牛、野生有蹄类与河狸的复合效应阻碍河岸植被恢复

《Ecosphere》：Compounding effects of cattle, wild ungulates, and beaver impede riparian restoration

　　

摘要专业翻译 种植乡土木本植被是增加溪流遮荫的常见恢复措施，也是美国太平洋西北部内陆地区（interior PNW, USA）重要的鲑科鱼类（salmonid）栖息地恢复策略。家畜和野生哺乳动物的采食（herbivory）是PNW河岸带普遍存在的干扰，也是种植成活与生长的常见障碍。由于监测稀少，研究人员对共存的家牛、野生有蹄类（马鹿：Cervus canadensis；鹿：Odocoileus hemionus 和 Odocoileus virginianus）及河狸（Castor canadensis）对种植表现的长期效应知之甚少。研究人员对2013–2014年种植的1688株落叶阔叶植物进行了长达7年的监测。笼护（n = 825，位于小型围栏内）与未笼护种植（n = 863）在四种有蹄类处理下被追踪：（1）牛（Bos taurus）；（2）马鹿与鹿；（3）牛、马鹿与鹿；（4）无有蹄类。笼护设置允许配对比较，以检验各处理中有蹄类防护效应。研究人员在2017–2019年间追踪了河狸采食证据、高度生长、存活率及开花情况。牛、野生有蹄类与河狸的累积效应导致种植高度生长长期停滞，柳（Salix spp.）和杨（Populus balsamifera）的失败率（死亡或不再长高）超过90%，并导致柳属植物开花完全消失。牛与野生有蹄类对柳和杨的生长具有相似效应（生长降低约50%）。然而，野生有蹄类抑制了黑山楂（Crataegus douglasii）的生长（约34%）和柳属植物的开花（>90%），而牛对这些组分无影响。与牛相比，野生有蹄类对种植的影响更为广泛；野生有蹄类与另一种食草动物（无论另一种有蹄类还是河狸）的复合效应导致种植高度长期停滞。研究结果表明，野生有蹄类采食与家畜及河狸的复合效应与该区域的种植目标不相容。野生有蹄类、家畜与河狸的交互效应在恢复实践中很少被考虑；研究结果说明，监测这些多样化的采食效应对于评估河岸植被恢复的有效性至关重要，并为支持内陆PNW地区类似Meadow Creek的溪流系统中受威胁鲑科鱼类的恢复提供信息。

论文解读

一、研究背景与科学问题

夏季最大溪流水温已超过美国太平洋西北部内陆地区（interior PNW, USA）许多溪流中鲑科鱼类（salmonid）最适生长和生存的范围。通过积极恢复木本植被来增加溪流遮荫，被认为是该区域调节水温、抵消未来气候变化对溪流水温影响的最有效选项之一。近期研究指出，必须在未来几十年内快速实现大尺度溪流遮荫增加，以尽量减少对溪流生物群的负面影响。种植木本植被是增加溪流遮荫最常见的恢复实践之一，但恢复后种植成效的监测十分稀少，尤其是超过5年的长期监测，且往往缺乏适当的评价标准。因此，人们对河岸种植的长期有效性及影响成功的因素知之甚少。尽管存在恢复后木本植被快速恢复的案例，种植失败却很常见且可能被严重低估。有限的长期证据表明，内陆PNW地区的种植仅对河岸木本群落产生边际改善，木本植被覆盖和溪流遮荫随时间几乎没有变化。这些发现凸显了理解限制和促进该区域河岸种植成功因素的必要性——考虑到每年有数百万美元投入内陆PNW的溪流恢复，且人们对种植快速实现大尺度溪流遮荫增加寄予厚望。

家畜和野生哺乳动物的采食（herbivory）是河岸木本植被生长、存活和建植的重要决定因素，尤其是对柳（Salix spp.）和黑杨（Populus balsamifera）等优先采食物种。牛（Bos taurus）放牧是内陆PNW河岸带的主要土地利用方式；马鹿（Cervus canadensis）、鹿（Odocoileus spp.）和河狸（Castor canadensis）是该区域与牛共存的关键河岸木本植被采食者。多种食草动物之间的交互可对河岸木本植被产生复合负面影响。已有研究表明，马鹿与河狸采食的交互作用导致洛基山国家公园柳属植物种子产量近乎消失，群落从高秆转变为矮秆；家羊与马鹿的累积采食效应使俄勒冈州Meadow Creek沿线的柳属植物生长停滞、开花受抑。即使在低采食水平下，共存物种的采食也能阻碍优先河岸木本植被的生长和更新，尤其在低林分密度条件下——而种植柳和杨（有蹄类和河狸偏好的物种）并选择几乎无灌木覆盖的地点，正是许多种植项目的典型做法。

