多示踪剂证据揭示欧洲大西洋普通海豚存在生态隔离现象，对保护和管理具有重要意义

《Journal for Nature Conservation》：Multi-tracer evidence of ecological segregation in common dolphins from the European Atlantic, with conservation and management implications

　　

**摘要**

厘定种群的（亚）结构对于支持物种保护工作至关重要，但传统上这些信息来源于遗传学，其生态尺度（周至年）的分辨率可能不足以解决管理问题。在东北大西洋，宽吻海豚（*Delphinus delphis*）分布广泛，但受到较高的副渔捕获率的影响。虽然遗传标记显示该物种存在一个大的随机交配种群，但本文研究了生物地球化学示踪剂的地理变异，以识别潜在的具有生态意义的离散单元。研究共纳入了227头近期搁浅或活检的海豚（2017–2023年），采集于法国、西班牙、葡萄牙、爱尔兰沿岸，以及比斯开湾和马德拉群岛的远洋水域。在皮肤和肌肉中分析了碳、氮和硫同位素，分别作为短期（周）和中期（月）示踪剂。在条件允许的情况下，将脂肪中的有机污染物和肾脏镉（Cd）浓度作为更长期（一至数年）的示踪剂。大陆架相关海豚的皮肤中δ13C和δ15N值通常较高，但δ34S值较低；与远洋海豚相比，其低氯化多氯联苯同系物比例较低（雄性），且与已发表的远洋海豚镉数据相比，Cd浓度也较低。英国海峡东部的个体肌肉中也测得较高的δ15N值。因此，尽管个体之间可能相互交换，但东北大西洋种群中有相当比例的个体在短至长期的时间尺度上优先使用特定栖息地。根据已记录的副渔捕获压力的空间差异，在划定管理单元时应考虑近海与远洋水域之间的生态隔离。

**1. 引言**

关于种群结构的知识对于评估和监测人类对物种丰度的压力，以及支持野生动物种群的保护和管理工作至关重要（Palsb?ll等，2007；Hoelzel，2023）。在海洋生态系统中，海洋哺乳动物由于寿命长和繁殖率低，对渔业、海上交通、栖息地破坏、退化和污染等人类活动尤为脆弱（Reeves等，2013；Waerebeek等，2007；Weir和Pierce，2013；Williams等，2025）。

在欧洲大西洋，宽吻海豚（*Delphinus delphis*, Linnaeus, 1758）是数量最多的鲸类物种之一，栖息于从大陆架到深海大洋水域的多种生境（Laran等，2017）。然而，数十年来，该物种在比斯开湾和英吉利海峡的多个渔业中遭受高副渔捕获率，例如过去针对欧洲海鲈（*Dicentrarchus labrax*）的远洋拖网渔业，以及近期针对欧洲舌鳎（*Merluccius merluccius*）或欧洲大比目鱼（*Solea solea*）的刺网和围网渔业（Peltier等，2016；Peltier等，2020）。自2016年以来，比斯开湾法国沿岸已记录到异常的副渔捕获率激增（Peltier等，2021）。据估计，2016年至2018年间，法国大西洋水域每年捕获的个体数量在5,000至10,000头之间（Peltier等，2020）。利用反向尸体漂流模型，还建议副渔捕获主要发生在比斯开湾大陆架水域（Peltier等，2020）。因此，副渔捕获对宽吻海豚的影响可能在比斯开湾的近海水域更为严重，更普遍地说是从英吉利海峡和凯尔特海到伊比利亚半岛的大陆架水域，这些区域也存在远洋拖网、刺网和围网渔业。

与此空间结构化的副渔捕获压力并存的是，此前基于线粒体DNA和微卫星标记的遗传学研究表明，欧洲大西洋水域的宽吻海豚遗传分化极少或没有遗传分化，已识别出单一的随机交配种群（Ball等，2017；Mirimin等，2009；Moura等，2013；Quérouil等，2010）。因此，在东北大西洋（NE Atlantic）为该物种划定了唯一的管理单元（MU），具体位于OSPAR区域II（北海区域）、III（凯尔特海区域）和IV（比斯开湾和伊比利亚海岸）（ICES，2014；Murphy等，2021；OSPAR区域信息可在 https://oap.ospar.org/en/versions/2481-en-1–0-0-introduction/ 获取）。然而，种群遗传学信息主要来源于大陆架样本，因此东北大西洋宽吻海豚的种群结构仍然知之甚少（Murphy等，2021）。此外，遗传标记提供的是进化时间尺度上的画面（基因流跨越数十至数千代，取决于标记类型），可能不足以在生态尺度上（即海豚寿命范围内）提供足够的分辨率来建立有效的生态学上有意义管理单元，也无法在较短的时间尺度上缓解重大的人类压力（Evans和Teilmann，2009；Giménez等，2018）。最后，区域间缺乏遗传结构并不一定意味着存在种群连通性（Hawkins等，2016），因为每代仅需少量移民就足以使等位基因频率同质化。

对于宽吻海豚，东北大西洋尺度上的种群统计数据通常缺失，尤其是在大陆架以外。因此，需要更多关于栖息地和领域间交换程度的生物学信息，以制定合理的管理建议。生态或食性示踪剂（如稳定同位素、污染物负荷或组成）可能提供此类信息（Esteban等，2016；Giménez等，2018）。在生物组织中测量的这些生物地球化学参数反映了不同时间尺度上的摄食和栖息地偏好，这取决于组织特异性的元素或分子更新速率。因此，它们可用于评估随机交配种群内个体的生态隔离，以及这种隔离在不同时间尺度上是否一致。多项研究已证明其在其他海洋哺乳动物物种中成功实现这一目标（Cani等，2023；Lahaye等，2005；Louis等，2014；Newsome等，2010）。

对于东北大西洋的小型鲸类，ASCOBANS/HELCOM小型鲸类种群结构工作组专门将管理单元定义为"一组个体，有多条互补证据线索（如遗传学、形态学、生活史参数、运动数据）表明在较长时间内（即数代，约相当于数十年）交换率（迁移或扩散）降低"（Evans和Teilmann，2009）。据报道，宽吻海豚在东北大西洋的寿命可达30年，世代时间约为13年（Murphy等，2025）。与此同时，一个管理单元可以包含多个较小的单元或"生态管理单元"，对应于具有生态意义的离散单元（Steinmetz等，2023），这些单元可通过生态示踪剂揭示。

