资源获取与分配权衡的基因型-环境互作：破解生活史性状正相关悖论

《Functional Ecology》：The ‘big houses-big cars dilemma’: How do we reconcile the prevalence of positive correlations among life history traits?

　　

摘要专业翻译 生活史理论（life history theory）假定生活史各组分之间存在负相关——将更多资源投入当前繁殖，意味着从生长、维持或未来繁殖能力中抽调资源。生活史性状之间通常被认为相互权衡（trade-off），却发现它们之间存在正遗传协方差（positive genetic covariances），这一发现提出了一个重要问题：是生活史理论本身有误，还是实证研究忽略了某些关键信息？ 本文以两类此类悖论性结果——Ken Spitze对大型蚤（Daphnia pulex）所描述的生活史性状正相关，以及研究人员对孔雀鱼（guppies）所发现的正相关——来探讨后一种可能性。在这两个案例中，研究人员都遇到了与预期相反的表型相关（phenotypic correlations），而预期是基于此类权衡主导生活史进化的假设。 对于大型蚤（Daphnia），这些相关意味着存在这样的表型：与同一群体中同时存在的替代表型相比，它们生长更快、体型更大且繁殖投入更多。 对于孔雀鱼，在共同园（common garden）条件下评估的群体间进化差异表明，适应高捕食环境的孔雀鱼无条件地优于适应低捕食环境的孔雀鱼。 大型蚤（Daphnia）与孔雀鱼的共同之处在于：“优越”表型仅在资源丰富的环境中才表现出优越性。在资源贫乏的环境中，替代表型反而表现出优越性。 权衡通过基因型与环境之间的互作（genotype-by-environment interactions）得以显现。对于大型蚤（Daphnia），替代表型由对资源可用性可预测的季节性变化的适应所定义。 对于孔雀鱼，替代表型适应于与捕食风险、种群密度、与其他鱼类物种的协同适应（co-adaptation）以及资源可用性差异相关的不同地点。在捕食者丰富的环境中，孔雀鱼种群密度低而资源可用性高。在没有捕食者的情况下，孔雀鱼种群密度高，它们耗尽环境中的资源，且由于两个物种丰度同时增加，与其他鱼类的互作加剧。这些条件有利于那些在资源丰富环境中看似无条件劣势的表型。

论文主体内容专业总结

1 引言

生活史理论建立在权衡（trade-offs）假设之上，即资源有限，将更多资源分配给生活史的某一组分（如繁殖）必然减少可用于其他功能（如生长或维持）的资源。Chang等（2024）对1995年至2021年间发表的生活史性状遗传相关量化研究进行了荟萃分析，发现这些相关 predominantly 为正，与资源竞争性分配假设下的预期相反。Roff（1996）对更早期文献的分析也得到相同结果。

Van Noordwijk和de Jong（1986，1992）提出，传统生活史理论仅关注资源在生活史各组分间的竞争性分配存在偏误。当同时考虑资源获取（resource acquisition），且获取性状的遗传变异大于分配性状时，即使存在潜在的机制性权衡，生活史性状之间也可能呈现正相关（de Jong，1993；Worley等，2003）。调和Chang等的结果与预期权衡需要扩展性状测量范围，并将生活史进化置于生物如何获取和分配资源的更广阔背景下。

本文呈现两个研究案例，研究者发现生活史属性间的挑战性正相关后，揭示了基因型-环境互作（genotype-by-environment interactions）为其来源。两项研究均采用共同园（common garden）设计，在实验室中为所有个体施加相同环境以消除环境变异的影响。然而，两个案例中生活史都进化以适应复杂选择来源的环境变化，包括死亡风险、资源可用性和种群密度的时空变异，这些条件难以在共同园中复现。

1.1 大型蚤（Daphnia）

Lynch（1983）观察到临时池塘中Daphnia pulex克隆的季节性可重复演替：随着季节推进，早熟且体型大的克隆被晚熟且体型小的克隆取代。Spitze等（1991）对来自此类临时池塘的45个克隆进行了选择实验，将Chaoborus幼虫引入实验种群。经历捕食的种群进化出更早成熟、成熟体型更大且繁殖力更高的特征。

Spitze等（1991）估计了这些克隆生活史性状间的遗传方差-协方差矩阵，发现发育速率与成熟体型和繁殖力正相关，即发育更快的克隆成熟更早、成熟时体型更大、后代更多。各年龄段的生长与繁殖力之间以及生长与繁殖力之间均呈正相关。这些结果似乎暗示种群由“快速发育”和“缓慢发育”两类克隆组成，前者在各方面均占优，这引发了一个逻辑问题：为何优势克隆不导致劣势克隆消失？

Reznick等（2000）认为，额外的权衡、可预测的季节性环境变化和基因型-环境互作可以解释这些结果。Desmarais和Tessier（1999）及Tessier等（2000）的实验表明，资源丰富时种群增长率最高的克隆/物种在资源稀缺时失去优势。快速发育克隆在资源丰富时适合度更高，而资源稀缺时缓慢发育克隆能维持更高的种群增长率。Daphnia所食的单细胞藻类在早春可预测地丰富，随后在夏季下降。

