora森林公园选取了Herbert（1986）描述的一个地点，该林分中大型罗汉松（主要是陆均松）作为零星散布的露头树（emergents）出现在以阔叶树为主的冠层之上，而罗汉松更新苗异常丰富。Herbert（1986）曾报告该林分中大量罗汉松更新苗集中在大型Elaeocarpus dentatus树下，但并未进行正式的空间分析。本研究旨在通过检验林分中不同大小等级树木之间的空间关联，以阐明北岛中部盆地浮石土壤上罗汉松更新的控制因素。

**2. 研究区域与方法**

研究地点位于新西兰普雷奥拉森林公园（Pureora Forest Park）豪洪阿罗阿山脉（Hauhungaroa Range）东侧的怀莫诺阿溪（Waimonoa Stream）流域，地势平坦至微有起伏。该林分没有采伐记录。样地内，大型陆均松（高40-53米，胸径可达2米）零散分布，高出由阔叶树（高13-28米）和较年轻的罗汉松（包括陆均松、Phyllocladus trichomanoides和Pectinopitys ferruginea）组成的林冠层。森林地面上腐烂的原木数量表明，过去大型陆均松的数量更多。

研究人员在Herbert（1986）研究过的一块面积为200×150米（3公顷）的样地上开展工作，测量并记录了所有高于胸高的树木和幼树的胸径（dbh）及位置。样地选址利用了怀莫诺阿溪两条小支流之间一块看似均质的森林区域。

在统计分析中，研究人员利用陆均松的胸径频率分布识别出两个不连续的种群：一个胸径>120厘米的老年种群，和一个胸径在5-60厘米之间的较年轻种群。因此，将小树等级定义为胸径5-60厘米的树木。由于样地内没有其他树种能达到老年陆均松的大胸径，故将大树等级定义为所有胸径≥90厘米的树木。研究中分析了陆均松和Elaeocarpus dentatus大树与6种最常见小树（胸径5-60厘米）之间的空间关联。其中，陆均松和Elaeocarpus在样地内各有16棵胸径>90厘米的大树，其他树种没有足够数量的大树纳入分析。

研究使用R软件中的spatstat包计算配对相关函数（pair-correlation functions）来分析空间关联。采用基于9999次随机标记的蒙特卡洛检验（Monte Carlo tests）构建模拟包络线（simulation envelopes），以评估显著的吸引或排斥。鉴于物种的空间分布可能受环境异质性影响，使用了非齐次泊松模型（inhomogeneous Poisson null model）作为零模型，并从合并的格局中估计一个共同的非齐次强度面，在随机标记模拟期间保持固定。为弥补点级模拟包络线的局限性，还使用Diggle–Cressie–Loosmore–Ford (DCLF)全局拟合优度检验对包络线分析进行补充，以量化观测到的配对相关函数与零模型预期的总体偏差，并提供相关的蒙特卡洛p值。

**3. 主要研究结果**

**3.1 小树与大树（Dacrydium）的空间关联**

六种小树与陆均松大树的配对相关函数分析结果显示不同的空间关系。其中，小陆均松和小Pectinopitys ferruginea表现出与零模型的显著总体偏离（DCLF检验p值分别为0.008和0.002）。小陆均松与大陆均松在2.5至6.5米半径范围内呈显著负关联。小Pectinopitys也表现出类似模式，但范围较窄。小Beilschmiedia tawa和小Elaeocarpus dentatus也表现出与零模型的总体偏离（p值分别为0.010和0.048），但观测到的模式在模拟包络线内没有超出任何点，这表明其结果是多个空间尺度上微弱但累积的偏离，而非单一距离上的强烈偏离。而小Phyllocladus trichomanoides和小Pterophylla racemosa的观测模式与零模型没有显著偏离（p值分别为0.216和0.349）。

**3.2 小树与大树（Elaeocarpus）的空间关联**

大多数树种的小树与大树Elaeocarpus dentatus的空间关系几乎没有偏离零模型的证据。DCLF检验检测到小陆均松和小Elaeocarpus与随机标记零模型有显著总体偏离（p值分别为0.042和0.005）。然而，只有Elaeocarpus在模拟包络线之外表现出点级偏离，其在5-6米半径范围内与同种大树呈显著负关联，在13-15米范围内呈正关联。因此，陆均松显著的DCLF结果反映了其跨多个空间尺度的微弱累积偏离，而非任何单一距离上的显著偏离。其余四种小树（Beilschmiedia tawa、Pectinopitys ferruginea、Phyllocladus trichomanoides和Pterophylla racemosa）在包络线分析和拟合优度检验中均未显示与零模型的显著偏离（DCLF p值分别为0.128、0.264、0.052和0.503）。