对于东北大西洋的宽吻海豚，此前已基于同位素数据、脂肪酸组成和污染物浓度，提出了区分两至三个不同生态管理单元（至少包括一个近海单元和一个远洋单元）的提议（Caurant等，2009；Valente等，2025）。此外，如果考虑到副渔捕获死亡在空间上分布不均，那么如果种群基于生态参数（如栖息地）进行分隔，且近海和远洋领域间的交换水平相对较低，则其影响将更为严重。

本文研究了在不同海豚组织中测量的选定生态示踪剂的地理变异，这些示踪剂代表了不同时间尺度上的摄食和栖息地偏好。在近期（2017–2023年）对东北大西洋从马德拉群岛（Macaronesia）到爱尔兰的超过220头宽吻海豚进行了采样。我们旨在通过多种示踪剂方法评估东北大西洋宽吻海豚的生态结构，以帮助在该区域大陆架水域该物种面临高副渔捕获率的背景下识别具有生态意义的相关管理单元。

**2. 材料与方法**

**2.1. 生态示踪剂的选择**

**2.1.1. 同位素示踪剂**

碳（δ13C值）和氮（δ15N值）稳定同位素比值最初被选定作为海洋哺乳动物觅食生态和栖息地利用的常用示踪剂（Méndez-Fernandez等，2013；Newsome等，2010）。这是因为消费者与其食物之间存在密切关系，两个理论营养级之间的δ13C和δ15N值存在差异有明确的文献记录，通常碳的差异在0–1‰之间，氮的差异在几‰（DeNiro和Epstein，1978，1981；Peterson和Fry，1987）。此外，在比斯开湾，从近岸到远洋水域的多种生物中，包括鲸类（Chouvelon等，2012），均报道了δ13C以及δ15N值的显著空间梯度，且远洋物种在两种同位素系统中的值均较低。最后，在海洋哺乳动物中，硫稳定同位素（δ34S值）已被证明在区分依赖离岸和远洋食物来源的消费者与近岸或底栖食物来源的消费者方面提供了额外的判别能力（Louis等，2014；Szpak和Buckley，2020）。

动物组织不会立即反映其食物的同位素组成，而是根据动态过程在一定时期内进行整合（Vander Zanden等，2015）。食物中元素同位素被消费者组织摄入的速率通常通过控制实验中的饮食切换（具有不同同位素组成）来定义。同位素周转率（λ，单位：%/天）和同位素半衰期（ln(2)/λ，单位：天）被估计并定义为达到与新食物50%平衡所需的时间（Vander Zanden等，2015）。这些速率或同位素半衰期因组织和物种的不同而差异很大（Thomas和Crowther，2015），取决于组织生长和分解代谢周转。因此，测量多种组织的同位素组成可以提供消费者在不同时间尺度上的食物信息（如Smith等，2021）。

在鲸类中，现有文献表明，在皮肤（表皮）中测量的同位素值可以提供个体短期营养生态学的信息，即数周至数月，根据对圈养宽吻海豚（*Tursiops truncatus*）的专项研究报告的4至8周的半衰期（Browning等，2014；Giménez等，2016）。肌肉组织反映的时间尺度则对应中期，即数月至近一年（Teixeira等，2022；Vianna-Gatts等，2023）。

**2.1.2. 镉浓度和持久性有机污染物比值**

作为相对高营养级消费者，以能量丰富的小型远洋鱼类为目标（Faure等，2025；Meynier等，2008），宽吻海豚通过食物暴露于化学污染物，特别是持久性有机污染物（POPs），它们具有高度脂溶性并沿食物网生物放大（Aguilar等，1999；Tanabe等，1994）。不同猎物物种或来自不同栖息地的猎物也可能表现出不同的污染物负荷（如鱼类与头足类，以及近海与远洋头足类（Bustamante等，1998）），对于非必需且可能具有毒性的元素如镉（Cd）也是如此。因此，捕食者中积累的选定污染物可以成为猎物偏好的合适指标。

远洋海豚摄食的头足类数量约为近海海豚的两倍（重建鲜生物质中分别为10.1%对5.6%，Meynier等，2008；Pusineri等，2007），因此其肾脏镉浓度约为近海海豚的四倍（大多数个体超过50 μg·g?1干重，与年龄无关；Lahaye等，2005）。

多氯联苯（PCBs）等持久性有机污染物以及同系物之间的其他特定比值也被证明是摄食栖息地的有力潜在示踪剂（Aguilar，1987；Méndez-Fernandez等，2017），这主要归因于它们在海环境中不同的来源和最终归宿。例如，高度氯化的多氯联苯同系物比低氯化同系物挥发性低，因此在受当地多氯联苯污染来源影响的区域和生物中出现相对较高的浓度（Brown等，2015）。此外，由于几种持久性有机污染物会随海洋哺乳动物的年龄积累，尤其在雄性中更为明显（Borrell，1993），使用持久性有机污染物比值而非浓度可以限制潜在的年龄效应。

在我们的研究中，考虑了多达24个持久性有机污染物比值以整合这两个因素（即不同同系物根据其相对挥发性的海洋环境归宿，以及动物的年龄）。

首先，共考虑了8种多氯联苯（PCBs）比例（即%3Cl、%4Cl、%5Cl、%6Cl、%7Cl、%8Cl、%9Cl、%10Cl）以及8种多溴联苯醚（PBDEs）比例（即%BDE 28、%BDE 47、%BDE 49、%BDE 99、%BDE 100、%BDE 153、%BDE 154、%BDE 183），分别对应PCBs和PBDEs中已良好定量同系物（即在90%以上样品中可检测）的比例（即相对于同系物总和的相对百分比），其中PCBs按氯原子数分组，PBDEs则按单个同系物分组，这是一种研究PCB和PBDE谱图的传统方法。对于其他持久性有机污染物（POPs），若其已良好定量同系物数量较少或没有，则将每种POPs的分析浓度除以CB 153（PCBs中主要、高氯且低代谢的同系物），以便以比值形式纳入分析（例如， mirex/CB 153，或p,p'-DDE/CB 153作为二氯二苯三氯乙烷（DDT）的主要代谢产物）。这种使用POPs比值的方法还可以限制样品类型之间脂质含量差异带来的影响，尽管用于确定POPs比值的所有浓度均已根据个体脂质含量进行归一化处理。

