《Biology》：A View from Inside and Outside the Tree: Using Different Techniques to Assess the Use of Black Woodpecker Cavities in Forests
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摘要专业翻译
大型树洞对于维持森林生物多样性具有重要意义。然而，准确评估树洞的利用情况并识别与这些结构相关的生物群落仍然具有挑战性，且相关研究尚不充分。2022年至2026年间，研究人员采用两种互补技术对波兰东北部黑啄木鸟（Dryocopus martius）
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大型树洞对于维持森林生物多样性具有重要意义。然而，准确评估树洞的利用情况并识别与这些结构相关的生物群落仍然具有挑战性，且相关研究尚不充分。2022年至2026年间，研究人员采用两种互补技术对波兰东北部黑啄木鸟（Dryocopus martius）啄掘的树洞进行了监测：一是在洞口附近安装红外相机（camera trap），二是使用运动相机（action camera）检查树洞内部。本研究旨在评估与黑啄木鸟树洞相关的动物群落多样性，并比较两种监测方法的有效性。研究共记录到32种鸟类、6种哺乳动物和11种昆虫利用黑啄木鸟树洞。树洞内部检查确认了19种鸟类、4种哺乳动物和4种昆虫在洞内繁殖。红外相机在洞口记录到29种鸟类、4种哺乳动物和1种社会性昆虫。在洞口记录到的鸟类物种中，超过一半（51.7%）未在树洞内部被检测到，而在洞内确认繁殖的鸟类物种中，有17.6%未被红外相机捕捉到。红外相机还无法识别蝙蝠物种，也无法检测到大黄蜂以外的其他昆虫。研究结果表明，根据监测方法的不同，与黑啄木鸟树洞相关的动物群落组成存在差异。传统观测方法可能低估树洞相关动物群的多样性，尤其是那些隐藏在树洞内部或仅在特定生活史阶段利用树洞的物种。本研究所采用的两种现代技术提供了互补信息，因此在评估森林动物群对树洞的利用及其多样性时，应将两种方法结合考虑。
论文解读文章
一、研究背景与意义
树洞是森林生态系统中重要的生态结构，为众多动物提供繁殖场所和庇护空间。全球约有10%–40%的鸟类和哺乳动物依赖树洞进行繁殖或栖息。在中欧地区，依赖树洞的脊椎动物包括约40种鸟类和至少20种哺乳动物。然而，并非所有动物都能利用所有类型的树洞，洞口尺寸决定了特定物种能否进入和利用树洞，这在很大程度上取决于动物的体型大小。一般而言，大型动物只能利用大型树洞，而小型动物可以进入更广泛尺寸范围的树洞。因此，洞口尺寸至少达10 cm的大型树洞在森林生态系统中相对稀有，是尤为宝贵的资源。在中欧以针叶林和混交林为主的森林中，这类大型树洞主要由黑啄木鸟（Dryocopus martius）啄掘产生。
尽管许多研究已强调树洞（尤其是大型树洞）对森林生物多样性保护的重要性，但准确评估树洞利用情况并识别与这些结构相关的生物群落仍面临挑战，相关研究尚不充分。这主要源于检查树洞内容的困难——树洞通常位于离地面相当高的位置。传统方法需要使用梯子或攀爬树木，既耗费体力又耗时，且通常只能借助镜子进行检查。基于瑞典黑啄木鸟树洞的直接检查，Johnsson等人仅记录了14种利用这些树洞的动物物种。
新技术的出现促进了树洞利用监测的发展。红外相机（camera trap）已被广泛应用于陆生哺乳动物种群监测，但在树冠和树洞等难以到达的位置使用面临额外的后勤挑战。另一种较新的方法是使用安装在玻璃纤维伸缩杆上的摄像机，这种方法可以从地面检查树洞内部，直接提供检查时树洞内条件和生物的信息。然而，目前利用杆载摄像机监测树洞的研究数量有限，且大多在欧洲以外地区开展。
本研究旨在评估黑啄木鸟啄掘的树洞所支持的动物物种多样性，采用两种互补技术：安装在洞口附近的红外相机和基于摄像机的树洞内部检查。研究人员假设黑啄木鸟树洞对中型鸟类的繁殖发挥最重要的作用，而对较小体型鸟类的重要性相对有限；同时预期洞口附近的红外相机能比树洞内部检查摄像机检测到更多与树洞相关的物种。
二、研究设计与技术方法