季节性环境变化驱动不同生活史个体相对适合度的时间变化。季节末的有性繁殖补充了快速与缓慢发育克隆之间的基因型变异（Lynch & Gabriel，1983），产生的休眠卵越冬后在次年春季孵化。关键结论是，维持自然种群遗传变异的权衡以基因型-环境互作形式出现，即快速与缓慢生长克隆相对适合度的时间变化。

2 孔雀鱼（Guppies）

对特立尼达孔雀鱼（Poecilia reticulata）的研究揭示了类似现象，表现为适应替代环境的种群间差异。实验室共同环境评估显示，适应替代环境的孔雀鱼存在生活史性状间令人困惑的正相关模式。与大型蚤（Daphnia）一样，孔雀鱼表现出基因型-环境互作：优越表型仅在特定环境中优越，在不同环境中优势丧失。

2.1 背景

特立尼达北部山脉的河流中，下游鱼类群落可包含15种以上鱼类，其中一些是专性食鱼动物。在源头支流中，孔雀鱼通常仅与一种鳉鱼（killifish）共存。下游捕食风险高，上游捕食风险低。下游孔雀鱼稀少且聚集在较浅的安全水域；上游孔雀鱼丰富且占据整个溪流。该物种组成变化模式在多条河流中重复出现，每条河流代表孔雀鱼适应替代环境的独立事件。高捕食与低捕食地点的距离通常仅数百米或更短，瀑布有时作为分界，此时物理环境完全相同，仅鱼类群落组成不同。

Endler（1978，1980）量化了不同鱼类群落中雄性孔雀鱼的色斑模式，发现高捕食环境中的雄性色斑较少且较小。由于雄性在成熟前不发育色斑，捕食者对雄性色斑进化的影响表明捕食者选择性地提高了成体死亡率。据此预测高捕食环境中孔雀鱼应更早成熟并将更多资源投入繁殖。

早期对野生捕获孔雀鱼及其实验室饲养孙代的研究证实，高捕食地点的雄性成熟更早且体型更小，雌性首次产仔更早更小、产仔间隔更短、每窝产仔更多且仔鱼更小。实验室研究表明高捕食孔雀鱼每窝投入更多且繁殖更频繁，即投入更多资源于繁殖。

2.2 比较生态学

高捕食环境通常为更高阶的溪流，更宽、林冠更开阔、光照水平更高、初级生产力更高。高捕食环境孔雀鱼种群密度较低，以小型幼鱼为主，生长速率更高。高捕食环境野生孔雀鱼的繁殖力差异幅度大于实验室控制食物条件下的差异，表明其食物可用性更高。然而，瀑布上下孔雀鱼的生活史差异与高阶溪流与源头支流之间的差异在性质上相同，说明物理环境差异本身不能解释研究结果。

2.3 衰老与正相关之谜

Williams（1957）的拮抗多效性（antagonistic pleiotropy）理论预测，早期繁殖投入增加会以晚年死亡率上升为代价。据此预测高捕食环境孔雀鱼应衰老更快、寿命更短。研究人员在实验室共同园方案中饲养高、低捕食环境野生孔雀鱼的孙代，设置高、低食物配给处理，量化雌鱼一生中每次繁殖事件。

结果与Williams理论预测截然相反。高捕食来源孔雀鱼成熟更早、繁殖更频繁、每窝产仔更多且每窝资源投入更大，且在整个生命周期中持续保持更高的每窝产仔数。所有鱼的繁殖率随年龄下降，但高捕食来源孔雀鱼开始下降的年龄更晚，持续繁殖到更高龄，平均寿命也更长。未发现早期繁殖投入与晚年适合度下降之间的预期权衡。食物对生活史多数特征有显著影响，但食物处理与生活史特征之间无交互作用，表明食物可用性差异本身不能解释孔雀鱼对替代环境的适应。

2.4 自然种群死亡率

采用标记-释放-重捕方法直接估计高、低捕食环境重复孔雀鱼种群的年龄和体型特异性存活率。高捕食环境死亡率确实更高，但差异在各年龄/体型等级中均匀分布。在密度非依赖增长模型中，各年龄等级均匀分布的死亡风险变化被预测不导致生活史进化；若模型假设密度依赖调节，则可能观察到所观察到的生活史进化，但需密度通过降低出生率和/或低龄等级存活率来调节。

2.5 密度调节

捕食者降低猎物种群密度，间接提高个体平均资源水平；无捕食者时孔雀鱼种群密度更高，个体平均资源水平更低。研究人员通过两种方式评估低捕食环境的密度调节。其一，在自然低捕食溪流中设置屏障围封水池，增加或降低孔雀鱼密度，用积分投影模型（integral projection models，IPM）估计种群增长率。增加密度降低种群增长率，降低密度提高种群增长率，表明低捕食种群在其环境密度下受到调节。高密度下个体生长更慢、繁殖力更低。

