源或汇：植物凋落物作为植物病原体环境储库的双重作用

《Journal of Ecology》：Source or sink: The role of plant litter as an environmental reservoir for plant pathogens

　　

新发传染性植物病害对生物多样性和粮食安全构成日益严重的威胁。植物残体（“凋落物”）是植物群落的普遍特征，在一些经验系统中促进病原体传播，而在另一些系统中则阻碍其传播。为了将这一相互矛盾的证据置于具体情境中，研究人员建立了两个数学模型：一个植物-凋落物模型（植物宿主、凋落物和病原体相互作用）和一个描述专性活体营养（obligate biotrophy）的仅植物模型。研究人员利用这些模型量化病原体传播（即病原体繁殖数 R₀）和定殖新宿主的潜力（以稳态病原体密度衡量：定殖成功通常需要多次入侵尝试，而高病原体水平有助于这种尝试）。研究人员还探讨了不同的植物-凋落物-病原体系统构型可能如何演化。与仅植物模型相比，植物-凋落物模型增加了病原体繁殖的两条新“生产”途径，以及一条病原体繁殖体损失的新途径。当凋落物作为源时，允许病原体建立和传播的参数空间范围增大。当两条新生产途径的病原体密度贡献超过新损失途径带来的下降时，就会出现这种情况。当病原体通过新损失途径的损失超过两条生产途径的收益时，则出现相反情况，导致凋落物充当病原体汇。对从仅植物系统构型向植物-凋落物系统构型演化的适合度估计表明，病原体可能首先演化出在凋落物中繁殖的能力（在凋落物脱离宿主之前作为活组织被定殖）；随后，病原体才演化出直接定殖凋落物的能力。平衡病原体密度与传播率之间的关系取决于植物宿主的大小如何影响其自身的生物量增长率。有时，病原体丰度在中等传播率下达到最大，这提示了一种新型“审慎病原体”（prudent pathogen）出现的可能机制（即病原体以适度、可持续的速率利用宿主）。综合。我们的工作阐明了凋落物何时促进或抑制病原体传播，强调了不同宿主生物量增长模式对植物-病原体动态的后果，包括病原体定殖新植物宿主的能力，并提出了不同植物-凋落物-病原体构型可能演化的途径。

新发传染性植物病害（emerging infectious plant disease）对生物多样性和粮食安全构成日益严重的威胁，并受到栖息地丧失、氮沉降、全球植物贸易和气候变化等全球变化因素的加剧。植物凋落物（litter）是植物群落的普遍特征，也是许多植物病原体的环境储库（environmental reservoir）。已有经验研究表明，凋落物在某些系统中促进病原体传播，在另一些系统中却阻碍传播，这给病害预测和控制带来挑战。为了调和这些看似矛盾的证据，研究人员提出了一个理论问题：凋落物究竟在什么条件下作为病原体的“源”（source）促进传播，在什么条件下作为“汇”（sink）抑制传播？此外，植物宿主自身的生长模式（大小无关或大小依赖）如何影响病原体动态，以及病原体如何从专性活体营养（obligate biotrophy，仅能在活组织上生存）或专性腐生（obligate saprotrophy，仅能在死组织上生存）演化出利用活组织和凋落物的混合策略（mixed-strategy），这些问题均需理论框架加以阐释。

研究人员开发了两个数学模型：一个植物-凋落物模型（plant-litter model）和一个仅植物模型（plant-only model）。前者描述植物宿主、凋落物和病原体之间的相互作用，后者描述专性活体营养病原体。模型基于SIR流行病学框架，跟踪健康/感染植物组织、健康/感染凋落物和病原体繁殖体密度。研究人员通过下一代矩阵法（next-generation matrix approach）计算了不同系统构型的基本繁殖数（basic reproduction number, R₀），并以稳态病原体密度衡量病原体定殖新宿主的潜力。结果表明，与仅植物模型相比，植物-凋落物模型新增了两条病原体繁殖的“生产”途径（植物途径、杂合途径）和一条损失途径（繁殖体被凋落物吸收）。当两条生产途径的增益超过损失途径的减少时，凋落物作为源，扩大病原体可入侵的参数空间；反之，凋落物作为汇，缩小参数空间。这一源/汇判据由特定不等式决定，并依赖于病原体在凋落物中的繁殖率、感染效率、凋落物分解速率等参数。