2.2. 采样

本研究分析了来自227只普通海豚的组织样品（见图1，表1）。其中，117具新鲜搁浅尸体于2017年至2023年间通过四个欧洲国家的搁浅网络收集，涵盖不同季节以整合季节性变异性，这些国家包括法国（英吉利海峡沿岸和比斯开湾沿岸）、西班牙（伊比利亚半岛大西洋沿岸）、葡萄牙（大陆部分）和爱尔兰（见图1）。此外，还纳入了3只在比斯开湾大陆架上被兼捕的个体，它们于2021年和2023年在海上直接在船只上收集。此后，所有这些个体（称为"搁浅/兼捕个体"；见图1）均以相同方式处理：对每个个体进行测量，通过外部观察生殖器腔进行性别鉴定，并进行尸检，尽可能按照标准方案（如IJsseldijk等，2019）收集皮肤、肌肉、肾脏和皮下脂肪组织样品。所有组织样品均在无污染的条件下于-20°C冷冻保存，直至化学分析。我们还根据个体大小选择搁浅个体，以确保考虑到已断奶个体（用于同位素分析）和尽可能多的成年/成熟个体（用于污染物分析）。基于从法国搁浅事件中收集的生物学参数时间序列（即胃内容物、成熟度阶段）（Pelagis未发表数据），因此选择了总长最小160 cm的个体用于同位素分析，总长最小185 cm的个体用于污染物分析。

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图1. 欧洲大西洋采样普通海豚的空间分布。点形状对应事件类型：Δ为搁浅或兼捕个体，○为活检个体。一个地点可能采样了多个个体。IRE_str = 爱尔兰搁浅事件，EEC_str = 英吉利海峡东部搁浅事件，WEC_str = 英吉利海峡西部搁浅事件，BOB_str = 比斯开湾搁浅事件或直接在船只上观察到的兼捕事件，BOB_bio = 比斯开湾活检事件，SPA_str = 西班牙搁浅事件，POR_str = 葡萄牙（大陆）搁浅事件，MAD_bio = 马德拉活检事件。

表1. 欧洲大西洋各地点普通海豚采样工作量和时间覆盖情况（事件类型、年份、季节）的总结。所列数字为各区域考虑的最大个体数量，但每个区域的部分个体可能缺少某些分析。

采样地点：爱尔兰、法国（英吉利海峡东部）、法国（英吉利海峡西部）、法国（比斯开湾）、西班牙（加利西亚）、葡萄牙（大陆）、葡萄牙（马德拉）

事件类型：20例搁浅事件、6例搁浅事件、10例搁浅事件、52例搁浅事件+3例大陆架兼捕、60例近海活检、14例搁浅事件、15例搁浅事件、47例活检

事件年份：2017、2018、2019；2020、2021、2022；2017、2019、2020、2021、2022；2017、2020、2021、2022、2023；2022、2023；2022、2023；2022、2023；2017、2018、2019

事件季节：秋季、春季；夏季、冬季；秋季、夏季、冬季；秋季、冬季；秋季、春季；夏季、冬季；春季；秋季、夏季、冬季；春季、夏季、冬季；秋季、春季、夏季、冬季

除了搁浅和兼捕个体外，还通过对自由活动动物进行活检采样，在比斯开湾大陆架外海域（即大陆架之外）于2022年和2023年6月对60只海豚进行活检采样，以及在2017年11月至2019年2月间对马德拉岛南岸的47只个体进行活检采样（称为"活检个体"；见图1）。活检针对群体中体型较大、表观成熟且健康的个体背部鳍下方进行。每个活检样品在采集后保存在液氮中。返回实验室后，小心分离皮肤和皮下脂肪亚样品并冷冻保存，直至化学分析。对于生物学参数，只能基于遗传分析确定性别。

2.3. 样品制备与化学分析

2.3.1. 同位素分析

在进行同位素分析之前，皮肤和肌肉样品经冷冻干燥并使用球磨机（MM400，Retsch）研磨成细粉。碳和氮同位素分析（均在单个亚样品上进行）对皮肤和肌肉粉末进行了脂质提取（除马德拉皮肤样品外，其δ13C和δ15N值重复使用了Ferreira等（2025）的数据）。事实上，相对于其他组织成分，脂质中13C特别贫乏（DeNiro & Epstein, 1977），因此样品间脂质含量的波动可能会影响δ13C变化的解释，即使营养资源可能相似。当考虑皮肤等潜在的脂质丰富鲸目组织时，这种情况尤其明显（Giménez等，2017；Ryan等，2012）。脂质提取过程是将1.5 mL环己烷与1-10 mg样品干重混合振荡1小时。然后，将样品以2500 g离心10分钟，弃去含有脂质的上清液。干燥前重复此过程两次。

循环己烷脂质提取前后测量的皮肤和肌肉δ15N值比较表明，环己烷对δ15N值无显著影响（即配对值Mann-Whitney-Wilcoxon检验，p = 0.850，皮肤δ15N值平均差异为0.15（n = 4），肌肉为0.06（n = 8），均低于0.20的分析精度——见下文）。这是因为环己烷是一种非氯化（非极性）溶剂，不能像甲醇等极性溶剂那样提取与蛋白质结合的结构极性脂质（糖脂、磷脂等）（Médieu等，2021及其参考文献）。

对于硫同位素分析，直接从未经处理的皮肤粉末（未经脂质提取）获取同位素比值。注意，无法获取马德拉样品的δ34S值。最后，将约0.500 mg ± 10%的组织粉末（是否经过脂质提取均可）称量到锡杯中，用于同位素测量。