其二，将高捕食孔雀鱼引入四条无孔雀鱼的溪流支流，建立四个重复引入种群，逐月普查并标记所有新个体，持续八年半（17-24代）。所有种群密度在18-30个月内持续上升，随后呈现长期稳态波动。状态空间模型拟合表明密度依赖模型显著优于随机游走模型，证实长期密度调节的存在。

在人工溪流中设置因子实验，将高、低捕食孔雀鱼分别以低、高密度引入，模拟两类环境的密度和体型结构。高捕食孔雀鱼在低密度（高捕食环境典型条件）下种群增长率远高，但在高密度（低捕食环境典型条件）下优势丧失。观察到孔雀鱼生态型与密度（个体平均资源可用性）之间强烈的基因型-环境互作。但仅此互作不足以解释低捕食表型的进化，因为在两种类型在高密度下种群增长率相等，低捕食表型需具有更高的种群增长率才能被选择。

2.6 群落生态学

低捕食环境的第二个特征是鳉鱼高密度存在。实验设置三个处理代表孔雀鱼入侵鳉鱼群落的可能序列：高捕食孔雀鱼与鳉鱼配对（入侵初始）、低捕食孔雀鱼与鳉鱼配对（孔雀鱼进化）、低捕食孔雀鱼与低捕食群落鳉鱼配对（双方进化）。低捕食群落孔雀鱼与鳉鱼配对时适合度高于高捕食孔雀鱼，且当鳉鱼来自孔雀鱼/鳉鱼群落时优势更大，表明鳉鱼进化增强了低捕食孔雀鱼相对其高捕食祖先的适合度优势。分离高、低捕食适应孔雀鱼的基因型-环境互作由密度、资源丰度、种间互作以及与竞争者的协同进化共同塑造。

3 产生基因型-环境互作的生物体属性

研究人员发现高、低捕食适应孔雀鱼在资源获取和同化能力上存在差异。Auer等（2018）量化了来自两条河流高、低捕食环境实验室饲养孔雀鱼的基础代谢率（basal metabolic rate），并比较了引入无孔雀鱼支流的孔雀鱼后代与其瀑布下方高捕食祖先种群。三组比较中高捕食来源鱼的基础代谢率均显著更高，且El Cedro引入点的差异在短时间内随生活史进化同步进化。基础代谢率代表资源获取和同化的“开销”，较低的代谢率可能是适应低资源可用性的方式之一，通过提高获取和分配效率为生长和繁殖提供更大空间。

行为差异方面，高捕食孔雀鱼本能地聚集，低捕食孔雀鱼则不聚集。聚集提供捕食保护。低捕食孔雀鱼相互间更具攻击性，可能增强食物竞争能力。已证实低捕食孔雀鱼在竞争食物方面优于高捕食孔雀鱼。高捕食孔雀鱼选择性捕食高质量猎物，低捕食孔雀鱼则更倾向于按丰度比例从底部刮取资源。两类孔雀鱼在颌部形态上存在差异，表明其适应了觅食方式的差异。高捕食孔雀鱼引入无孔雀鱼环境后会耗尽高质量猎物，从而创造选择这些觅食差异的条件。

4 结论

预期呈负相关的分配性状之间出现正相关/正协方差，可能是获取性状的变异掩盖了潜在的分配权衡（Van Noordwijk & de Jong，1986）。Spitze的快速生长大型蚤（Daphnia）和高捕食孔雀鱼均为这一现象的例子。“优越”表型依赖于资源丰富环境，资源贫乏环境中替代表型反而优越。权衡以基因型-环境互作的形式显现。

生活史进化研究必须超越分配性状的量化。经典生活史理论假定给定环境和资源条件下分配权衡决定最优生活史。密度依赖模型大多未纳入明确的资源动态和获取。不同资源水平可选择影响资源获取速率的性状，这将成为生活史进化的重要轴。沿此轴比较种群时，潜在的分配权衡被隐藏。只有剖析资源获取差异的作用并在适当环境条件下，才可能看到潜在机制性权衡的统计证据，这种证据可能以基因型-环境互作而非单一环境中测量的性状相关形式出现。

Chang等（2024）详述了可能调和正遗传相关主导结果的因素。性状评估数量会影响感知的功能关系，缺失性状是遗传方差-协方差矩阵推断进化的公认偏误来源。生活史评估条件也会产生偏误，实验室评估比自然种群更可能产生正相关，可能因为食物可用性较高。评估权衡的理想条件与生物的自然历史之间存在内在矛盾。结合纳入环境关键特征的实验和观察，可能提供对生活史及其进化约束的更完整理解。评估生活史时必须同时考虑资源获取和分配，分配受到最多关注，但获取显然是重要的、可进化的且了解较少的性状。