北海道棕熊（Ursus arctos）雄性偏向扩散驱动末次冰期后种群衰退与扩张

《Ecology and Evolution》：Male-Biased Dispersal Leads to Expansion After Decline: The Hokkaido Brown Bear (Ursus arctos) Population Rebounds Post-Last Glacial Period

　　

性别偏向扩散可能导致不同遗传位点间遗传结构的错配，但由于其他性别偏向特征以及可用数据的限制，准确评估性别偏向扩散的影响仍具挑战性。棕熊表现出极端的雄性偏向扩散（male-biased dispersal），其母系与父系遗传位点之间存在显著遗传差异。本研究旨在探究日本北海道地区这一特征性遗传结构的形成机制，并评估雄性偏向扩散与环境屏障对该过程的影响。研究人员采用简化基因组测序技术（ddRAD-seq），并结合线粒体DNA（mitochondrial DNA, mtDNA）与Y染色体单倍型数据进行分析。南部亚种群与其他亚种群之间的遗传差异被观察到，这可能反映了低地屏障导致的基因流受限，尤其体现在雌性个体之间。X染色体与常染色体之间遗传分化比值（Q统计量）的分析表明，雄性偏向扩散在北海道种群内部具有显著效应，且各亚种群间该效应略有差异。物种分布模型（Species Distribution Modeling, SDM）估计，末次冰期（Last Glacial Period, LGP）期间适宜栖息地减少，群体遗传学模拟推断在此期间种群历史规模下降，随后发生种群扩张。这些结果表明，尽管陆桥曾出现，北海道种群仍经历了收缩与隔离，并在之后发生扩张，同时受到低地的限制。雄性偏向扩散可能促进了气候变化导致显著种群衰退与栖息地缩减后的种群再定殖。

一、研究背景与科学问题

扩散是影响物种遗传结构和种群动态的关键生活史特征。在多数哺乳动物尤其是食肉目中，雄性通常扩散距离更远，而雌性则表现出较强的出生地归巢性，即性别偏向扩散（sex-biased dispersal）。然而，准确评估性别偏向扩散对种群长期历史的影响面临多重挑战：以往依赖单倍体基因组数据（如mtDNA和Y染色体）的研究难以区分扩散、社会结构、寿命和性别比例等多种因素的混杂效应；而基于核标记的短期研究又无法捕捉多世代尺度上的基因流差异。

棕熊（Ursus arctos）是研究性别偏向扩散的理想模型。该物种表现出极端雄性偏向扩散——雄性的家域范围可达199–496 km2，而雌性仅为13.4–43.0 km2；且该物种独居、无显著性别比例偏差和繁殖成功率差异，因此扩散是唯一被确认的影响种群动态的性别偏向性状。先前研究已在北海道种群中发现mtDNA与Y染色体DNA之间显著的遗传结构错配：三个深度分化的mtDNA谱系（clade 4: 194 ka、clade 3a2: 53 ka、clade 3b: 165 ka）呈空间分离分布，而Y染色体单倍型却无明显遗传分化。这种错配被认为主要由雄性偏向扩散引起，但其具体形成过程及环境驱动因素尚不清楚。

为此，本研究旨在：（1）利用全基因组范围的核基因数据揭示北海道棕熊种群的遗传结构与种群动态历史；（2）结合地形与古气候数据分析环境屏障对扩散的影响；（3）阐明雄性偏向扩散如何塑造了mtDNA与Y染色体间的遗传结构错配格局。

二、研究方法概述

研究人员从日本北海道六个管理单元（Oshima半岛、Shakotan-Eniwa、Hidaka-Yubari、Doto-Sohya a、Doto-Sohya b、Teshio-Mashike）采集了49只棕熊样本，采用双酶切限制性位点关联DNA测序（ddRAD-seq）技术进行简化基因组测序，并整合前人发表的mtDNA和Y染色体单倍型数据。在数据处理中，研究人员构建了四个数据集分别用于不同分析：群体遗传结构分析（主成分分析PCA、fineRADstructure、ADMIXTURE）、基因流可视化（有效迁移表面模型EEMS）、性别偏向扩散评估（X染色体与常染色体Q统计量）、种群历史动态模拟（基于位点频谱的fastsimcoal2）。此外，还利用Mantel检验、偏Mantel检验和ResistanceGA优化算法评估海拔对遗传距离的影响，并通过Maxent物种分布模型重建末次间冰期至现代的栖息地适宜性变化。