同位素分析使用连续流动系统进行，该系统由配备smart EA选项和自动进样器（Zero Blank，Costech，加州Valencia，美国）的元素分析仪（Flash 2000，Thermo Scientific，意大利Milan）组成。元素分析仪通过Confluo IV外设连接到Delta V Plus同位素比值质谱仪（Thermo Scientific，德国Bremen）。所有同位素结果均以经典δ符号表示：δX = (R样品/R标准) × 103，其中X为13C、15N或34S，R为重同位素与轻同位素的比值，以千分比（‰）表示，相对于国际标准（δ13C为维也纳 Pee Dee 贝壳灰岩，δ15N为大气氮，δ34S为维也纳 Canyon Diablo 铁陨石）。基于内部实验室标准的重复测量，δ13C、δ15N和δ34S值的实验精度均<0.2‰。检查了所有碳:氮（C:N）比值，并根据需要应用了Post等（2007）广泛使用的δ13C值数学校正，即当C:N比值高于3.5时，表明脂质含量较高（Post等，2007）。这涉及马德拉所有47/47个未经处理（未经脂质提取）的皮肤样品，以及来自其他所有地点的少量经脂质提取样品（皮肤3/175，肌肉2/110），可能由于脂质去除不充分所致。

2.3.2. 镉分析

仅在搁浅个体中测量了肾脏的总镉浓度，因为只有该组织在此类个体中可获得。组织样品经冷冻干燥并使用玻璃研钵和研杵研磨成细粉。然后，将均质化组织亚样品（~250 mg）使用6:2（v/v）的67-70% HNO?/34-37% HCl混合物（Fisher，痕量金属级）进行消化。矿化后，每个样品用超纯水（Milli-Q）定容至10 mL。根据浓度情况，总镉浓度使用电感耦合等离子体发射光谱仪和/或电感耦合等离子体质谱仪（Agilent 5800VDV ICP-OES和/或Agilent 8900 ICP-MS）测量。程序空白和标准参考物质TORT3（加拿大国家研究理事会龙虾肝胰腺）和DOLT5（加拿大国家研究理事会鲑鱼肝）与样品一同处理。镉浓度以μg·g?1干重（d.w.）表示，镉（Cd）对于分析的~250 mg d.w.亚样品的平均定量限等于0.05 μg·g?1 d.w.。

2.3.3. 脂质与有机污染物分析

总共测量了来自搁浅/兼捕和活检海豚的所有皮下脂肪样品中四个POPs家族的多个同系物浓度，西班牙（加利西亚）个体除外。这些POPs包括溴化阻燃剂（即八种多溴联苯醚–PBDEs和六溴环十二烷–α-HBCDD）、48种多氯联苯（PCBs）同系物、11种多氯代二苯并对二苯并呋喃（PCDD/Fs）以及有机氯农药（OCPs），包括六氯苯（HCB）、艾氏剂、氯丹、p,p'-DDE（普通海豚中DDT的主要代谢产物，例如Valente等，2025），最后是反式纳米氯（表S1）。这些有机污染物（以及脂质百分比）根据Couderc等（2015）和Godéré等（2024）描述的方案确定。由于各样品间物质可用性不同导致样品摄入量不同，无法计算普遍适用的定量限（LOQ）；因此，LOQs是样品特异性的，详见相关已发布数据集（https://doi.org/10.48579/PRO/AF2TUM）。最后，由于本研究所考虑的POPs具有脂溶性特性，并倾向于在生物体脂肪组织中积累，在湿组织中度量的浓度已根据个体脂质含量（%）进行归一化，并在脂质重量（l.w.）基础上使用，包括用于计算比值。这种归一化对于活检获得的样品尤其必要，因为在皮下脂肪活检过程中，由于活检枪的力量导致脂肪细胞破裂，会发生脂质损失（Ryan & Kershaw, 2022）。

2.4. 数据分析

2.4.1. 单变量方法

首先，单独考虑所选生态示踪剂，以调查每个示踪剂的判别能力，考虑采样地点间的差异（图2和S1分别为皮肤和肌肉中测量的每种同位素示踪剂）。由于某些地点样品数量相对较少（例如，英吉利海峡地点每个地点n ≤ 10个体，见表1），这些差异使用非参数Kruskal-Wallis检验，随后使用Bonferroni校正的Dunn事后检验进行统计评估。

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图2. 生态示踪剂（稳定同位素比值）分布的箱线图，在皮肤（面板上方）和肌肉（面板下方）中测量，分别提供短期（周）和中期（月）尺度信息：碳（脂质提取或校正δ13C值，面板A和D）、氮（δ15N值，面板B和E）和硫（δ34S值，面板C和F）的同位素比值。平均值用黑色方块表示。在每个同位素系统内，不同字母表示根据Kruskal-Wallis检验后进行的Bonferroni校正Dunn事后检验显示差异显著（采样地点）的组别。地点代码对应图1中的代码。

2.4.2. 多变量方法

将示踪剂整合到多变量分析中，以评估每种组织中每个示踪剂的相对重要性，同时利用它们的互补性来识别多个时间尺度上的生态分隔（对每种考虑的组织）。

首先，基于分别在每个组织中测量的不同生态示踪剂（缩放值）进行了三种主成分分析（PCA），这是一种广泛使用的多变量方法，主要用于减少维度并可视化多变量数据集的结构。第一和第二个PCA分别包括在皮肤和肌肉中测量的三种稳定同位素比值。第三个PCA基于在皮下脂肪中测量的POPs比值，从计算的24个POPs比值开始（表S2）。为避免变量间共线性，计算了POPs比值之间的Pearson相关系数，并将其分为三类：PCBs、PBDEs和其他POPs。当两个POPs比值的相关系数显著高于|0.7|时（图S2），保留其中一个用于仅包括12个POPs比值的第二个PCA（表S2）。

为补充每个PCA，对生态示踪剂进行了层次分类，以将个体分配至组中，通过最小化组内方差（Ward方法）。分类结果（组数和个体分配）直接绘制在相应PCA双标图的成分1和成分2（PC1和PC2）上，并进行PERMANOVA检验以测试分类组间和性别间生态示踪剂的统计差异。

