《Ecology》：Tiny but mighty: Insects can drive carrion decomposition in the absence of facultative vertebrate scavengers
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食腐者（scavengers）在动物生物量循环中发挥着关键作用，然而昆虫和脊椎动物在这一过程中各自的相对贡献仍不甚清楚。此外，了解一个食腐者类群能否弥补另一类群的缺失，对于预测腐肉分解如何响应群落组成变化或季节性条件至关重要。为探究这一问题，研究人员评估了食腐
食腐者（scavengers）在动物生物量循环中发挥着关键作用，然而昆虫和脊椎动物在这一过程中各自的相对贡献仍不甚清楚。此外，了解一个食腐者类群能否弥补另一类群的缺失，对于预测腐肉分解如何响应群落组成变化或季节性条件至关重要。为探究这一问题，研究人员评估了食腐昆虫和兼性脊椎动物食腐者（facultative vertebrate scavengers）在澳大利亚高山生态系统中循环动物生物量的能力。研究人员测量了64具东部灰袋鼠（*Macropus giganteus*；总生物量1709.6 kg）尸体在四个季节及两种实验处理下的尸体持久性（carcass persistence，即分解速率）：（1）脊椎动物和昆虫食腐者均可自由访问，以及（2）排除脊椎动物但允许昆虫访问。在温暖季节，昆虫是腐肉的主要消费者，仅偶尔观察到脊椎动物食腐行为。在寒冷季节，当昆虫活动减弱时，即使在脊椎动物食腐率最高的条件下，腐肉也几乎未被移除。此外，在任何季节，脊椎动物的存在均不影响尸体处蝇类（flies）或甲虫（beetles）的数量，表明脊椎动物并未通过快速消耗腐肉来压制这些专性昆虫食腐者。研究结果表明，在该高山生态系统中，相对大型尸体的腐肉分解主要由昆虫驱动。事实上，昆虫食腐者弥补了脊椎动物的缺失，导致不同处理间相似的尸体移除速率。然而，在寒冷月份昆虫食腐者功能上缺失时，脊椎动物食腐者并未能弥补这一缺失，尸体持续存在较长时间。这些发现与全球许多研究形成对比，那些研究表明脊椎动物食腐者在移除尸体生物量或竞争胜过昆虫方面发挥主导作用，即便在寒冷季节亦是如此。理解昆虫是否能弥补脊椎动物的缺失以加速尸体生物量移除，反之亦然——这是一种功能冗余（functional redundancy）形式——对于判断何时发生高效尸体移除以及生态系统如何在一年中不同时期应对高尸体负荷至关重要。
**论文解读：昆虫在兼性脊椎动物食腐者缺失时对腐肉分解的驱动作用**
**一、研究背景与科学问题**
食腐者（scavengers）通过消耗死亡动物生物量（即腐肉，carrion），在生态系统营养循环中扮演着不可替代的角色。然而，人类驱动的环境变化正在威胁全球食腐者群落，如人类活动密集区域脊椎动物食腐者丰富度和多样性显著降低。食腐者的丧失可能扰乱尸体移除速率及与分解相关的其他生态过程。生态系统的韧性（resilience）取决于其在食腐者群落组成发生变化时仍能维持上述过程的能力，而这种韧性往往依赖于食腐物种之间的功能重叠——即功能冗余（functional redundancy），指某一物种或类群的丧失可被其他履行类似生态角色的物种所弥补。
