北极湖泊浮游动物群落对环境变化的高抵抗力与低恢复力——基于三十年长期数据的生态稳定性评估

《Ecology》：Ecological stability of zooplankton communities in changing arctic lakes over three decades

　　

在北极地区，快速变暖正在改变干扰机制，迫切需要评估这些相对原始生态系统的生态稳定性（ecological stability）。北极景观中有数千个湖泊，它们正经历着渐进性、持续性干扰（如变暖）以及脉冲干扰（pulse disturbances，如地表热喀斯特破坏）频率和强度的增加。为评估变化环境中湖泊群落的生态稳定性，研究人员分析了来自阿拉斯加北极地区25个湖泊的浮游动物群落（zooplankton communities）和环境变量的长期数据（14–39年）。研究人员描述了长期变化特征，并评估了群落对自然或实验干扰的抵抗力（resistance）和恢复力（recovery）。研究人员假设，参考湖泊（reference lakes）将表现出对背景环境变化的抵抗力，表现为随时间变化的可变但一致的相对丰度（relative abundances），而经人为操纵或受干扰湖泊（disturbed lakes）则将在干扰停止后表现出恢复，表现为相对丰度出现方向性变化（directional changes）并恢复到干扰前状态。包括水电导率（water conductivity）、叶绿素-a（chlorophyll-a, Chl a）、硝酸盐（NO₃^?）、pH、溶解氧（dissolved oxygen）、光衰减系数（light extinction）和可溶性活性磷（soluble reactive phosphorus, SRP）在内的环境变量随时间呈现方向性变化，表明存在由气候变化导致的持续压力效应（press effects）。在未受干扰湖泊中，浮游动物群落对环境变化具有抵抗力，然而，尽管在干扰后对湖泊进行了长达28年的监测，很少有湖泊显示出恢复到干扰前状态的证据。这种恢复力的缺乏可能表明由于环境变化导致的基线偏移（shifting baselines）。研究人员观察到的变异在很大程度上归因于物种相对丰度的变化，而非物种更替（species turnover），且这种变异与湖泊深度相关。与深水湖泊相比，浅水湖泊（深度≤6 m）中的浮游动物群落和环境变量显示出更大的年际变异。总体而言，研究结果表明，北极浮游动物群落对气候变化效应具有较高的抵抗力，但对脉冲干扰可能具有较低的恢复力或较长的恢复时间。

**论文解读**

**一、研究背景与问题提出**

理解生态稳定性（ecological stability）——即系统在面对扰动时维持功能和结构的能力——的成因与控制机制，是生态学的重要目标之一。生态稳定性涵盖多个属性，包括抵抗力（resistance，承受变化的能力）和恢复力（recovery，完全恢复到干扰前状态的能力），二者共同决定群落对环境变化的净响应。在全球环境快速变化的背景下，实现这一研究目标变得日益紧迫。

北极地区正以全球平均速度近4倍的速度变暖（即北极放大效应，arctic amplification），气候变化正在改变干扰机制，既导致新型的持续压力（press/ramp disturbances），也使得脉冲干扰（pulse disturbances）更加频繁和强烈。快速变暖引发了更多的苔原火灾和因地下冰融化导致的地表破坏（热喀斯特事件，thermokarst events），将土壤、植被和营养物质输送到地表水中，影响水生生物群落。北极湖泊相对原始，具有低生产力（贫营养至超贫营养）、低物种多样性和短冰封期（伴有连续日照）的特点。这些湖泊对全球气候变化敏感，北极湖泊群落可能特别容易受到变化中的干扰机制的影响。然而，尽管环境变化迅速，目前尚不清楚北极湖泊群落将如何响应不同的物理和生物地球化学特征，以及高营养级能量需求的变化。鉴于低生产力、短生长季、寒冷温度和低多样性，研究人员预期北极湖泊群落具有较低的生态稳定性。