季节对同位素值的潜在影响也进行了评估，结果见补充信息（图S3和图S4）。最后，使用Swanson等人（2015）开发的方法（即R包"nicheROVER"，Lysy等人，2023），分别根据皮肤和肌肉中的δ13C、δ15N和δ34S值定义了三维同位素生态位区域。与主成分分析和层次分类不同，nicheROVER基于不同变量估计概率性生态位区域和方向性重叠。具体来说，每个生态位区域被定义为特定区域，其中来自给定地点的个体有95%的概率被发现于该生态位区域中，使用多维指标数据（在本例中，为三个稳定同位素比值，通过贝叶斯分析生成1000次重复，置信水平为95%）。然后计算成对方向性重叠，即来自生态位区域A的个体被发现于其他研究生态位区域中的概率。生态位区域在二维中的投影见补充信息（图S5和图S6）。

2.4.3. 二维生态特征图

作为最后一种方法，构建了两维特征图，绘制两种类型的生态示踪剂：短期示踪剂（皮肤中的同位素比值）与长期示踪剂（持久性有机污染物比值或肾脏镉浓度），以建立个体在种群中短期和长期的"生态特征图"。这些生态特征图旨在区分来自大陆架的个体（具有"近海特征"）在短期和长期均如此，与来自深海大洋水体的个体（大陆坡以外，具有"大洋特征"）在短期和长期均如此，以及与短期为近海或大洋特征而长期为另一种特征的个体。第一个二维图基于在先前主成分分析中解释方差贡献最高的同位素和持久性有机污染物比值（即δ34S值和4氯代多氯联苯同系物百分比（%CB 4Cl），分别为最佳短期与长期区分示踪剂，参见主成分分析结果），第二个二维图仅关注搁浅个体，以肾脏镉浓度作为长期示踪剂。最后在此二维图上报告了50 μg·g?1干重肾脏镉浓度阈值，以区分理论上的近海和大洋特征，依据Lahaye等人（2005）的研究。

所有统计分析均在误差阈值5%下进行，使用统计环境R版本4.5.0（R Core Team，2023）中的'vegan'、'stats'、'RVAideMemoire'和'nicheRover'包（Hervé，2023，Lysy等人，2023，Oksanen等人，2024）。

3. 结果

3.1. 不同采样地点间皮肤和肌肉同位素比值的差异

关于皮肤样本，来自大洋区域的个体（以下简称大洋个体）与搁浅或兼捕个体（可能来自大陆架，以下简称近海个体）在三个同位素上均表现出显著差异（图2；马德拉岛因缺少δ34S值而排除，表2）。具体而言，比斯开湾的大洋个体δ34S值显著高于近海个体（平均=19.7 ± 0.2‰，而近海个体范围为18.0 ± 0.5‰至19.2 ± 0.3‰，因地点而异；表2）。相反，大洋个体（包括比斯开湾远洋区和马德拉岛的个体）的δ13C和δ15N平均值显著低于近海个体（图2，表2）。

表2. 欧洲大西洋不同地点普通海豚组织（皮肤和/或肌肉）中测得的同位素比值（均值±标准差）。

采样地点 | 爱尔兰搁浅 | 法国搁浅 | 法国东部英吉利海峡搁浅 | 法国西部英吉利海峡搁浅+大陆架兼捕 | 法国比斯开湾远洋活检 | 法国比斯开湾搁浅 | 西班牙加利西亚搁浅 | 葡萄牙大陆活检 | 葡萄牙马德拉岛

皮肤 | | | | | | | | |
样本数（雌/雄） | 20（10/10） | 6（3/3） | 7（3/4） | 55（21/34） | 59（48/10） | 14（3/11） | 15（5/10） | 47（19/28）
δ13C ‰ | | | | | | | | |
雌性 | ?18.3 ± 0.6 | ?17.6 ± 0.3 | ?17.8 ± 0.2 | ?18.2 ± 0.5 | ?18.7 ± 0.3 | ?17.8 ± 0.2 | ?17.3 ± 0.5 | ?18.3 ± 0.4
雄性 | ?18.3 ± 0.8 | ?17.5 ± 0.3 | ?17.5 ± 0.2 | ?18.2 ± 0.4 | ?18.4 ± 0.6 | ?17.7 ± 0.5 | ?17.6 ± 0.4 | ?18.4 ± 0.4
δ15N ‰ | | | | | | | | |
雌性 | 12.7 ± 0.9 | 14.2 ± 1.4 | 13.4 ± 0.2 | 12.7 ± 0.7 | 11.0 ± 0.6 | 11.9 ± 0.3 | 12.4 ± 0.9 | 10.0 ± 0.9
雄性 | 12.3 ± 1.2 | 14.2 ± 0.4 | 13.9 ± 0.6 | 12.7 ± 0.7 | 11.5 ± 0.9 | 11.8 ± 0.3 | 12.2 ± 0.4 | 9.62 ± 0.6
δ34S ‰ | | | | | | | | |
雌性 | 19.1 ± 0.3 | 18.1 ± 0.7 | 18.7 ± 0.3 | 19.1 ± 0.4 | 19.6 ± 0.2 | 18.6 ± 0.4 | 18.5 ± 0.4 | ?
雄性 | 19.2 ± 0.4 | 17.9 ± 0.3 | 18.7 ± 0.3 | 19.1 ± 0.4 | 19.7 ± 0.4 | 18.8 ± 0.3 | 18.7 ± 0.2 | ?

肌肉 | | | | | | | | |
样本数（雌/雄） | 19（10/9） | 6（3/3） | 9（3/6） | 55（21/34） | ? | 11（0/11） | 10（0/10） | ?
δ13C ‰ | | | | | | | | |
雌性 | ?17.9 ± 0.6 | ?17.5 ± 0.4 | ?17.8 ± 0.1 | ?18.1 ± 0.4 | ? | ? | ? | ?
雄性 | ?18.0 ± 0.4 | ?17.5 ± 0.2 | ?17.5 ± 0.1 | ?18.1 ± 0.3 | ? | ? | 17.9 ± 0.5 | 17.7 ± 0.3
δ15N ‰ | | | | | | | | |
雌性 | 11.8 ± 0.7 | 13.4 ± 1.0 | 12.5 ± 0.06 | 12.1 ± 0.7 | ? | ? | ? | ?
雄性 | 11.9 ± 0.8 | 13.5 ± 0.7 | 13.1 ± 0.6 | 12.0 ± 0.6 | ? | 11.3 ± 0.3 | 11.5 ± 0.4 | ?
δ34S ‰ | | | | | | | | |
雌性 | 18.6 ± 0.3 | 18.2 ± 0.5 | 18.8 ± 0.1 | 18.8 ± 0.4 | ? | ? | ? | ?
雄性 | 18.7 ± 0.3 | 18.0 ± 0.3 | 18.4 ± 0.5 | 18.9 ± 0.4 | ? | 18.8 ± 0.3 | 18.6 ± 0.3 | ?

