粪金龟亚科（Scarabaeinae）粪搬运策略相关的功能形态分化

《Insects》：Functional Morphological Differentiation Associated with Dung-Relocation Strategies in True Dung Beetles (Coleoptera: Scarabaeinae)

　　

中文摘要翻译 理解生态多样化如何转化为形态分化是解释生物体形态与功能演化的核心。真正的粪金龟（鞘翅目：金龟科：粪金龟亚科）表现出多样的资源利用策略，主要包括掘洞（tunneling）和滚粪球（rolling）行为，这些行为对运动、挖掘和扩散施加了不同的功能需求。然而，尚不清楚这些生态差异是否与功能性状的差异化存在一致关联，尤其是在不同体型等级之间。本研究比较了五种粪金龟物种，分别代表大型和小型掘洞者、大型和小型滚粪球者以及一种混合策略物种，采用了外部结构性状测量、功能性状分析、主成分分析（PCA）和异速生长建模。异速生长分析表明，在错误发现率（FDR）校正后，大多数功能性状在不同物种间表现出相似的缩放关系，表明结构分化并非主要由体型差异驱动。功能形态分析揭示了资源利用策略对比鲜明的物种之间存在清晰的分化，变异主要与前足比例、后足伸长和翅形态有关。进一步的大小匹配比较显示，在不同体型等级中，滚粪球者的后腿相对更长、后胫节更细长，而前足比例和前胫节结构则呈现出更多变异的模式。混合策略物种表现出一种镶嵌式的性状组合，而非严格的结构依赖。这些发现表明，粪搬运策略与不同的协调性功能性状分化相关联，突出了与挖掘相关的特化和与运动/扩散相关的特化之间可能存在权衡。

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1. 研究背景与研究问题

粪金龟（true dung beetles，属于鞘翅目Coleoptera：金龟科Scarabaeidae：粪金龟亚科Scarabaeinae）作为重要的生态系统工程师，通过移除和掩埋动物粪便，在养分循环、土壤改良、植物生长、种子二次传播和寄生虫调控中发挥关键作用。粪金龟亚科全球约有6997个已知种，分属287属和26族。由于粪便资源在空间上呈斑块状分布、时间上短暂且质量多变，粪金龟演化出了多样化的资源获取、搬运和筑巢策略。其粪搬运策略（dung-relocation strategies）主要分为两大类：掘洞行为（tunneling，paracoprid）和滚粪球行为（rolling，telecoprid）。掘洞者在粪便源下方或附近挖掘地下巢穴并将粪便运入其中；滚粪球者则将粪便分离成团，滚成粪球后将其搬运至远处再行掩埋。这两种对比鲜明的资源搬运模式对运动、操作和筑巢提出了截然不同的功能需求。

尽管已有研究揭示了粪金龟结构与功能群、筑巢行为、资源搬运和生态表现之间的关联，但现有工作往往聚焦于单一性状或宽泛的功能类别，缺乏对多个结构模块的综合评估。此外，体型是一个重要的变异来源，因为许多结构性状随整体身体尺寸发生缩放（allometric scaling），因此观察到的物种间差异可能同时反映生态分化和异速效应。近期生态形态学研究强调了在解释粪金龟结构变异时需考虑体型的影响，而不同解剖结构的缩放关系也可能存在差异。因此，整合异速生长分析与大小匹配比较，对于确定与资源利用策略相关的形态模式在不同体型等级间是否一致至关重要。

基于此，本研究提出三个核心科学问题：（1）对比鲜明的资源利用策略是否产生不同的结构性状组合？（2）这些差异在控制体型效应后是否仍然存在？（3）特定功能性状是否与掘洞和滚粪球行为存在一致关联？

2. 主要技术方法

研究人员选取了五种粪金龟物种，涵盖对比鲜明的掘洞、滚粪球和混合策略，并按体型分为两个预定义的大小匹配对比组：大型对比组（掘洞者Catharsius molossus vs. 滚粪球者Scarabaeus typhon）和小型对比组（掘洞者Onthophagus lenzii vs. 滚粪球者Gymnopleurus mopsus），另纳入混合策略物种Synapsis tridens以拓宽功能性状的比较范围。标本采集自中国五个地点（云南永德县、内蒙古通辽市、鄂尔多斯市、锡林郭勒盟以及河南正阳县），每物种各10头成虫（尽可能雌雄各半）。研究方法包括：标准化外部结构测量与成像（使用ImageJ v1.54量化体长、头宽、前胸背板、鞘翅、各足节段长度与宽度、前胫齿数及最大长度、胫端距长度、后翅长度、宽度和面积等线性尺寸）；功能性状推导（如相对腿长、相对前胫齿长、后翅展弦比等）；主成分分析（PCA，基于9个性状进行降维）；异速生长建模（拟合共同斜率模型和含交互作用的模型，比较物种间异速斜率差异，并与等速期望值进行比较）；以及基于10000次自助法重抽样的对数响应比（lnRR）效应量分析，用于评估大小匹配对比中滚粪球者相对于掘洞者的性状差异方向与幅度。