尽管脊椎动物食腐者可在腐肉生物量移除中占据主导地位，昆虫同样在尸体分解中发挥关键作用。这两大食腐者集团（guild）通常协同运作并相互竞争资源，从而促进快速分解过程。然而，一个类群能否弥补另一类群的缺失以移除腐肉生物量，目前仍知之甚少。有限的已有研究表明，昆虫食腐者或许有能力在脊椎动物缺失时维持腐肉移除。例如，在日本隐岐群岛，脊椎动物在其存在时主导尸体移除，但在没有脊椎动物的岛屿上昆虫维持了分解速率。类似地，在日本中部，各集团的相对贡献随森林覆盖度而变化，表明功能冗余的表达具有情境依赖性。
此外，食腐速率和尸体持久性还受到温度、湿度和水分等非生物因素的强烈影响。在寒冷月份，昆虫活动减少可减缓尸体分解——尤其在脊椎动物食腐行为不频繁时。然而，脊椎动物食腐同样受温度影响，并可在寒冷时期增加，这可能源于能量需求升高和替代食物资源减少。例如，在波兰，渡鸦（*Corvus corax*）、赤狐（*Vulpes vulpes*）和松貂（*Martes martes*）的食腐行为在低温和更深积雪条件下增加。在澳大利亚，刷尾负鼠（*Trichosurus vulpecula*）和赤狐等中型食腐者在寒冷月份的食腐率更高。因此，理解季节和环境因素如何影响尸体利用，对于评估脊椎动物和昆虫食腐者的作用时机和功能角色至关重要。
澳大利亚大陆拥有多样化的脊椎动物和昆虫食腐者组合，其中蝇类、甲虫和蚂蚁可显著加速分解，使小型脊椎动物尸体的生物量损失翻倍。然而，与北半球许多包含专性脊椎动物食腐者（obligate vertebrate scavengers）或多种大型食腐者的系统不同，澳大利亚大陆的脊椎动物食腐者集团以中小型兼性食腐者（facultative scavengers）为主。这一独特集团结构的功能意义尚不明确，但可能为全球范围内仅存兼性食腐者或已丧失顶级/专性食腐者的地区提供生态动态的预览。在此背景下，研究人员开展了此项研究，旨在评估澳大利亚东南部高山环境中脊椎动物和昆虫食腐者促进腐肉分解的能力，检验两大食腐者集团之间是否存在功能重叠，以及这种能力如何随季节变化。
**二、关键技术与方法概述**
研究在澳大利亚科希丘什科国家公园（Kosciuszko National Park）的高山和亚高山生态系统中进行。研究人员在四个季节（秋季、冬季、春季、夏季，每季16具尸体）共监测64具东部灰袋鼠（*Macropus giganteus*）尸体（总生物量1709.6 kg），每具平均质量26.7 ± 1.07（标准误）kg。每个监测点设置两种实验处理：开放处理（open，无食腐者排除）和笼式处理（caged，钢网墙和鸡笼网顶排除脊椎动物但允许昆虫进入）。脊椎动物食腐活动通过Reconyx PC800 Hyperfire相机连续拍摄监测，记录取食事件。昆虫通过每具尸体旁两个120 mL陷阱式诱捕器（pitfall traps，含乙二醇防腐剂）收集，在尸体放置后最初3天采样，夏季额外延长至12天以作补充验证。采集的昆虫按分类群（蚂蚁、甲虫、蝇类、欧洲胡蜂及其他）鉴定计数，正式统计分析聚焦于与腐肉有密切生活史关联的蝇类和甲虫。尸体持久性通过称量监测期末尸体剩余质量计算移除比例及日均移除速率。统计分析采用广义线性模型（GLM），对脊椎动物取食事件和昆虫计数拟合负二项分布，对尸体生物量移除速率（比例数据）拟合beta分布，模型验证使用"performance"包，所有分析在R语言环境中完成。
**三、主要研究结果**
（一）食腐者访问情况