关于肌肉中的同位素比值，东部英吉利海峡的近海个体δ34S值最低（在皮肤和肌肉中均显著），δ15N值最高（仅在肌肉中显著），而伊比利亚半岛的个体δ15N值最低（在肌肉中显著；图2，表2）。在任何地点的任何同位素比值上均未发现显著的性别间差异（Wilcoxon检验，所有p > 0.05）。

3.2. 皮肤、脂肪和皮下脂肪生态示踪剂的主成分分析

3.2.1. 皮肤中的同位素比值

在短期尺度上，基于皮肤中测量的三个同位素比值的所有多变量分析（马德拉岛样本——无δ34S值——排除）将比斯开湾远洋水体的大洋个体与近海个体分开（图3，图4A和S3）。此外，来自西班牙和葡萄牙的搁浅个体与来自更北部地点的搁浅个体存在显著差异。

第一种多变量方法（即主成分分析）在第一主成分上（PC1，解释78.2%的方差）将比斯开湾的大洋个体与其他个体区分开来，PC1与δ34S值正相关，与δ13C和δ15N值负相关（图3，左面板和图S3）。该主成分分析的第二主成分（PC2）解释的变异较少（11.7%）。然而，PC2将来自大陆西班牙和葡萄牙的个体与更北部地点的个体区分开来，前者δ13C值较低，δ15N值较高。Ward分类表明，当将皮肤样本中测量的三个同位素示踪剂结合使用时，存在两个显著不同的组（PERMANOVA，p值 < 0.001）。第一组包含来自不同地点的67%搁浅和兼捕海豚，包括来自爱尔兰的样本（50%的个体，表3）、英吉利海峡（东部和西部，100%）、比斯开湾（56%）、西班牙（85%）和葡萄牙大陆（87%；表3）。第二组包含在比斯开湾远洋水采样到的所有海豚。

图3. 对普通海豚皮肤（左）和肌肉（右）中测量的三个同位素比值进行主成分分析（PCA）的结果，包括雌性（空心符号）和雄性（实心符号）。表示第一主成分和第二主成分（PC1和PC2），分别解释了89.9%（皮肤，左侧）和83.0%（肌肉，右侧）的变异性。Ward层次分类建议的两个组也用多边形线表示。

表3. 基于短期（即皮肤中测量的三个同位素比值）和长期（即皮下脂肪中测量的12个选定持久性有机污染物比值）生态示踪剂的Ward分类结果，以及PERMANOVA结果（即Ward分类定义的组间差异），包括各采样地点被分类到每个组中的个体数量。

采样地点 | 爱尔兰搁浅 | 法国搁浅 | 法国东部英吉利海峡搁浅 | 法国西部英吉利海峡搁浅+大陆架兼捕 | 法国比斯开湾远洋活检 | 法国比斯开湾搁浅 | 西班牙加利西亚搁浅 | 葡萄牙大陆活检 | 葡萄牙马德拉岛

组织 | 生态示踪剂 | PERMANOVA结果
皮肤 | 3个同位素比值 | 所有个体
| | ? 组效应：F = 211.6，R2 = 54.9%，p值 < 0.001***
| | ? 性别效应：F = 2.8，R2 = 0.7%，p值 = 0.064
| 第1组 | 10/20 | 6/6 | 7/7 | 31/55 | 0/59 | 11/13 | 13/15 | ?
| 第2组 | 10/20 | 0/6 | 0/7 | 24/55 | 59/59 | 2/13 | 2/15 | ?

肌肉 | 3个同位素比值 | 所有搁浅和兼捕个体
| | ? 组效应：F = 62.2，R2 = 36.6%，p值 < 0.001***
| | ? 性别效应：F = 0.8，R2 = 0.5%，p值 = 0.431
| 第1组 | 16/19 | 1/6 | 5/9 | 49/55 | ? | 11/11 | 10/10 | ?
| 第2组 | 3/19 | 5/6 | 4/9 | 6/55 | ? | ? | ? | ?

皮下脂肪 | 12个持久性有机污染物比值 | 所有个体
| | ? 组效应：F = 71.5，R2 = 30.6%，p值 < 0.001***
| | ? 性别效应：F = 4.7，R2 = 2.0%，p值 < 0.001***
| 第1组 | 14/20 | 6/6 | 6/8 | 37/45 | 44/59 | ? | 8/0 | 14/15
| 第2组 | 6/20 | 0/6 | 2/8 | 8/45 | 15/59 | ? | 0/8 | 1/15
| 仅雌性 | | ? 组效应：F = 33.8，R2 = 28.7%，p值 < 0.001***
| 第1组 | 6/10 | 1/3 | 2/3 | 10/17 | 15/47 | ? | ? | 1/6
| 第2组 | 4/10 | 2/3 | 1/3 | 7/17 | 32/47 | ? | ? | 5/6
| 仅雄性 | | ? 组效应：F = 39.7，R2 = 35.5%，p值 < 0.001***
| 第1组 | 5/10 | 3/3 | 5/5 | 27/28 | 8/11 | ? | 7/8 | 2/9
| 第2组 | 5/10 | 0/3 | 0/5 | 1/28 | 3/11 | ? | 1/8 | 7/9

皮肤中的主成分分析结果与第二种多变量方法（即nicheRover，计算不同生态位区域之间的百分比重叠）一致。例如，来自比斯开湾远洋区活检海豚出现在英吉利海峡（东部和西部）、西班牙和葡萄牙大陆搁浅海豚生态位区域内的概率分别仅为1.0%、0.4%、17.8%和3.9%（图4A）。此外，来自西班牙和葡萄牙大陆的搁浅海豚出现在其他生态位区域（除爱尔兰外）的概率在1.1%至17.8%之间，而这两个生态位区域之间观察到高重叠概率（76.7%和62.4%）。

