《Parasitology》：Schistosomiasis in rice fields and implications for biocontrol: case studies from Senegal and Madagascar show sharp contrasts in detection of intermediate snail hosts
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全球约有2.3亿人感染血吸虫，其中超过90%需要治疗的人群生活在撒哈拉以南非洲。塞内加尔和马达加斯加均为血吸虫病高流行国家，该病对两国人群健康和经济造成显著影响。在非洲，血吸虫病由裂体吸虫属（Schistosoma）吸虫引起，其生命周期依赖于终末宿主人类和中间
全球约有2.3亿人感染血吸虫，其中超过90%需要治疗的人群生活在撒哈拉以南非洲。塞内加尔和马达加斯加均为血吸虫病高流行国家，该病对两国人群健康和经济造成显著影响。在非洲，血吸虫病由裂体吸虫属（Schistosoma）吸虫引起，其生命周期依赖于终末宿主人类和中间宿主瓶螺属（Bulinus）或双脐螺属（Biomphalaria）螺类。药物治疗可杀灭寄生虫成虫阶段，但无法预防再感染，因此消除策略需要预防或靶向控制中间宿主螺类。在塞内加尔，灌溉渠和稻田常栖息有血吸虫宿主螺类，是文献充分记载的潜在感染场所。在马达加斯加，尽管血吸虫病和稻作均高度流行，但类似生境是否栖息有宿主螺类仍属未知。本研究以2024年在塞内加尔开展的螺类调查以及2022年和2023年在马达加斯加开展的重复调查为案例，比较两国稻作背景下血吸虫病作为人类健康问题的差异。为消除采样强度差异，各采样点螺类总计数按采样网兜扫数（sweeps）进行归一化。寄生虫中间宿主螺类的检出与国家显著相关。在塞内加尔的稻田和灌溉渠中检出螺类，但在马达加斯加未检出相容宿主螺类，表明两地在生境和种群动态上可能存在差异，且地理差异可能需要不同的研究和干预策略。
稻田生态系统中的血吸虫病与生物控制启示：塞内加尔和马达加斯加案例研究揭示中间宿主螺类检测的显著差异
一、研究背景与科学问题
血吸虫病（schistosomiasis）又称裂体吸虫病，是一种被忽视的热带病，在78个国家流行，其中多数位于撒哈拉以南非洲，全球估计约2.3亿人受感染，每年导致1.1万至2.4万人死亡。在非洲，血吸虫病主要由曼氏血吸虫（Schistosoma mansoni）和埃及血吸虫（S. haematobium）引起，其复杂的生活史依赖水生中间宿主螺类——双脐螺属（Biomphalaria）和瓶螺属（Bulinus）——以及以人类为主的终末宿主。人们因洗澡、洗衣或耕作等必需活动接触受污染水体而感染。水稻种植可通过灌溉稻田和沟渠为宿主螺提供栖息地而增加感染风险，因而稻作区常呈现较高的血吸虫病流行率和感染强度。
在塞内加尔 Senegal 河盆地，肠道血吸虫病流行率约为20%–35%，泌尿生殖系统血吸虫病流行率高达80%–90%，部分社区甚至达到100%。1986年Diama大坝的修建不仅促进了稻田和灌溉基础设施的扩展，也为Bulinus和Biomphalaria螺类创造了新栖息地，导致血吸虫病急剧上升。已有研究在该地区稻田和灌溉渠中发现脱落人类血吸虫尾蚴的螺类，表明稻农面临切实的感染风险。
在马达加斯加，血吸虫病在全岛流行，许多地区流行率介于30%–65%，部分高风险人群超过90%。尽管自1999年起国家血吸虫病控制规划持续开展大规模药物分发（Mass Drug Administration，MDA），40%的县的感染率仍高于50%。吡喹酮预防性化疗虽具成本效益，但不能防止再感染。由于MDA主要针对学龄儿童，成人群体成为疾病储存宿主，传播持续存在。马达加斯加约70%的人口部分依赖水稻种植维持粮食或收入，B. pfeifferi已被记录存在于稻田和灌溉渠中，表明水稻生产系统可能是血吸虫宿主螺的栖息地。
为实现世界卫生组织（WHO）2030年消除血吸虫病这一公共卫生问题的路线图目标，2022年新版指南强调了螺类控制的重要性。一项覆盖83个国家、跨越一个世纪的评估显示，螺类控制比水利工程干预或MDA更为有效。而有效实施螺类控制的前提是了解感染风险的空间和时间格局。