三、研究结果

3.1 遗传结构与基因流

主成分分析、fineRADstructure和ADMIXTURE分析均显示，南部亚种群（South_Oshima和South_Ishikari）与其他亚种群（Central_Hidaka、Central_Sohya、East_Doto）之间存在明显遗传分化，这与mtDNA谱系clade 4与clade 3a2的分界线一致。然而，clade 3a2与clade 3b之间的边界在常染色体变异中并未得到清晰支持。F_st值和d_xy值均表明南部与其他亚群间的遗传分化最高（F_st=0.078–0.089，d_xy=0.2556–0.2559）。EEMS结果显示，低地（特别是石狩低地）区域的基因流速率最低，暗示低地是阻碍扩散的主要地理屏障。

3.2 性别偏向扩散的量化

所有亚种群间的Q统计量（0.324–0.463）均低于无性别偏向时的期望值0.75，表明X染色体遗传分化高于预期。考虑到棕熊无显著的性别比例偏差和繁殖成功率差异，这一结果可归因于雄性偏向扩散。其中，Central_Sohya与East_Doto之间的Q值最低，提示该区域雄性偏向扩散效应最强。

3.3 种群历史动态

fastsimcoal2的群体遗传学模拟中，单次瓶颈模型获得最佳支持。以11年为世代时间估算，种群衰退始于约80,663年前（95% CI: 59,323–101,878），结束于约31,834年前（95% CI: 31,924–42,731），对应末次冰期（LGP, ~70,000–10,000年前）。此后种群经历快速扩张。

3.4 地形与气候对扩散的影响

Mantel检验和偏Mantel检验基于mtDNA数据发现，两采样点连线上的最低海拔越低，mtDNA遗传分化越大。ResistanceGA分析进一步证实，基于mtDNA和常染色体的模型均支持低地作为扩散屏障，且优化后的阻力值在低地更高；而基于Y染色体的模型则仅支持距离隔离。这表明低地主要限制雌性扩散，而雄性受海拔影响较小。

Maxent物种分布模型显示，末次盛冰期（LGM, ~21 ka）北海道棕熊的相对栖息地适宜性极低，北部和中部地区被预测为不适宜区，与当时广泛分布的苔原和针叶林植被一致。三个不同气候模型（CCSM4、MIROC-ESM、MPI-ESM-P）均支持这一推论。

四、讨论与结论

综合以上结果，研究人员提出了北海道棕熊种群的历史动态情景：祖先在末次冰期前从欧亚大陆迁入北海道；末次冰期期间，适宜栖息地大幅缩减导致种群衰退，迫使祖先向南退缩，并在不同避难所内固定了不同的mtDNA谱系；冰期后，雄性偏向扩散驱动了快速种群扩张，使得Y染色体单倍型呈现弱空间结构，而常染色体遗传结构则同时反映了雌性归巢性和雄性扩散的混合信号，但低地（如石狩低地）仍持续限制着雌性介导的基因流，维持了南部与其他亚群间的遗传分化。

本研究的重要贡献在于：首次利用大规模核基因组数据结合单亲遗传标记，系统揭示了性别偏向扩散在多世代尺度上对种群遗传结构的塑造作用，并识别出低地而非高地是北海道棕熊的主要扩散屏障。这一发现挑战了传统认为陆地桥形成是岛屿大型哺乳动物种群历史唯一决定因素的观点，强调了气候变迁和地貌特征的协同重要性。

在保护管理层面，研究结果支持现行北海道棕熊管理计划中划分的管理单元，并特别指出南部亚群与其他亚群应视为独立管理单元。更重要的是，研究人员强调在促进人熊空间隔离以减少冲突的同时，必须维护低地走廊的连通性，以确保种群长期存续。