《Ecology and Evolution》：Loners Have It: Insights on Breeding and Non-Breeding Individuals of Sloth Bears in Central India
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种群持续存在关键依赖于生物的繁殖生物学，而对于独居且难以发现的食肉动物而言，这一领域往往所知甚少。作为繁殖生物学的一部分，表现出种内繁殖状态分隔（intraspecific reproductive state segregation）可
### 摘要专业翻译
种群持续存在关键依赖于生物的繁殖生物学，而对于独居且难以发现的食肉动物而言，这一领域往往所知甚少。作为繁殖生物学的一部分，表现出种内繁殖状态分隔（intraspecific reproductive state segregation）可表明其旨在避免杀婴行为（infanticide）和/或减少资源竞争。懒熊（*Melursus ursinus*）是印度次大陆最常见的熊科动物，然而有关其繁殖生物学中种内互作的知识却十分匮乏。本研究利用2018–2021年在印度中部潘纳老虎保护区（Panna Tiger Reserve）通过红外相机调查（camera trap survey）获得的数据，评估了懒熊两种繁殖相关状态——独居成年个体与携带后代的雌性个体——的占用率（occupancy）和时间活动模式，旨在理解二者的时空分隔。动态（dynamic）和单季节（single-season）多状态占用模型（multistate occupancy model）显示，携带后代的雌性与独居成年个体之间存在空间分隔：前者占据更炎热、崎岖的地形，而独居成年个体偏好混合林和较凉爽的栖息地。然而，在夏季，季节性食物可利用性可能导致了携带后代的雌性表现出较少（但仍存在）的空间回避。研究发现，无论季节如何，两种状态之间均存在精细尺度的（fine-scale）时间分隔。此类时空互作可能由保护幼崽免受同种个体杀婴行为驱动，或同时作用于减少觅食竞争，而这可能给携带后代的雌性带来生理代价。本研究是首批定量比较独居成年个体与携带后代的雌性之间占用率指标的研究之一，可作为懒熊繁殖生物学的重要组成部分。展示繁殖状态中此类时空分隔格局，代表了一种推进人们对懒熊种群结构和适合度结果生态学理解的有前景的方法。
### 论文解读
**一、研究背景与科学问题**
种群持续存在关键依赖于繁殖（reproduction）这一重要生活史参数。繁殖成功与否受多种生物和非生物因素影响，然而其复杂机制仍鲜为人知。捕食是影响个体适合度的重要进化力量，常通过后代死亡实现。非亲缘杀婴（non-parental infanticide，NPI）通常与减少觅食竞争或通过杀死非亲缘后代诱导适应性雄性繁殖（即性选择杀婴，sexually selected infanticide，SSI）相关。为应对杀婴风险，雌性哺乳动物演化出多种反制策略，其中空间和/或时间分隔（spatial and/or temporal segregation）是重要的生态学手段。
懒熊（*Melursus ursinus*）是印度次大陆最常见的熊科动物，体重雄性80–150 kg，雌性60–100 kg，栖息于海拔低于1000 m的多种生境，与落叶林紧密关联。该物种主要在夜间和晨昏活动，具有杂食性，以昆虫和季节性果实为主。懒熊虽为独居、多配制（polygynous）物种，但不表现领域性。此前仅有一项研究（Joshi等，1999）深入探讨了懒熊的繁殖生物学，提示携带后代的雌性对同种个体表现出一定程度的回避，但未能解析其精细分隔策略。在NPI（包括SSI和资源竞争）驱动下，雌性懒熊是否演化出反制策略以预防后代死亡，仍是悬而未决的科学问题。
**二、研究内容与主要结论**
研究人员在印度中部潘纳老虎保护区（Panna Tiger Reserve，PTR）核心区（542 km2）开展系统性红外相机调查，时间覆盖2018–2021年共六个季节（四个冬季和两个夏季）。研究将懒熊个体分为两类状态：独居成年个体（lone adults）和携带后代的雌性（females with offspring，包括幼崽和依赖期亚成年个体）。采用动态多状态占用模型（dynamic multistate occupancy model）和单季节多状态占用模型（single-season multistate occupancy model）评估两种繁殖状态的空间占用差异，同时运用核密度函数和非参数重叠系数（coefficient of overlap，Δ）以及贝叶斯多项方法（Bayesian multinomial approach，Diel.Niche包）分析时间活动模式。
研究得出以下主要结论：携带后代的雌性与独居成年个体之间存在明显的空间分隔；前者持续占用较炎热、崎岖的地形区域，后者偏好混合林和较凉爽的栖息地；夏季时携带后代的雌性对独居个体仍表现出一定程度的空间回避。在时间活动方面，两种状态的个体总体均为夜间活动，但携带后代的雌性在冬季表现出明显的昼夜活动（diurnal-nocturnal）模式，白天活动比例显著高于独居成年个体，表明存在精细尺度的时间分隔。此类时空分隔可能由保护幼崽免于杀婴和减少觅食竞争驱动，但给携带后代的雌性带来了生理代价。