基于上述背景，研究人员在塞内加尔Dagana省和马达加斯加Vatomandry区开展案例研究，考察血吸虫病流行国家的稻田农业生态系统是否一致地支持血吸虫中间宿主螺类。两地稻作均为主要农业活动，且血吸虫病均高度流行——Dagana学龄儿童平均流行率69%，Vatomandry五岁及以上人群平均流行率59%。研究初始假设认为两地宿主螺类的可检测性和丰度相近，可采用类似方法测定。通过整合塞内加尔（2024年）和马达加斯加（2022/2023年）独立开展的野外调查，该研究比较了稻作区域螺类的生态系统和环境分布，揭示了即使在人类流行率和土地利用方式大致相似的地区，血吸虫宿主螺类的存在和可检测性也可能存在显著的区域差异。
二、研究结论概述
研究在塞内加尔Dagana省采样21个点位（10个稻田、11个灌溉渠），在马达加斯加Vatomandry区开展4轮采样活动（2022年10–11月首轮51个点位，2023年2月、4月和9月对其中20个点位重复采样，涵盖稻田、灌溉渠和天然溪流）。结果显示，塞内加尔共采集91只Bulinus truncatus/globosus（80只来自灌溉渠，11只来自稻田）和25只B. forskalii/senegalensis（1只来自灌溉渠，24只来自稻田）；马达加斯加仅采集27只B. forskalii，全部来自2023年9月。两国均未采集到Biomphalaria属螺类。中间宿主螺类检出与国家显著相关（Fisher精确检验p<0.001），马达加斯加未检出任何与S. haematobium相容的宿主螺类。所有采集的Bulinus均未发现脱落尾蚴。环境参数方面，不同采样情境下除水深外各项参数均存在显著差异，差异主要源于马达加斯加不同采样季节间的环境变化；仅水温在塞内加尔与马达加斯加之间存在显著差异，马达加斯加各次采样期间水温均显著高于塞内加尔。研究还观察到塞内加尔稻田的面积和灌溉渠宽度普遍大于马达加斯加，马达加斯加的稻田、灌溉渠和天然溪流中淹没植被稀少，而塞内加尔稻田中Bulinus螺类常附着于接近或高出水面的稻株上，易于发现。该研究是马达加斯加中东部海岸的首次软体动物学调查，其结果表明稻田系统并非普遍的传播场所，当地生态强烈调节暴露风险，马达加斯加需要针对宿主螺生态学开展研究以制定合适的生物控制策略。
三、主要关键技术方法
研究人员在塞内加尔（2024年11–12月）和马达加斯加（2022年10–11月、2023年2月、4月、9月）采用 scoop net（抄网，网口35×40 cm，网目3 mm）进行螺类采样，辅以徒手捡拾。采样点选择在塞内加尔基于可达性和与田主的既有关系，在马达加斯加基于社区联系、雨季可达性并涵盖稻田和天然水体。采样标准化通过记录每点位网扫次数并将螺类计数按网扫数归一化实现。螺类按形态学鉴定至属水平，Bulinus在塞内加尔进一步分为两个形态相似类群（B. truncatus/globosus和B. forskalii/senegalensis）。采集的Biomphalaria和Bulinus螺类经光照诱导尾蚴脱落并在解剖镜下检查。环境参数包括水深、温度、pH、电导率和溶解氧，分别在两国使用不同品牌的多参数水质仪测定。数据分析采用Fisher精确检验评估国家间宿主螺检出差异，使用Wilcoxon秩和检验比较塞内加尔不同生境中螺类丰度，并使用Kruskal–Wallis检验比较环境变量的组间差异。QGIS用于制图，R软件用于数据处理、统计分析和可视化。两名研究人员中的一名（P.S.）同时参与了塞内加尔和马达加斯加的野外采样，以确保方法可重复性。
四、研究结果
（一）螺类丰度
塞内加尔调查共采集91只Bulinus truncatus/globosus（80只来自灌溉渠，11只来自稻田）和25只Bulinus forskalii/senegalensis（1只来自灌溉渠，24只来自稻田）。马达加斯加仅发现一只B. forskalii，共27只，全部来自2023年9月：稻田1只、灌溉渠2只、天然溪流24只。两国均未采集到Biomphalaria属螺类，马达加斯加未采集到与S. haematobium相容的宿主螺类，宿主螺类存在与国家显著相关（Fisher精确检验p<0.001）。所有采集的Bulinus均未脱落尾蚴。其他螺类分类群包括塞内加尔的Lymnaea属和马达加斯加的Lymnaea、Melanoides、Madagasikara及未鉴定的Planorbidae科物种。
按采样努力量归一化后，塞内加尔稻田中每次网扫平均采集0.1±0.3只B. truncatus/globosus和0.3±0.5只B. forskalii/senegalensis；灌溉渠中每次网扫平均采集2.4±7.2只B. truncatus/globosus和0.03±0.1只B. forskalii/senegalensis。B. truncatus/globosus（W=66.5，p=0.331）和B. forskalii/senegalensis（W=32.5，p=0.052）在稻田与灌溉渠间的丰度均无显著差异。