牛和野生有蹄类因食性选择和河岸带活动时间的差异，对木本植被可能产生不同影响。马鹿和鹿全年大部分时间出现在PNW河岸区域（牛仅在6月至10月左右出现，这是该区域公共放牧地的典型模式），且与牛相比，其日粮中木本植被的比例和多样性更高，因此可能对大多数种植物种产生更强的直接负面影响，包括对较不受偏好的物种（如桤木［Alnus spp.］和黑山楂［Crataegus douglasii］）。目前至少存在四个知识空白限制了对常规有蹄类管理实践是否与恢复种植目标相容的评估：（1）恢复后监测数据稀缺，尤其长期数据；（2）现有监测方案无法将种植响应与自然更新区分；（3）研究未解决共存的牛、野生有蹄类和河狸对河岸木本植被生长和结构的单独及联合效应；（4）尚不清楚遵守牛放牧合规指标是否能有效支持恢复目标。为填补这些空白，研究人员在俄勒冈州东北部一条中等河级的鲑科鱼类栖息溪流中，对恢复后长达7年的河岸种植进行了监测，旨在评估牛与野生有蹄类对已建植种植表现（存活、高度生长和开花数量）的影响，并同时评估河狸采食效应以分离有蹄类效应。

二、主要技术方法

研究在俄勒冈州东北部Starkey实验林和牧场（SEFR）内2217 ha的Meadow Creek研究区中157 ha河岸带开展。2012–2014年实施溪流恢复，包括安装河内结构物和种植约28,000株乡土落叶阔叶树木和灌木。2013–2014年建立了三个1 ha大型围栏，形成四种有蹄类采食处理的三次重复：（1）无有蹄类；（2）仅牛；（3）马鹿和鹿；（4）牛、马鹿和鹿。2017年春季，共标记405个笼护种植簇（1688株种植），其中约一半的笼子被移除形成未笼护处理，实现笼护与未笼护的配对比较。2017–2019年六个采样期（每年春季盛花期和夏末秋初生长季末）监测了高度生长、存活、开花数量及河狸采食存在与否。数据分析采用线性混合效应模型（lme4包）分析相对高度生长，广义线性混合效应模型分析存活率（logit链接）、花数量（负二项分布）和开花概率（二项分布），并用自助法（10,000次重复）生成均值和95%置信区间，以及经验概率分布评估长期种植成功概率。

三、研究结果

种植高度

研究完成时（2019年秋），"牛、马鹿和鹿"处理中笼护和未笼护种植的平均高度分别为118 cm和89 cm，中位数分别为110 cm和76 cm。恢复后6–7年，平均种植高度处于或低于笼高（120 cm），远低于研究区典型有蹄类采食线（约250 cm）。约98%的笼护种植和超过99%的未笼护种植在研究完成时仍低于采食线。

"牛、马鹿和鹿"处理中的生长

笼护、河狸采食和种植物种对生长有显著主效应。笼护种植的生长比未笼护高63.4%。有笼时所有物种平均高度增长均为正；未笼护时平均高度增长为负或零。未笼护山楂生长最多，杨最少。河狸采食使种植生长平均降低39.7%，尤其对暴露于有蹄类的种植影响更大。受河狸采食且未受有蹄类保护的种植生长强烈为负（?39.6%）。

跨有蹄类处理的生长

笼护使用、河狸采食及笼护与有蹄类处理的交互影响种植生长。有蹄类防护使种植生长增加62.4%。笼护在"无有蹄类"处理中仍有可检测效应，原因是河狸砍伐未笼护种植的比率高于笼护种植；排除河狸损害种植后该效应不再显著。笼护在所有处理中均增强种植生长，在"牛、马鹿和鹿"处理中效益最大，其次为"马鹿和鹿"处理。有蹄类防护在"马鹿和鹿"和"牛"处理中对柳和杨的生长促进相似；当马鹿和鹿存在时有蹄类防护显著促进山楂生长，但在"牛"处理中无此效应。

"牛、马鹿和鹿"处理中的存活

所有物种存活率均较高，笼护和未笼护种植分别约为82%–100%和65%–92%。笼护种植的存活几率约为未笼护的3倍。金醋栗和山楂存活率最高（笼护100%和99%，未笼护91%和92%），杨和稠李最低（笼护82%和88%，未笼护67%和65%）。受河狸采食的种植存活率更高，但河狸平均选择更大的植株。