研究人员采用以下关键技术方法：基于常微分方程的数学建模，构建包含健康植物组织、感染植物组织、健康凋落物、感染凋落物和病原体繁殖体的五变量系统；运用下一代矩阵法解析推导各模型构型的R₀；利用解析求解和数值模拟获得平衡态病原体密度。模型考虑了两种植物生长函数：大小无关生长（size-independent growth, SIG）和大小依赖生长（size-dependent growth, SDG），后者又分为正或负大小依赖。研究人员针对专性活体营养、专性腐生、半活体营养（hemibiotrophy）和完全混合策略等子模型进行了比较分析。研究不依赖实验数据，模型代码已公开（https://doi.org/10.5281/zenodo.22147933）。

**3.1 在什么情况下病原体利用凋落物的能力增加疾病传播（R₀）？**

通过求解R₀并绘制参数空间图，研究人员发现，无论植物生长是大小无关还是大小依赖，凋落物既可能扩大也可能缩小病原体可入侵的参数空间。当满足特定不等式时，凋落物作为病原体源；该不等式要求通过两条新增途径（凋落物直接感染途径和“植物-凋落物”杂合途径）获得的繁殖体数量，超过通过凋落物吸收导致的繁殖体损失。若不等式不成立，凋落物则作为汇，此时专性活体营养病原体的入侵潜力反而大于混合策略病原体。生物上，凋落物吸收率过高、感染凋落物分解过快或病原体在凋落物中的繁殖率过低，均可导致凋落物成为汇。

**3.2 微生物如何从专性活体营养或专性腐生适应为混合策略病原体？**

研究人员提出了从专性活体营养或专性腐生到混合策略病原体的可能进化路径，并通过比较各中间构型的R₀来判断哪些步骤符合自然选择。对于专性活体营养祖先，只有一条可行路径：首先进化出在凋落物中繁殖的能力（即先定殖活组织并在组织脱落后继续繁殖），然后进化出直接定殖未感染凋落物的能力。相反，若先获得定殖凋落物的能力但未获得在凋落物中繁殖的能力，R₀总会降低，因而不可能被选择。对于专性腐生祖先，存在一条可行路径，但需要满足新杂合途径的繁殖体收益与植物吸收损失的比值大于原有专性腐生系统的R₀，该条件具有依赖性。

**3.3 病原体繁殖体密度如何响应疾病传播？**

在专性活体营养模型中，若植物生长为大小无关，平衡态病原体繁殖体密度随活组织传播率单调增加并趋近水平渐近线；若植物生长为大小依赖，平衡态密度在中间传播率处达到峰值，随后下降至零，因为高传播率导致病原体过度开发活组织。在专性腐生模型中，无论植物生长方式如何，平衡态密度均随凋落物传播率单调增加至渐近线。数值模拟表明，这些定性模式在完全混合策略模型中依然存在，且凋落物源/汇条件同样预测了混合策略病原体与专性活体营养病原体之间平衡态密度的大小关系。

讨论部分指出，凋落物作为环境储库可以同时支持病原体繁殖，但又可能作为整体数量汇而降低传播，这与经典源-汇理论相呼应。从病害控制角度看，如果凋落物是汇，清除凋落物反而可能促进传播，这提醒防控策略需考虑源/汇身份。模型还揭示，宿主生长的大小依赖性会改变传播率与病原体丰度的关系，并在中间传播率下产生“审慎病原体”（prudent pathogen）——即病原体以适度、可持续的速率利用宿主，避免过度开发导致自身崩溃。研究结论是：凋落物是源还是汇取决于关键参数的大小关系；植物宿主生物量生长模式对病原体传播和定殖潜力具有重要影响；从专性生活方式到混合策略生活方式存在可预期的进化路径。这一理论框架为理解植物-凋落物-病原体系统提供了整合视角，并启发未来在空间结构、微生物互作和季节性等方面的延伸研究。