（二）环境参数
所有采样情境中，除水深外各项环境参数均存在显著差异，差异主要源于马达加斯加不同采样季节间的环境变化。溶解氧浓度在10月/11月最低，至9月显著升高（p=0.046）。2月雨季末，电导率和pH较10月/11月显著降低（p=0.018和p=0.038），pH至9月又显著回升（p=0.030）。仅水温在塞内加尔与马达加斯加之间存在显著差异，马达加斯加各采样期间水温均显著高于塞内加尔。
（三）稻田的一般观察
塞内加尔稻田的面积和灌溉渠宽度普遍大于马达加斯加。马达加斯加的稻田、灌溉渠和天然溪流中淹没植被稀少。塞内加尔稻田中的Bulinus螺类常附着于接近或高出水面的稻株上，容易定位。
五、讨论与结论
在塞内加尔，稻田和灌溉渠中均检出Bulinus truncatus/globosus和B. forskalii/senegalensis，确认了该地区相容宿主螺类的存在，尽管总体丰度低于其他季节的报道。在塞内加尔采用相同采样方案跨季节调查的马达加斯加，未检出B. pfeifferi，采集到的Bulinus均为B. forskalii——该物种并非马达加斯加特有种，且被认为与当地的S. haematobium不相容。研究区域内肠道血吸虫病比泌尿系统血吸虫病更为流行，现场调查期间记录到59%的高感染率且几乎均由S. mansoni引起，但跨多季节调查未在调查条件下检出S. mansoni的已知中间宿主螺B. pfeifferi。
Vatomandry周边的高血吸虫病流行率表明，上述调查结果不应被解读为宿主螺类不存在，而应视为空间或时间背景下的检测不完善。网捕法是廉价且可及的方法，已成功用于包括塞内加尔研究区域在内的多个地区的血吸虫感染点研究，但可能不适用于Vatomandry的螺类检测。在难以用网具到达的表面，徒手捡拾可能更合适；混合方法结合网捕和徒手捡拾可能是一种折衷方案。宿主螺种群可能存在于岸线调查无法到达的自然水体生境，或局限于非常特定的地点。塞内加尔研究区域在血吸虫病流行病学和疾病生态学方面有长期研究历史，可能提高了检测概率；马达加斯加则缺乏点位级螺类种群先验信息，可能遗漏了栖息有B. pfeifferi的特定生境或位置。B. pfeifferi未检出还可能由影响螺类丰度的季节性栖息地、温度和降雨变化解释。螺类种群可在两个月内快速增殖，更频繁的螺类调查可能有助于成功检测。若螺类确实仅在短暂时间段出现，这一信息将有助于靶向螺类控制或避免水体接触以降低感染风险。Vatomandry可能需要不同的检测方法，包括公民科学方法和环境DNA（environmental DNA，eDNA）技术以检测极低密度的螺类并对较大水体采样。
塞内加尔与马达加斯加这两个高度流行但地理上截然不同的非洲国家之间螺类丰度的差异，凸显了将生物控制措施推广至整个非洲大陆广阔多样生态景观的挑战。依赖在不同地理、生态或流行病学背景下开发的策略可能误导公共卫生举措并实施无效干预。在塞内加尔，稻鱼共作正被研究作为减轻稻田中血吸虫宿主螺种群的策略；在马达加斯加，营养问题和提高水稻产量的需求往往比减轻血吸虫病负担更为紧迫，因此该方法也引起了关注。但本研究结果并未提供直接证据表明稻田生物控制干预能有效降低人类暴露风险。研究人员在马达加斯加测得的稻田水温显著高于塞内加尔，稻田可能并非B. pfeifferi的理想栖息地。然而，Vatomandry周边稻农比非务农人群的血吸虫病风险高18%，表明稻田农业生态系统中的活动增加了与S. mansoni的接触，有必要进一步研究。稻田之外，其他生物控制方法可针对多样环境中的螺类种群，包括水禽捕食、清除水生植物以减少螺类适宜栖息地、重新引入天然螺类捕食者，以及利用入侵性淡水螺类的竞争排斥效应。螺类生物控制策略已在塞内加尔得到广泛测试，因为当地宿主螺种群已被充分研究；要在马达加斯加成功实施生物控制策略，必须建立关于宿主螺生态学的同等水平知识。
本研究并非正式的两国比较分析。方案在宏观层面统一，但采样时间和先验点位知识存在差异。数据局限性未能分析环境因素对宿主螺丰度的影响。未来需要进一步的纵向和空间均衡采样以确认因果关系，厘清昼夜、季节和地理效应的可能作用，从而对塞内加尔和马达加斯加高风险区域之间的异同得出更强有力的结论。
结论：生物螺类控制必须适应当地生态。在稻田景观的平行调查中，塞内加尔的稻田和灌溉渠中可便捷检出相容Bulinus螺类，而马达加斯加未检出可作为人类血吸虫寄生虫中间宿主的螺类。这些对比表明稻田系统并非普遍的传播场所，当地生态强烈调节暴露风险。马达加斯加需要开展宿主螺生态学研究，以制定适当的生物控制策略。