图4. 使用"nicheROVER"计算的不同生态位区域（本研究中为地点）之间的成对方向性重叠百分比，分别基于皮肤（面板A）和肌肉（面板B）中测量的三个同位素比值，作为短期与中期生态示踪剂。粗体值对应两个生态位区域之间重叠小于20%。地点代码对应图1。

3.2.2. 肌肉中的同位素比值

在中期时间尺度上（几个月），基于肌肉组织中δ34S、δ13C和δ15N值的所有多变量分析（仅来自搁浅/兼捕个体）表明，来自英吉利海峡的个体与其他所有个体不同（图3，图4B和S3）。这种分离主要基于PC1（解释63.8%的方差），PC1与δ15N值正相关（图3和S3）。与短期尺度类似，性别对同位素比值没有显著影响（PERMANOVA，p = 0.431），当将肌肉中测量的所有同位素比值结合使用时，Ward分类表明存在两个显著不同的组（PERMANOVA，p值 < 0.001），其中60%的英吉利海峡个体（主要来自东部英吉利海峡）被归入其中一个组（图3，右面板和表3）。英吉利海峡与其他地点之间的生态位区域百分比重叠特别低，与西班牙和葡萄牙大陆的范围在1.1%至3.8%之间（图4B）。

3.2.3. 皮下脂肪中的持久性有机污染物比值

在长期尺度上，基于皮下脂肪中测量的12至24个持久性有机污染物比值的主成分分析，在考虑雌雄个体时主要在PC2上将来自马德拉岛的个体分离出来（图5，表3）。或者，当仅考虑雄性时，这些主成分分析几乎将所有搁浅/兼捕个体（仅排除一个个体）——来自比斯开湾（仅排除一个个体）和英吉利海峡的个体——归入一组（图6，右面板，和表3）。

图5. 对普通海豚皮下脂肪中最多24个有机污染物比值（左）和12个选定有机污染物比值（右）进行主成分分析（PCA）的结果，包括雌性（空心符号）和雄性（实心符号）。表示第一主成分和第二主成分（PC1和PC2），分别解释了68.5%（左）和67.6%（右）的变异性。Ward层次分类建议的两个组用多边形线表示。

图6. 对普通海豚皮下脂肪中12个选定有机污染物比值进行主成分分析（PCA）的结果，仅包括雌性（左）或雄性（右）。表示第一主成分和第二主成分（PC1和PC2），分别解释了68.5%（左）和67.6%（右）的变异性。Ward层次分类建议的两个组用黑色线表示。

虽然基于24或12个持久性有机污染物比值的皮下脂肪主成分分析结果相似，但删除相关比值并将持久性有机污染物比值数量减少（从24减少到12）略微增加了PC1上的解释方差（即从40.4%增加到45.6%，图5）。此外，Ward分类每次都表明存在两个显著不同的组（PERMANOVA，p < 0.001），其中一个组仅包含雌性个体，这强调了持久性有机污染物比值上显著的性别效应（p < 0.001***）。由于性别影响强烈，基于12个持久性有机污染物比值的主成分分析再次分别针对雄性（n = 74）和雌性（n = 86）进行（图6）。

在基于12个持久性有机污染物比值的皮下脂肪主成分分析中（图6），Ward分类仍然表明存在两个显著不同的组（表2，PERMANOVA，p < 0.001）。然而，驱动主成分分析和个体分离的持久性有机污染物比值因性别而异。对于雌性（图6，左面板），6氯代同系物百分比（即%CB 6Cl，与PC1负相关）在PC1上（解释41.5%的方差）贡献最高。对于雄性（图6，右面板），PC1（解释49.8%的方差）与%CB 4Cl正相关，与%CB 6Cl和%BDE 100负相关。雌性个体未按采样地点明显分离（图6，左面板）。相反，对于雄性，第一组（n = 57）包含了87%的搁浅或兼捕海豚（即近海或大陆架相关个体），来自所考虑的不同地点，包括英吉利海峡（东部和西部）的所有个体以及比斯开湾（96%）、葡萄牙大陆（88%）和爱尔兰（50%）的大部分搁浅或大陆架兼捕个体，还包括相当比例在比斯开湾远洋水和马德拉岛外海采样的海豚（图6，右面板，表3）。

或者，第二组（n = 17）包括了在马尾群岛采样的7头海豚（占样本的78%）和来自比斯开湾离岸水域的3头个体（占27%），以及来自爱尔兰的7头搁浅或兼捕海豚（占50%）、1头来自比斯开湾近海水域的个体和1头来自葡萄牙本土的个体（图6右图，表3）。

3.3. 在选定的生态示踪物二维图上的个体剖面

观察到了两种主要的个体剖面：i）一种"远洋型剖面"，由比斯开湾离岸水域少量活检采样的海豚和爱尔兰少量搁浅个体所支持，该类型在短期尺度上具有更高的δ3?S值，在长期尺度上具有更高的%CB 4Cl比值（图7）或更高的肾脏镉（Cd）浓度（图8）；ii）一种"近海型剖面"，由大多数搁浅或兼捕个体所呈现，无论其采样地点如何，其皮肤中的δ3?S值均低于比斯开湾远洋域的海豚，且脂肪中的%CB 4Cl比值相对较低（图7），或与Lahaye等人（2005）得出的50 μg·g?1 d.w.这一"阈值"相比，肾脏Cd浓度相对较低（图8）。

3.3.1. 搁浅/兼捕与活检个体中的短期与长期示踪物对比

δ3?S值和%CB 4Cl比值是解释基于同位素的主成分分析（PCA）前几个成分方差（图3）以及雄性中POP比值（图6右图）方差贡献最大的两种生态示踪物，这揭示出与陆架相关的近海型海豚相比，比斯开湾的远洋海豚通常具有更高的δ3?S值和更高的%CB 4Cl比值。因此，它们分别被用作短期（δ3?S值）和长期（%CB 4Cl）示踪物，以识别至少两种主要的"剖面"（即远洋型与近海型，见上文）。比斯开湾的一些搁浅个体（浅蓝色三角形）表现出与远洋个体（深蓝色圆形）更为相似的δ3?S值，表明其可能在短期尺度上呈现潜在的"远洋型剖面"，但在长期尺度上（即相对较低的%CB 4Cl比值）明显呈现近海型剖面。相反，来自葡萄牙本土的1头搁浅个体在短期尺度上表现出预期的低δ3?S值，与大多数搁浅个体相近，但在长期尺度上却具有较高的%CB 4Cl比值（即远洋型剖面）。