在总计391天的监测中，共拍摄939,636张照片，其中454,701张为脊椎动物食腐者取食照片，记录了2132次独立取食事件。其中52%的取食事件来自刷尾负鼠，34%来自鸦科鸟类（corvids）。冬季脊椎动物食腐取食事件最多（占总数的42%），其次是春季（22%）、秋季（18%）和夏季（17%）。仅秋季与冬季之间的脊椎动物总取食事件存在显著差异。昆虫监测方面，最初3天共收集8233只昆虫，以蚂蚁（Formicidae，6363只）占绝对优势，蝇类仅432只（主要为丽蝇科Calliphoridae、麻蝇科Sarcophagidae、蝇科Muscidae），甲虫581只（主要为隐翅虫科Staphylinidae、葬甲科Silphidae、阎甲科Histeridae等）。蝇类数量在秋季最高，显著高于冬季和春季；甲虫数量在夏季和冬季显著低于秋季。无论在哪个季节，开放处理与笼式处理之间蝇类和甲虫数量均无显著差异，且夏季12天补充分析也验证了这一趋势，表明脊椎动物的存在并未影响这些专性昆虫食腐者的数量。
（二）尸体持久性
春季和夏季的尸体移除速率显著快于秋季（参考水平），日均移除比例分别为0.8 ± 0.2（标准差）和1.1 ± 0.04，分别为秋季（0.4 ± 0.3）的约两倍和三倍，而冬季（0.5 ± 0.3）与秋季无显著差异。在温暖季节（春夏）和寒冷季节（秋冬）分别建模时，夏季与开放处理间存在交互效应，冬季与开放处理间也存在交互效应，但图示结果表明，在春季、夏季和冬季内部，开放与笼式处理之间的移除速率并无实质性差异。仅在秋季，开放处理（0.5 ± 0.3）的日均移除速率略快于笼式处理（0.2 ± 0.1），但该结果变异性较大。总体而言，在温暖季节昆虫活跃时，无论脊椎动物是否存在，尸体分解均较快；而在寒冷季节昆虫活动减弱时，即使脊椎动物食腐率最高，尸体分解仍极为缓慢。
**四、讨论总结与研究结论**
本研究表明，在澳大利亚高山生态系统中，脊椎动物食腐者在寒冷季节昆虫活动减弱时移除腐肉的能力有限，尽管冬季脊椎动物食腐率几乎是其他季节的两倍。研究进一步揭示，在所有季节中，脊椎动物与昆虫同时存在相比仅有昆虫并未加速尸体移除，且脊椎动物的存在在任何季节均未影响蝇类或甲虫的数量。综合来看，该高山研究系统中的食腐效率主要与昆虫而非脊椎动物食腐者相关联。这一发现对理解食腐者集团中功能冗余的水平和方向具有重要意义，表明在缺乏大型脊椎动物食腐者的情况下，昆虫可能在维持腐肉循环过程中发挥着不成比例的关键作用。
与预期相反，尽管每具开放处理尸体上均观察到某种形式的脊椎动物食腐行为，但分解速率在夏季、冬季和春季的开放与笼式处理间并无显著差异，仅在秋季开放处理略快。夏季开放处理中分解速率最快——而该季节恰是脊椎动物食腐率最低的季节。秋季蝇类丰度虽最高，但其对腐肉分解的潜在贡献可能被该季节极高的蚂蚁丰度（如行为上占优势的肉蚁*Iridomyrmex purpureus*）所抑制，蚂蚁可能通过捕食或干扰蝇类而破坏其产卵和蛆团发育。而在开放处理中秋蚂蚁数量显著低于笼式处理，这或许可以解释为何秋季是唯一在开放处理中尸体移除速率略有增加的季节。
研究结论：该高山生态系统中相对大型尸体的腐肉分解主要由昆虫驱动。昆虫食腐者弥补了脊椎动物的缺失，使得不同处理间尸体移除速率相似。然而，在寒冷月份昆虫食腐者功能上缺失时，脊椎动物食腐者未能弥补这一缺失，尸体长期存留。这一发现与全球许多证明脊椎动物食腐者（即便是寒冷季节）在移除尸体生物量方面占主导地位的研究形成鲜明对比。理解昆虫与脊椎动物之间是否存在功能冗余——即一方能否弥补另一方的缺失以加速尸体生物量移除——对于判断高效尸体移除的发生时机以及生态系统如何应对不同季节的高尸体负荷具有关键意义。本研究结果还提示，产生大量尸体负荷的管理干预措施（如大规模清除引入草食动物）最好安排在昆虫活动高峰期（夏季）进行；而在昆虫活动低的寒冷月份，可能需要支持大型顶级食腐者（如澳洲野犬*Canis dingo*和楔尾雕*Aquila audax*）的保护与恢复策略，以避免尸体堆积及其带来的疾病和害虫风险。