3. 研究结果

3.1. 功能结构的比较形态学

五种选定物种的体型存在差异，平均体长从O. lenzii的10.09 mm到S. tridens的38.64 mm不等。前足相关性状在物种间变异较大，但与掘洞或滚粪球策略无一致对应关系；例如，C. molossus的前股节和前胫节的粗壮度（宽长比）较高，但小型物种对比中未观察到类似模式。后足比例与资源搬运策略的关联更强：滚粪球物种的后腿相对更长、后胫节更细长，这一模式在大型对比（S. typhon vs. C. molossus）和小型对比（G. mopsus vs. O. lenzii）中均成立。翅相关性状在相对面积和形状上存在种间差异，但未在掘洞与滚粪球策略间呈现一致分离。

3.2. 功能形态的单变量与多变量变异

八个焦点功能性状的箱线图显示了清晰的种间变异。后足比例与滚粪球行为呈现相对一致的关联：滚粪球者的相对后腿长和后胫节长宽比均高于其大小匹配的掘洞者。前足相关性状虽变异显著，但未形成一致的掘洞者-滚粪球者分离模式。混合策略物种S. tridens并未在所有性状上占据中间位置，而是表现出一种镶嵌式结构配置。

PCA结果显示，前两个主成分解释了总变异的77.35%（PC1: 58.09%，PC2: 19.26%）。PC1主要代表附肢比例及相关体型差异，负端与粗壮前足性状和高相对后翅面积相关，正端与细长的中后足和高后翅展弦比相关。PC2主要与前胸背板宽长比相关。物种在形态空间中占据不同区域：大型掘洞者C. molossus的PC1得分最低，大型滚粪球者S. typhon的PC1得分最高，形成最强分离；小型对比组分离较弱；混合策略物种S. tridens占据独特区域（负PC1、正PC2），而非介于掘洞者和滚粪球者之间。

3.3. 异速生长与大小匹配功能对比

异速生长分析显示，经FDR校正后，四种关键结构性状的物种特异性异速斜率无显著差异（物种×体型交互作用：FDR校正p = 0.113–0.295），因此保留了共同种内斜率。前股节宽度（b = 1.000）和前胫节宽度（b = 0.955）均不偏离等速期望（b = 1），而后腿长呈显著负异速（b = 0.697），后翅面积也呈负异速（b = 1.610）。

大小匹配效应量比较揭示，后足形态在资源利用策略间显示出最一致的定向分化。相对后腿长在两个对比组中均为滚粪球者大于掘洞者（大型对比lnRR = 0.308，小型对比lnRR = 0.154），分别对应约36%和17%的增幅。后胫节长宽比的差异更为强烈（大型对比lnRR = 1.48，小型对比lnRR = 1.02），对应约4.4倍和2.8倍的胫节伸长。前足相关性状在两个体型等级间的模式不一致：大型滚粪球者的前股节和前胫节粗壮度低于掘洞者，但在小型对比中前股节比率略高，前胫节比率差异很小。前胫齿相对长度和胫端距长度的方向也在大小对比间变化。前胸背板宽长比在两个对比组中均为滚粪球者更高，但幅度差异悬殊。

4. 讨论与结论

本研究表明，后足比例是与滚粪球行为关联最强烈且最一致的功能形态特征。滚粪球者普遍拥有更长的后腿和更细长的后胫节，这与滚粪球过程中后足参与粪球操纵、稳定和运输的功能需求相符。前足性状未呈现简单的掘洞者-滚粪球者二分模式，这可能反映了前足参与挖掘、基质操作和运动稳定等多种功能，受多重选择压力影响。

体型并非驱动所观察到的形态分化的主要因素。大小匹配比较和异速分析共同证实，后足伸长与滚粪球行为的关联超越了单纯的体型效应，代表了可重复的生态形态关联。然而，并非所有性状都表现出同等的可重复性，不同结构模块因各自经历不同的功能约束和演化历史，其缩放关系可能存在差异。

混合策略物种S. tridens并未表现出简单的中间表型，而是呈现出独特的镶嵌性状组合，表明行为类别不一定对应于结构性状的线性梯度。翅形态虽然贡献了多变量分化，但未形成一致的滚粪球者-掘洞者分离，可能反映了飞行能力、栖息地利用和系统发育历史的综合影响。

研究结论：粪搬运策略与不同的协调性功能性状分化相关联，后足伸长是滚粪球行为最可靠的结构相关特征，而前足粗壮度和武装则更多依赖于物种和体型背景。这些发现突出了一个潜在的权衡：即与挖掘相关的特化和与运动/扩散相关的特化之间的功能形态权衡。未来研究应整合运动、取食和感觉性状，并结合几何形态测量学、生物力学分析和更广泛的系统发育采样，以区分重复性功能适应与谱系特异性约束。