目前存在的主要问题是：尽管浮游动物在湖泊食物网中扮演关键角色，但评估自然环境中浮游动物群落对干扰响应的研究相对较少，且大多缺乏长期数据支持，尤其是干扰后监测时间较短（数月到数年），而在某些高山和北极湖泊中，群落从干扰中恢复可能需要数十年，这要求具备长期数据来描述群落的时间变化。因此，开展本研究的必要性在于利用北极阿拉斯加25个湖泊长达14至39年的独特长期数据集，系统评估浮游动物群落在快速变化环境中的生态稳定性。

**二、研究概述与重要意义**

研究人员利用阿拉斯加布鲁克斯山脉北麓Toolik Field Station附近25个湖泊（1975—2022年）的浮游动物和湖沼学数据，描述了浮游动物群落和环境变量的长期轨迹（14–39年），评估了群落对自然或实验干扰的抵抗力和恢复力。这些湖泊既包括原始或受干扰最小的参考湖泊（reference lakes），也包括经实验操纵或受自然脉冲干扰（如热喀斯特破坏）影响的湖泊（disturbed lakes）。研究人员提出假设：参考湖泊的浮游动物群落随时间将表现出渐变、非方向性的轨迹，而受干扰湖泊将表现出方向性变化并在干扰后恢复。研究还评估了环境变量是否表现出与气候驱动持续压力效应一致的方向性变化，以及浅水湖泊是否比深水湖泊表现出更大的年际变异。

研究发现，尽管多数环境变量表现出方向性变化（表明气候变化的持续压力效应），参考湖泊中浮游动物群落仍具有较高的抵抗力。然而，尽管对受干扰湖泊进行了长达28年的监测，很少有湖泊显示出恢复到干扰前状态，表明恢复力较低或恢复时间较长。群落时间稳定性与湖泊最大深度呈显著正相关，深水湖泊的群落更稳定。群落随时间的变化主要由物种相对丰度的重排序（reordering）驱动，而非物种更替。这些发现对于理解北极湖泊生态系统如何响应气候变化和干扰机制变化具有重要的理论和现实意义，为预测未来环境变化情景下的水生群落动态提供了关键依据。

**三、关键技术方法概述**

研究数据来源于美国国家科学基金会北极长期生态研究（Arctic Long-Term Ecological Research, ARC LTER）站点。研究人员分析了25个湖泊中七种大型浮游动物的年度平均密度：长额象鼻溞（Bosmina longirostris）、长肢溞（Daphnia longiremis）、米氏溞（Da. middendorffiana）、驼背单肢溞（Holopedium gibberum）、锯刺剑水蚤（Cyclops scutifer）、普里比洛夫镖水蚤（Diaptomus pribilofensis）和北方异足水蚤（Heterocope septentrionalis）。环境变量包括水温、电导率、叶绿素-a（Chl a）、铵态氮（NH₄⁺）、可溶性活性磷（SRP）、硝酸盐+亚硝酸盐（NO₃^?）、pH、最大深度和光衰减系数（Kz）。主要分析方法包括：利用主成分分析（Principal Components Analysis, PCA）可视化浮游动物群落结构；使用冗余分析（Redundancy Analysis, RDA）评估浮游动物群落与环境变量的关系；通过时间滞后回归（time lag regression）和赤池信息准则（AICc）的模型比较来表征各湖泊群落变化的轨迹类型（包括无方向性渐变、方向性变化和恢复性变化），并利用Tukey's Fences方法检测跳跃式（saltatory）变化；采用多变量同质性组离散度分析（analysis of multivariate homogeneity of group dispersions）比较不同干扰历史和湖泊深度类别间的年际变异；使用codyn包计算群落时间稳定性（temporal stability），即物种平均丰度与丰度标准差的比值。

**四、主要研究结果**

**（一）浮游动物群落结构与环境变量的关系**

PCA提取了三个主成分，解释了所有湖泊随时间变化的72.4%的变异。受干扰湖泊和参考湖泊的群落结构存在大量重叠。RDA最终模型具有整体统计显著性（伪F_5,397 = 19.6, p = 0.001），但环境变量仅解释了浮游动物群落变异的一小部分（调整R² = 0.19）。五个环境变量显著预测了浮游动物群落的变异：电导率、温度、Chl a、SRP和Kz。