本研究于2022年至2026年在波兰东北部的奥古斯图夫森林（Augustów Forest）开展。该区域面积超过1400 km2，森林覆盖率约90%，以欧洲赤松（Pinus sylvestris）为优势树种（占77.5%），大部分为同龄林，平均林龄65年，超过100年的林分约占森林面积的15%。研究区域被纳入Natura 2000网络鸟类特别保护区，约90%的区域为国有林商业林分，实行包括皆伐在内的集约化木材采伐；维格里国家公园（Wigry National Park）位于森林西北部，占地150 km2，不进行皆伐作业。
研究人员采用了两种互补的监测技术。第一种方法是在洞口正对面的邻近树木上安装红外相机，共在33棵有树洞的树木上安装了三种型号的红外相机（Browning SpecOps、Bentech EU SP1390和Tetrao Spromise S68）。红外相机于每年4月初繁殖季开始时安装，持续工作至秋季电池耗尽为止，设置为运动检测模式，可连续记录出现在洞口或洞口附近的动物。相机安装由专业树木攀爬人员完成，出于安全原因仅能在活树上安装。60%的红外相机安装在国家公园内，但仅15%的被调查树洞位于该区域。
第二种方法是使用安装在伸缩杆上的运动相机直接检查树洞内部，使用DJI Action 2和GoPro HERO11 Black Mini两种型号，附带的闪光灯用于照亮树洞内部。伸缩杆长14 m，结合操作者身高，可检查离地面约15 m以内的树洞，覆盖了研究区域内超过78%的已识别树洞。2022至2026年间，分别检查了39、140、168、186和148个树洞，年均检查约136个。检查于3月底繁殖季开始时启动，随后以约3–4周的间隔进行后续检查，以监测繁殖活动并在繁殖完成和离洞前识别利用树洞的物种。每次检查中摄像机在洞内停留不超过1分钟，单个树洞的完整检查约需3–5分钟。统计分析采用Kruskal–Wallis检验、Dunn事后检验、Wilcoxon符号秩检验和Pearson相关检验，在R 4.5.3环境中完成。
三、研究结果
3.1 树洞利用的外部监测结果
红外相机记录揭示了34种动物物种的存在，其中85%为鸟类、12%为哺乳动物、3%为昆虫。黑啄木鸟是记录频率最高的物种，也是唯一在超过50%的被监测树洞中被检测到的物种。其他出现率超过30%的物种包括斑尾林鸽（Columba oenas）、大山雀（Parus major）、花头鸺鹠（Glaucidium passerinum）和大斑啄木鸟（Dendrocopos major）。鹫鸭（Bucephala clangula）、普通?（Sitta europaea）和石貂（Martes foina）在超过20%的被监测树洞中被记录到。鸟类和哺乳动物在树洞利用频率上的差异具有统计学显著性（Wilcox检验：V = 1151，p < 0.001），红外相机记录到鸟类的频率显著高于哺乳动物。根据观测频率和特征，42%的已识别分类单元被认为利用树洞进行繁殖，36%被归类为偶见使用者。根据基于频率的树洞利用强度分类，58%的分类单元被归类为偶发使用者，27%为兼性使用者。斑尾林鸽、灰林鸮（Strix aluco）、鹫鸭、大山雀、普通?和欧亚红尾鸲（Phoenicurus phoenicurus）被认定为黑啄木鸟树洞的关键繁殖资源使用者，均在至少20%的被监测树洞中被记录。5台红外相机未记录到任何动物，单台红外相机记录到的分类单元数最高为14个。Shannon–Wiener多样性指数为1.32。
3.2 树洞内部监测结果
研究人员使用杆载运动相机共检查了681个黑啄木鸟树洞，确认了至少33个分类单元的存在，其中52%为鸟类、15%为哺乳动物、33%为无脊椎动物。无脊椎动物中记录了胡蜂科（Vespidae）、隐翅虫科（Staphylinidae）、葬甲科（Silphidae）和蚁科（Formicidae）以及革翅目（Dermaptera）、鳞翅目（Lepidoptera）和蛛形纲（Arachnida）的分类单元。斑尾林鸽是最常被观察到的物种，在43%的被检查树洞中记录到其巢穴。黑啄木鸟、鹫鸭、鬼鸮（Aegolius funereus）和欧洲大黄蜂（Vespa crabro）的繁殖活动在超过10%的被检查树洞中被记录。其他定期但频率较低的繁殖使用者包括欧亚红尾鸲、大山雀、煤山雀（Periparus ater）、花头鸺鹠、欧亚红松鼠（Sciurus vulgaris）、西方蜜蜂（Apis mellifera）和胡蜂。