热带海胆中与季风相关的肠道微生物组变异：来自阿拉伯海的单一珊瑚礁案例研究

《Estuarine, Coastal and Shelf Science》：Monsoon-linked gut microbiome variation in a tropical sea urchin: a single-reef case study from the Arabian Sea

　　

• 颗粒瘤刺海胆（*Stomopneustes variolaris*）的肠道微生物群呈现明显的季节结构特征，响应季风驱动的生物地球化学变化。
• 颗粒瘤刺海胆的肠道微生物群以变形菌门为主，在冬季季风和春季季风间歇期多样性最高。
• 肠道微生物组成与季节性氧气、pH、温度和营养盐梯度协变。
• 海胆肠道微生物组在季风相关胁迫下表现出季节性可塑性。

引言

东阿拉伯海（EAS）沿岸海域受季节性逆转的季风风和海洋环流影响（Suginohara, 1982; McCreary et al., 1993），驱动了生物地球化学循环、海洋生产力及生态系统动力学方面的强烈季节对比。夏季季风（SM）期间，西南风驱动沿岸上升流，将冰冷、富营养、低氧和酸化的水体带到表层（Naqvi et al., 2000; 2006a）。强降水加剧了陆地营养盐和有机质的输送，叠加了夏季季风期间的低氧和富营养化问题（Naqvi et al., 2006a; Naqvi et al., 2000b; Levin et al., 2009; Vishnu Radhan et al., 2015; Sudheesh et al., 2016; Gupta et al., 2016, 2021）。相比之下，冬季季风（WM）条件下的水域通常为贫营养型，除非受到本地输入的局部影响（Naqvi et al., 2000）。这些季节动态也改变了碳化学特征（Sarma et al., 2000; Kanuri et al., 2017; Shetye et al., 2020）。随着气候变化持续进行，环境胁迫因素预计将进一步加剧，威胁海洋生态系统的健康和生存（Bindoff et al., 2019; Oschlies et al., 2018），并且越来越被认识到会重塑海洋生物的宿主相关微生物组，对全菌共生体健康和生态系统功能产生连锁影响（Ullah Khan et al., 2021; Marangon et al., 2023）。这些不断加剧的胁迫因素对海岸礁生态系统构成风险，并对关键礁体生物的生理、韧性及其相关微生物组产生叠加影响。

Grande Island群岛是印度中西海岸的一个礁体系统，支撑着包含珊瑚、大型藻类、礁体相关鱼类及其他底栖生物（包括海胆和海参）在内的多样化礁生态系统（Manikandan et al., 2016; Sreekanth et al., 2015; Hussain et al., 2022）。其中，海胆作为关键的底栖食草动物和生态系统工程师，在生态上具有重要地位，影响藻类生物量、礁体结构和营养盐循环（Kato & Schroeter, 1985; Andrew et al., 2002; Sauchyn & Scheibling, 2009a, b; Steneck, 2020）。岛体效应——由群岛周围的水流扰动和岛体营养盐输入驱动——增强了本地生产力并创造了独特的生物地球化学微环境（Lakshmi et al., 2025）。这些特征使Grande Island成为研究对季节性和气候变异性生态响应的天然实验室。

海胆对环境波动高度敏感，其存活、生理、发育和摄食活动受pH、温度和氧气的变化调节（Kurihara and Shirayama, 2004; Havenhand et al., 2008; Dupont & Thorndyke, 2009; Byrne et al., 2010; Kroeker et al., 2013; Dupont & Thorndyke, 2012; Sato et al., 2017; Carr et al., 2018; Low & Micheli, 2020; Ng & Micheli, 2020）。海胆生物学中这些由环境驱动的变化可能引发更广泛的生态系统转变和临界点（Ling et al., 2015），因此在Grande Island等季节性动态环境中，理解调节海胆表现的因素尤为重要，尤其是那些在宿主—微生物界面运作的因素。重塑宿主生理的环境扰动越来越被认识到正在重组海洋无脊椎动物的微生物组。氧气可用性、温度和pH的变化——即东阿拉伯海中季风驱动的生物地球化学变化的标志——已被证明会驱动肠道微生物群落的重组及其预测功能库（Stumpp et al., 2020; Ullah Khan et al., 2021; Chen et al., 2026），对宿主健康和韧性产生影响。

与许多海洋无脊椎动物一样，海胆作为全菌共生体，与微生物共生体保持密切关联，后者塑造了宿主的生理、免疫、营养和适应度（Fraune & Bosch, 2010; Archie & Theis, 2011; Hooper et al., 2012; McFall-Ngai et al., 2013; Ghanbari et al., 2015）。鉴于其原始肠道和缺乏分解食物中复杂生物分子所需消化酶的特点（Hakim et al., 2015; 2016），海胆依赖微生物共生体来代谢这些复杂的食物化合物（Leo and Parker 1966; Phillips 1984; Schlosser et al., 2005; Arafa et al. 2012）。最近的研究揭示，肠道微生物群的组成因宿主物种、栖息地和饮食而异（Meziti et al., 2007; Hakim et al., 2015, 2016; Laport et al., 2018; Ziegler et al., 2020; Haditomo et al., 2021; Masasa et al., 2021; Miller et al., 2021; Chen et al., 2024; Liu et al., 2024; Bengtsson et al., 2025）。重要的是，环境波动也被证明会重塑海胆的肠道微生物群落，对宿主健康、韧性和适应力产生影响（Brothers et al., 2018; Carrier et al., 2019; Ketchum et al., 2021; Rodríguez-Barreras et al., 2021）。