**（二）浮游动物群落的时间轨迹**

大多数浮游动物群落随时间呈渐变、非方向性变化。两个受干扰湖泊（E1和Fog1）被表征为方向性变化，一个参考湖泊（Fog3）被表征为具有恢复性的方向性变化。没有一个受干扰湖泊显示出恢复。仅有两个浮游动物群落表现出跳跃式变化。浮游动物群落的时间变异在所有湖泊中主要由物种丰度重排序驱动，而非物种更替。

**（三）环境变量的时间轨迹**

40%的湖泊（10个）在环境变量上表现出方向性变化，不分干扰历史。一个受干扰湖泊（E5）和两个参考湖泊（I6和Toolik）在环境变量上表现出具有恢复性的方向性变化。其余15个湖泊随时间呈非方向性变化。在参考湖泊中，9个环境变量中有7个（电导率、Chl a、NO₃^?增加；pH、溶解氧、Kz、SRP下降）随时间显示出统计学显著的方向性变化，表明气候变化产生了持续压力效应。

**（四）年际变异与时间稳定性**

浮游动物群落和环境变量在干扰历史和湖泊深度方面显示出年际变异差异。受干扰深水湖泊的群落变异性比参考深水湖泊高11%，而参考浅水湖泊的变异性比受干扰浅水湖泊高24%。环境变量表现出类似模式。浮游动物群落时间稳定性随最大湖泊深度的增加而显著提高（t₂₃ = 2.6, p = 0.017），在评估的湖深范围内（3–26 m），预测时间稳定性增加了约两倍。参考湖泊的平均时间稳定性比受干扰湖泊估计高0.32个单位，但该差异在统计上不显著。

**五、讨论与结论**

研究表明，即使在相对原始的栖息地中，浮游动物群落对变化环境条件的抵抗力普遍较高，但表现不一。尽管理化条件普遍发生方向性变化（如电导率每年增加1.5%、Chl a每年增加1.1%、NO₃^?每年增加2.3%、SRP每年下降3.7%），参考湖泊中较少群落出现方向性变化，表明受干扰最小的北极湖泊群落对迄今观察到的气候变化效应具有一定抵抗力。这些环境变化模式提示，湖泊水文和化学正在发生变化，可能源于气候变化导致多年冻土融化引起的深层地下水流入侵。

关于受干扰湖泊的恢复力，研究假设未得到支持。变化的环境条件可能导致基线偏移（shifting baseline），限制了浮游动物群落从脉冲干扰中恢复。另一种可能（或同时存在）的解释是，北极湖泊浮游动物对干扰具有较低的恢复力或较长的恢复时间（如超过10年）。例如，实验施肥的湖泊E5和E6在12年低水平营养添加后，至2017年浮游动物生物量仍未恢复到干扰前状态。长恢复时间（7–30年）的潜在机制包括扩散限制（尤其对于有性繁殖物种）和来自持久性耐受物种的生物干扰，水文连通性低也可能导致观测到的低恢复力。

研究还发现，群落时间稳定性与湖泊深度之间存在显著正相关，浅水湖泊稳定性较低。此模式可能由鱼类捕食效应、物种多样性小幅增加或二者与环境条件或栖息地复杂性的交互作用驱动。在该区域，鱼类仅全年存在于较深湖泊中，而浮游动物物种丰富度在更深、表面积更大、栖息地复杂性更高的湖泊中更高。此外，物种丰度随时间重排序而非物种更替是北极浮游动物群落变化的主要驱动过程，所有时间序列初期存在的物种在整个时间序列中普遍保持存在。

研究结论指出：尽管环境持续变化，大多数浮游动物群落在数十年间显示出相对稳定的组成，反映了对扰动的高度抵抗力。然而，干扰后恢复力有限，表明这些系统的恢复可能受低生产力、扩散限制或长恢复时间等内在因素制约。时间稳定性在深水湖泊中普遍更高，表明与湖泊深度相关的栖息地结构可以缓冲群落免受环境变异的影响。群落随时间的变化主要由物种相对丰度变化而非物种更替驱动，凸显了在变化条件下重排序在群落动态中的重要性。总体而言，北极浮游动物群落对变化环境条件具有相对较高的抵抗力，但一旦受到干扰，则表现出较长的恢复时间。