**三、关键技术与方法**
本研究使用的主要技术方法包括：①红外相机陷阱调查技术（camera trap survey），按印度全虎估算（All India Tiger Estimation，AITE）标准方案，以2 km2网格为单位布设相机对；②动态多状态占用模型（dynamic multistate occupancy model）和单季节多状态占用模型（single-season multistate occupancy model），在Programme PRESENCE中实现，用于估计两种繁殖状态的占用率（occupancy）、定居概率（colonisation probability）和持续占用概率（persistence probability），同时校正状态特异性检测概率（p1、p2）和后代观测概率（δ）；③非参数核密度活动模式分析和重叠系数估计（package 'overlap'），用于评估两种状态的日活动模式重叠程度；④贝叶斯多项活动表型分类方法（Diel.Niche包），基于光可用性将昼夜周期划分为不同活动表型，定量比较不同状态的昼夜活动分配和选择性。
**四、主要研究结果**
**4.1 相机陷阱探测结果**
2018–2021年六个季节共布设平均每季247个相机位点，总捕获努力量达47,893个相机夜。懒熊共被探测2649次，平均每季441.5次。其中携带后代的雌性占总探测数的8.40%（n=224），且夏季探测频率（n=131，约58.5%）高于四个冬季总和（n=93，约41.5%）。约29.7%的相机位点至少探测到一次携带后代的雌性，而约97%的位点探测到独居成年个体。
**4.2 动态多状态占用模型**
探测概率子模型显示，独居成年个体的探测概率（p1）与相机位点处地表温度（land surface temperature，LST）呈显著负相关（β=?0.21±0.04），而携带后代的雌性的后代观测概率（δ）在夏季显著更高（β=0.46±0.21）。初始季节（2018年冬季）独居成年个体的占用率（Ψ）与距最近村庄距离呈显著负相关（β=?0.76±0.23）。从2019年冬季起，独居成年个体的定居概率（CΨ0）与混合林比例（β=1.38±0.34）和地形位置指数（topographic position index，TPI；β=?0.33±0.21）显著相关，表明其定居于混合林比例较高的山谷区域；其持续占用概率（CΨ1）与LST呈显著负相关（β=?0.39±0.17），说明独居个体持续使用较凉爽区域。相比之下，携带后代的雌性的定居概率（CR0）与TPI（β=?2.03±0.73）和河岸林比例（β=?2.10±1.32）呈显著负相关，表明其定居于地形崎岖的谷地且回避河岸林；其持续占用概率（CR2）与LST呈显著正相关（β=1.98±0.95），显示其持续使用较炎热区域。
**4.3 单季节多状态占用模型（夏季）**
夏季单季节模型分析显示，独居成年个体的占用率（Ψ）与混合林比例显著正相关（β=0.81±0.31），与灌丛地比例显著负相关（β=?0.60±0.23），与TPI显著负相关（β=?0.65±0.25）。携带后代的雌性的占用率（R）与河岸林比例显著负相关（β=?0.53±0.23），其余协变量（竹林、灌丛、混合林、TPI）影响不显著。探测概率方面，p1受相机努力量（平均活跃天数，β=3.18±1.09）正向影响，p2与夏季LST显著负相关（β=?0.25±0.06），δ亦与夏季LST显著负相关（β=?0.26±0.12）。
**4.4 时间活动模式**
活动重叠分析显示，独居成年个体与携带后代的雌性在夏季活动重叠系数为81%（95% CI=73%–89%），冬季为72%（95% CI=61%–83%），总体上两态活动模式大致相似。然而，贝叶斯多项分析揭示了精细尺度的差异：独居成年个体在冬夏两季均表现出对夜间活动的强烈选择（used/available＞1），而携带后代的雌性在冬季有显著比例的白天活动（中位数0.46，BCI=0.33–0.59），呈现昼夜（diurnal-nocturnal）活动表型；夏季虽以夜间为主，但白天活动比例仍高于独居成年个体。
**五、讨论总结与研究结论**
讨论部分指出，携带后代的雌性偏好地形崎岖的谷地与其寻找安全分娩洞穴和日间休息庇护所的行为一致。然而，这类雌性持续使用高LST区域与一般熊科动物的体温调节行为相矛盾，推测这是一种为回避独居成年个体占据的较凉爽栖息地而采取的权衡策略，并可能付出更高的生理成本——哺乳期和育幼期雌性本身产生更多内源热，占用高温栖息地进一步加剧热应激负担。夏季时携带幼崽的雌性回避河岸林，可能因河岸林在干旱季节吸引多种动物（包括大型食肉动物）聚集，雌性为避免潜在冲突和后代威胁而选择回避。此外，携带后代的雌性在冬季的白天活动延伸，可能既为回避成年同种个体，也可能为躲避大型捕食者（虎、豹）的威胁。需要注意的是，携带后代的雌性所占用栖息地可能并非最佳觅食生境，由于独居个体占据了混合林等高质量觅食地，繁殖雌性可能被迫迁入灌丛地等开阔、食物资源较差的生境，从而可能对其觅食效率和整体适合度产生负面影响。
研究结论明确指出，种群统计状态（demographic state）是驱动懒熊空间利用和活动模式差异的重要因素。独居成年个体与携带后代的雌性表现出显著的空间和时间分隔，该分隔可能由杀婴回避和资源竞争减少共同驱动，并为繁殖雌性带来生理代价。本研究是首批定量比较独居成年个体与携带后代的雌性占用率指标的研究，为理解懒熊繁殖生物学、种群结构和适合度结果提供了新的生态学视角。研究结果对栖息地管理和人熊冲突管理具有重要参考意义：不同繁殖状态个体对景观的差异化利用可能导致其暴露于人类活动区域的程度不同，进而影响冲突格局。未来研究建议结合个体水平的遗传鉴定和精细尺度资源选择测量，开展繁殖雌性的营养生态学和应激生态学研究。