**4. 讨论与结论**

**讨论部分总结：**

研究人员认为，3公顷样地上陆均松的空间分布与其大树附近同种补充受到CNDDD抑制的预期一致。这一模式不能轻易用大陆均松下方的光照环境来解释，因为研究发现较不耐阴的罗汉松树种Phyllocladus trichomanoides在陆均松大树下并未表现出更新受抑的迹象。尽管样地空间格局给人一种小Phyllocladus与大陆均松正相关的视觉印象，但这一现象在很大程度上可归因于两者对微妙地形变化的共同响应。定量耐阴指标虽然缺乏，但已有文献表明Phyllocladus trichomanoides比陆均松更需光。大、小陆均松之间的负关联仅限于7米半径内，表明CNDDD仅在树冠滴水线范围内强效作用，这与测量的10棵大陆均松冠幅平均值（13.9米）相符。虽然在新西兰森林的一项广泛研究中发现了CNDDD的证据，但最有力的CNDDD证据通常来自幼苗实验。本研究对5-60厘米胸径陆均松与更大同种个体空间关系的分析，衡量的是幼苗和幼树经历的各种过滤（CNDDD可能是其中之一）的净结果。

小Pectinopitys与大陆均松的负关联较难解释。一种可能性是两者共享天敌，这些天敌攻击这两个树种的种子或幼苗，但对其他研究树种影响不大。这是一种推测，因为尚无新西兰森林中陆均松和Pectinopitys共享专性天敌的记录。然而，在其他地区已有许多关于共享真菌病原体或昆虫食草动物影响同一森林中两个或多个树种幼苗存活的报道。

Elaeocarpus的空间分布也与其大树附近同种更新受CNDDD抑制的预期一致，尽管其负关联的距离范围比陆均松更窄。其负关联仅限于6米半径内，也与树冠滴水线的范围相符。目前尚不清楚是否存在能导致Elaeocarpus dentatus发生CNDDD的特定天敌。

研究发现小陆均松、Pectinopitys和Phyllocladus与大树Elaeocarpus并无正关联，这与先前的报告相矛盾。先前的研究认为老龄Elaeocarpus树可作为罗汉松更新的“保姆树”（nurses）。研究人员推测，可能是过去几十年中大型Elaeocarpus的死亡削弱了其与罗汉松更新的关联。

**研究结论：**

CNDDD对同种补充的抑制，可以解释在北岛中部茂密罗汉松林中，陆均松（以及其他潜在长寿罗汉松）在其自身冠层下普遍更新失败的现象。尽管本研究中唯一检验的阔叶树（Elaeocarpus）也显示出CNDDD的证据，但由于其寿命、体型和典型更新模式的不同，其影响可能不如对陆均松的影响那么深远。Elaeocarpus不像罗汉松那样能在重大干扰后大量建立，而是典型地在老林的林隙中零星更新。在北岛中部的茂密罗汉松林中，陆均松通常占胸高断面积的60%以上，这意味着CNDDD效应可能遍及整个林分。这可以解释陆均松在这些林分中普遍更新失败的原因，这种“更新空白”（regeneration gaps）会一直持续，直到树木自然死亡（attrition）或外源干扰将陆均松林冠层减少为零星散布的露头树。阔叶树（如Elaeocarpus、Beilschmiedia和Pterophylla）的寿命远短于陆均松，在一棵陆均松的生命周期内，阔叶树通常会经历两代。因此，阔叶树中的CNDDD可能在移动的细尺度镶嵌体中驱动物种更替，而不会像对罗汉松那样在种群水平上产生同等程度的影响。尽管如此，CNDDD无法解释北岛低地阔叶林老林中陆均松更新普遍缺乏的现象，这大概反映了Beilschmiedia林冠浓荫对陆均松生长和存活的抑制，及其在与快速填充林隙的速生阔叶树种竞争中的困难。

陆均松与热带雨林中一类易受CNDDD影响的功能群——长寿先锋树——具有一些相似之处。一项对热带森林的研究发现，长寿先锋树比其他任何功能类型的树木都更容易受到CNDDD的影响。尽管陆均松的缓慢生长、中等木材密度和遮荫下的低死亡率使其与典型长寿热带先锋树截然不同，但其确具有长寿的共同点，这使其能够在通常相隔数世纪的大量补充机会中持续存在，并能有效地将种子传播到远离母树的地方。然而，本研究仅在一个3公顷样地上提供的CNDDD证据能否在新西兰其他森林中得到重现，以及实验能否确定其潜在机制，仍有待观察。