鉴于对微生物共生体进行消化的依赖，环境条件可能通过直接途径（即环境条件的变化改变肠道理化特性和微生物选择压力）和通过饮食组成和底物可用性变化介导的间接途径影响肠道微生物群落（Masasa et al., 2021; Maciá & Robinson, 2008）。这两种途径很可能在季风影响的沿海系统中同时发挥作用，而在基于现场的观测研究中，其相对贡献很难被分离。因此，我们假设季风相关的肠道微生物组成变化反映了这些直接（环境条件介导）和饮食介导途径的联合特征，而非单独由任一途径作用。因此，本研究考察的是这些途径的综合结果，而非分离其单独效应，文中描述的模式应据此解读。

尽管对海胆相关微生物组的研究不断增加，但对季风相关的缺氧、酸化及其他理化参数变化如何塑造热带沿海系统中宿主相关微生物组的更广泛理解仍然缺乏。对于Grande Island群岛中唯一发现的海胆物种颗粒瘤刺海胆（*Stomopneustes variolaris*），这一知识空白尤为突出。迄今为止，仅有一项研究将该物种与其他来自北部南海的海胆的肠道消化物微生物组进行了比较（Yao et al., 2019），据我们所知，尚无研究探讨其肠道微生物群如何随季风相关环境条件变化。因此，本研究的目标是表征东阿拉伯海单一热带礁点处*S. variolaris*肠道相关微生物群落在环境生物地球化学方面的变异。作为基线探索性调查，我们将肠道组织、肠道消化物和环境微生物数据与理化测量整合在一起，以描述海胆相关微生物群落的多样性模式及其与季风驱动的生物地球化学变化的潜在对应关系。通过整合肠道组织、肠道消化物和环境微生物数据与理化测量，本研究为季风相关环境梯度与海胆相关微生物群落之间潜在联系提供了探索性见解。我们承认，本研究的探索性质，包括单礁案例研究固有的有限重复性，限制了我们对因果结论的确定性。相反，这些发现建立了一个基础数据集，并为未来实验和比较研究生成了假设，以阐明宿主—微生物相互作用在面临气候变化驱动的环境变异性加剧的热带沿海系统中的功能意义。

片段补充

研究区域

Grande Island群岛（15.352°N, 73.773°E）位于印度中央西海岸果阿州沿岸海域，由Ilha Grande（Grande Island）和S?o Jorge Island组成（图1a）。该区域受季节性动态的风场制度（Schott & McCreary, 2001）和海洋环流模式（Amol et al., 2014）影响。夏季季风期间，该地区经历强烈降水，在秋季季风间歇期（FIM）减弱，在冬季季风和春季季风间歇期期间降至最低。

沿海水域原位理化参数

表层溶解氧（DO）在全年采样期间保持氧充足，范围为3.26至3.94 mL L?1（图2a）。相比之下，底层水DO表现出明显的时间变异性，夏季季风（SM）期间出现亚氧条件（0.58 mL L?1），秋季季风间歇期（FIM）期间出现低氧条件（1.64 mL L?1）。冬季季风（WM）和春季季风间歇期（SIM）期间，水柱混合良好，底层水保持氧充足（分别为3.34 mL L?1和3.77 mL L?1）。

在表层，温度和盐度表现出不同的

讨论

本研究对Grande Island群岛的颗粒瘤刺海胆（*Stomopneustes variolaris*）肠道微生物组进行了表征，并证明肠道相关微生物群落表现出与季风驱动的环境条件相关的独特组成模式。研究区域位于印度果阿州沿海，是一个独特的沿海系统，其中岛体诱导的水动力学与强烈的季风驱动作用相互作用，产生了显著的季节性变异性。

结论

本研究首次提供了Grande Island群岛颗粒瘤刺海胆（*Stomopneustes variolaris*）肠道微生物组的时间分辨率表征，证明肠道相关微生物群落通过直接理化途径和饮食介导途径追踪季风驱动的环境变化。核心微生物群在季风相关变化中持续存在，包括夏季季风和秋季季风间歇期期间硫酸盐还原类群的富集，以及冬季季风和春季季风间歇期期间产甲烷类群的富集。

利益冲突声明

作者声明不存在利益冲突。

CRediT作者贡献声明

Nandakumar Kuniyil：形式分析。Samir R Damare：撰写——审阅与编辑，资源，概念化。Suhas Shetye：撰写——审阅与编辑，资源，资金获取。Sethu Lakshmi：撰写——原稿，形式分析，概念化。

未引用参考文献

Chen et al., 2025; Grasshoff et al., 1999; Hussain and Ingole, 2020; Hussain, 2022; McCreary Jr et al., 1993; Naqvi et al., 2006b; Parab and Manohar, 2024; Schink, 1992; VishnuRadhan et al., 2015。

数据可用性声明

数据将在请求下提供。DNA序列数据可在NCBI Bioproject获取，登录号为PRJNA1273744。

伦理声明

本研究遵循所有相关伦理准则和法规进行。本研究不涉及人类参与者或脊椎动物；因此，不需要伦理批准。在所有适用情况下，采样所需的所有必要许可均已从相关主管部门获得，可根据请求提供。

资金支持声明

本研究的财务支持由DST-SERB（GAP3437）提供。作者感谢印度生物技术与印度政府为该研究授予的奖学金，颁发给Sethu Lakshmi（DBT/JRF/BET-18/Al/84）。

利益冲突声明

? 作者声明他们没有任何已知的竞争性经济利益或个人关系，这些利益或关系可能影响本论文中报告的工作。

致谢

作者感谢CSIR-NIO主任先生的鼓励和支持。我们感谢并承认科学团队和船员成员在所有海次期间在海上给予的合作和协助。我们感谢Akshay Unnikrishnan博士在数据分析期间的贡献。我们还感谢Aswini K. K.博士和Harikrishnan R.先生在工作各个阶段的帮助。

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