跨有蹄类处理的存活

笼护使用、河狸采食和种植物种为显著效应。笼护使种植存活几率增加（log odds = 1.11）。河狸采食种植的存活率高于未被河狸采食的种植。笼护效应在"无有蹄类"处理中最弱，但模型仅提供弱证据表明笼护效应跨处理存在差异。

"牛、马鹿和鹿"处理中的繁殖

笼子移除时，笼护使用和河狸采食不影响花数量和开花概率。笼护使用在移除后第二和第三年影响柳属植物的花数量和开花概率。未笼护柳在2018年和2019年分别比笼护柳少约97%和90%的柔荑花序（catkins）。笼护柳开花的几率约为未笼护的10倍。金醋栗的开花在任何时期均不受有蹄类采食影响。

跨有蹄类处理的繁殖

柳属植物开花在笼子移除时不受有蹄类采食影响。有蹄类采食在移除后第二和第三年抑制了柳的花数量和开花概率。未笼护柳在2018年和2019年分别比笼护柳少约92%和95%的柔荑花序。笼护柳开花的几率分别为未笼护的14倍和11倍。河狸采食在2018年（而非2019年）抑制了柳的花数量和开花概率。"无有蹄类"和"牛"处理的花数量和开花比例持续较高。

笼护使用和种植物种选择的预测长期效益

经验概率分布显示，恢复时（2013–2014年）随机种植的柳或杨在研究结束时（2019年秋，6或7年后）具有正生长（存活且继续长高）的概率，未笼护种植低于10%，笼护种植约50%。山楂表现优于柳和杨：随机选择的山楂具有正生长的概率，未笼护约32%，笼护约75%。

四、讨论与结论

牛和野生有蹄类采食的联合效应导致已建植种植的生长和开花受到复合负面影响。加入另一种大型食草动物（无论是不同有蹄类物种还是河狸），与牛或野生有蹄类中的任何一种组合，都导致平均种植高度在恢复后6至7年内持续停滞。这是首个评估牛和野生有蹄类（单独及联合）与河狸对河岸种植表现交互效应的研究。河狸与有蹄类采食的联合效应比单独有蹄类啃食对种植高度生长的抑制大得多，且在牛、野生有蹄类和河狸共存时，柳和杨种植在不到十年内近乎消失。

野生有蹄类对柳属植物生长和花数量的负面影响强于牛，这与先前高地系统研究一致。野生有蹄类和牛对柳和杨的生长影响相似，但野生有蹄类抑制了柳的开花（>90%）和山楂的生长（约34%），而牛无此效应。马鹿和鹿对较不受偏好物种的更显著负面影响可能归因于：木本植物在其日粮中占比更高；其选择性采食能力优于牛；以及其全年大部分时间活跃于研究区（牛仅约4个月）。

山楂在所有种植物种中具有最佳的长期生长和存活表现，是唯一在牛和野生有蹄类共存条件下仍保持正高度生长的物种。山楂的刺生产和耐旱性等适应特征可能助其优于其他种植。优先选择适口木本植被（如柳和杨）应降低优先采食物种相对较不受偏好物种（如山楂）的适合度。

历史人为活动导致的退化河岸条件（河道渠化、水位降低、洪泛平原连通性下降）使柳和杨等对立地条件要求严格的物种即使在没有采食的情况下也难以建植。鉴于这些物种适口性高、分布受限且常种植于多种食草动物聚集的区域，其建植和生长可能仅存在于狭窄的生态位中。修复退化河岸过程可改善种植表现，但考虑到退化条件的广泛性、共存有蹄类采食的普遍性、恢复项目规模小且成本低的特点，具有低采食偏好、耐采食或耐旱性状的物种（如山楂、桤木和针叶树）预计将在内陆PNW及美国山间西部的河岸恢复中普遍优于柳和杨。

研究结果表明，种植在建立期后存活和生长受采食影响较小的假设不成立——共存有蹄类（尤其野生有蹄类）在恢复后长达7年及可预见的未来严重阻碍了生长和开花。虽然建植后种植的存活率远高于恢复后2年时，但仅凭存活率可能误导结论；有蹄类驱动的种植存活率小幅下降随时间累积，加上建立期较高的死亡率，可对种植目标（如快速生长能增加溪流遮荫的高大木本植被）产生实质性负面影响。该研究强调，常规的牛放牧合规指标虽旨在促进受威胁鲑科鱼类恢复，但不足以支持河岸木本植被恢复目标；恢复实践需将野生有蹄类及河狸的采食效应纳入管理考量，并开展长期监测以评估恢复有效性。