无脊椎动物（包括甲虫、潮虫、蚂蚁和蛛形纲动物）也定期利用黑啄木鸟树洞进行取食和觅食。不同分类纲之间树洞利用频率的差异不具有统计学显著性（Kruskal–Wallis检验：χ2 = 2.29，p = 0.32）。蝙蝠也被记录到利用黑啄木鸟树洞进行繁殖，在树洞中发现了由幼体和成体组成的集群。各调查年份间的Shannon–Wiener多样性指数在0.736至0.983之间变化。Pearson相关检验结果表明，被调查树洞数量与记录的物种丰富度之间存在正相关关系（R = 0.92，p = 0.03）。
3.3 总体多样性
综合两种方法，共记录了50个分类单元，包括32种鸟类。在32种记录的鸟类中，14种被两种方法同时记录到，15种仅被红外相机记录，3种仅在树洞内部检查中被发现。两种方法产生的记录数量相近，但在记录的群落组成上存在显著差异。红外相机检测到显著更多的与黑啄木鸟树洞相关的鸟类物种，而树洞内部检查能够检测到大量红外相机记录中不可见的无脊椎动物分类单元。共记录到6种哺乳动物，其中4种被红外相机检测到，5种在树洞内部检查中被发现。无脊椎动物的结果在两种方法间差异显著：红外相机仅检测到欧洲大黄蜂一种，而树洞内部检查额外揭示了10个分类单元。两种方法记录的鸟类、哺乳动物和无脊椎动物分类单元出现频率的差异具有统计学显著性（Wilcoxon检验：V = 352，p = 0.001）。红外相机记录到特定物种的平均树洞比例为14.3%，而树洞内部检查为4.3%，差异具有统计学显著性（V = 1032，p < 0.001）。
四、讨论与结论
本研究表明，黑啄木鸟树洞是多种森林生物类群的重要资源，包括无脊椎动物和脊椎动物。两种监测方法分别记录了33和34个分类单元，数量相近，这并不支持研究人员关于红外相机将检测到更多相关物种的假设。两种方法结果合并后共记录50个分类单元，据研究人员所知，这是在单一森林复合体内记录到的利用黑啄木鸟树洞的动物分类单元数量最多的一项研究。实际相关分类单元数量可能更高，因为蝙蝠和若干昆虫及蛛形纲类群无法鉴定到物种水平。
繁殖是树洞最重要的功能之一，至少14种物种被确认在洞内繁殖，以鸟类为主。除黑啄木鸟自身外，最频繁的繁殖使用者包括斑尾林鸽、鹫鸭、鬼鸮、欧洲大黄蜂和西方蜜蜂。大型树洞对中型鸟类尤为重要，但小型物种对树洞的频繁利用出乎意料，表明洞口尺寸并非完全决定树洞适宜性。栖息和庇护是树洞的另一重要功能，涉及许多繁殖物种及其他分类单元。石貂是最常记录到的捕食性哺乳动物，在约30%的被红外相机监测的树洞中被记录，也是唯一被确认在树洞中繁殖的捕食性哺乳动物。灰林鸮是树洞相关物种中最常见的猛禽，既在洞内繁殖也访问其他树洞。
两种监测方法提供的信息存在本质差异。红外相机在较长时间内连续监测洞口活动，记录动物接近、飞向或攀爬至洞口的行为，但无法在所有情况下确定树洞的实际利用情况，特别是当繁殖失败或巢在孵化期间被放弃时。红外相机还存在检测不完整的问题——快速进出树洞的动物可能逃脱检测。此外，红外相机对无脊椎动物的检测效率相对较低，欧洲大黄蜂是唯一被可靠记录的无脊椎动物分类单元。树洞内部摄像机则提供了检查时树洞内容的详细信息，包括巢、幼鸟和不同繁殖阶段的存在，可以更确定地记录繁殖活动，且可以从地面进行操作，无需攀爬树木，单个工作日可检查数十个树洞，特别适用于大规模调查。两种方法不应被视为替代方案，其结果不能直接解释为同一生态过程的度量，而是提供关于树洞利用的互补信息。
研究人员指出，本研究结果存在一定局限性：红外相机数量有限且分布不均（大部分安装在国家公园内），未能覆盖全年特别是秋冬季节的树洞利用情况，且研究仅在单一研究区域开展。研究结论确认了大型树洞对维持森林生物多样性的重要性，表明黑啄木鸟树洞支持多样化的生物群落，并可能促进树洞使用者之间众多且部分尚未被充分理解的生态相互作用。并非所有物种都能利用每个树洞，树洞特征可能影响其对不同使用者的适宜性。未来研究应聚焦于识别特定分类单元偏好的树洞结构特征，这将有助于改善树洞树木及其周围栖息地的管理和保护。对无脊椎动物进行更详细的研究可能会大幅增加对树洞相关动物群多样性的认识。未来研究还可受益于在树洞内长时间放置摄像机，实现对树洞内容的连续监测，提供关于繁殖活动、树洞使用者间相互作用以及树洞占用随时间变化的额外信息。