3.3.2. 仅针对搁浅或兼捕个体的短期与长期示踪物对比

大多数搁浅或兼捕个体无论其搁浅地点如何，其肾脏Cd浓度均低于50 μg·g?1 d.w.（图8），这可能表明这些海豚具有长期的近海型剖面。仅有13头搁浅或兼捕个体（包括来自爱尔兰的7头、来自英吉利海峡东部的1头、来自比斯开湾的2头、来自西班牙的1头和来自葡萄牙本土的2头）的肾脏Cd浓度高于这一"阈值"（图8），这可能表明这些个体在长期尺度上具有潜在的远洋型剖面。然而，由于离岸水域中活检动物的肾脏Cd数据不可得，本研究中无法进行此类直接比较。

4. 讨论

4.1. 生态分化

4.1.1. 短期至中期的生态分化

利用皮肤中的同位素比值分析揭示，在比斯开湾深海远洋水域以及马尾群岛采样的个体与陆架相关的（搁浅或兼捕）个体之间，存在显著的分化，且这种分化与其采样地点无关。这种短期的同位素分化与先前基于胃内容物数据所报告的比斯开湾远洋海豚与近海海豚之间在食性和觅食栖息地方面的差异相吻合。因此，有研究表明，比斯开湾深海远洋水域的普通海豚主要以中上层鱼类为食，例如灯笼鱼科（Myctophidae）的Notoscopelus kroyeri（Pusineri et al., 2007）。相比之下，比斯开湾陆架上的普通海豚主要以小型表层鱼类为食，例如欧洲沙丁鱼（Sardina pilchadus）、欧洲凤尾鱼（Engraulis encrasicolus）、马鲭鱼（Trachurus trachurus）和小沙丁鱼（Sprattus sprattus）（Faure et al., 2025, Meynier et al., 2008）。来自更北部水域的搁浅普通海豚甚至被发现会捕食底栖物种，例如三鳍鳚属（Trisopterus spp.）和其他鳕鱼类（Albrecht et al. 2026）。作为兼性广食性捕食者，其食性组成很可能由两个因素所塑造：一是为满足能量需求而对猎物的偏好（Spitz et al., 2010），二是猎物可获得性的空间变化（Albrecht et al., 2026, Murphy et al., 2025）。

尽管短期生态示踪物（测量于皮肤）显示出这种远洋型-近海型的分化，但我们所采样到的少数搁浅普通海豚——主要来自爱尔兰水域和比斯开湾——却表现出与远洋个体相似的同位素值。这导致由分类所界定的两组之间出现部分重叠。这一重叠首先可以用一类可能源自深海远洋水域的搁浅动物子集来解释。第二个假设是，一些个体在数周至数月的时间内可能于近海与远洋域之间往返活动，从而使这些个体呈现出中间的同位素值。各地点内低营养级消费者之间的同位素差异也可能导致海豚体内测得中间值。最后，一些来自陆架和离岸水域的海豚猎物之间相似的同位素值，也可能解释分类所界定的两组之间这种部分重叠现象。就后两点而言，在比斯开湾北部与南部之间，以及陆架上从浅水到深水梯度上，确实有研究报道了多种鱼类和头足类物种的同位素值存在较大差异（Chouvelon et al., 2012）。此外，在比斯开湾，小型近海表层鱼类猎物与来自离岸水域的小型远洋猎物之间的δ13C值尤为接近（小型近海表层鱼类猎物的δ13C平均值范围：?17.8‰至?18.7‰；小型远洋猎物：?18.6‰至?18.8‰；Chouvelon et al., 2012）。而近海猎物与远洋猎物之间的δ1?N值差异则较大（Chouvelon et al., 2012）。据此，肌肉中的δ1?N和δ3?S值（而非δ13C值）主要支持了中期尺度上不同采样地点陆架相关个体之间所观察到的显著差异。

4.1.2. 长期生态分化

将脂肪中的POP比值作为生态示踪物的应用，也在长期尺度上显示出了远洋型与近海型普通海豚之间的分化，尤其是在雄性中，尽管其程度不如稳定同位素数据所反映的分化显著。在雄性中，在马尾群岛外通过活检采样得到的大多数海豚被划分到一个显著独立于其他的组中。基于包括多氯联苯（PCB）、滴滴涕（DDT）、氯代三环醚（mirex）和六氯苯（HCB）在内的POP浓度，此前已观察到马尾群岛个体与来自葡萄牙本土个体的分化（Valente et al., 2025）。与来自葡萄牙西北部陆架的个体相比，来自马尾群岛的普通海豚发现具有更高的DDT/PCB比值。这种模式可能反映了在农业活动（即农药的使用）方面，历史上比工业活动在马尾群岛更为突出（Valente et al., 2025）。此外，在马德岛外采样的雄性被显著划分出，与比斯开湾离岸水域采样到的一部分海豚归入一组，而几乎所有比斯开湾的搁浅/兼捕雄性（仅排除1头个体）以及英吉利海峡的所有雄性则被划分入另一组。对于后者雄性而言，这凸显了它们在其一生中可能长期依赖近海资源。

关于二噁英和呋喃的模式，与陆架相关的（搁浅或兼捕）个体相比，来自远洋域的普通海豚中两种高度氯代同系物（即1,2,3,4,6,7,8-HpCDD和OCDD）的平均PCDD/Fs浓度更高，尽管个体间变异较大。由于已知高氯代PCDD/Fs会在海洋食物网中发生生物稀释（Castro-Jiménez et al., 2021），在远洋普通海豚中观察到的高氯代同系物浓度和比例升高，可能与饮食差异（而非PCDD/Fs的运输迁移）有关，加之这些个体摄食的头足类比例较高，因为OCDD在头足类中占主导地位（Bocio et al., 2007）。这一结论仍有待通过专门针对近海与远洋消费者的PCDD/Fs测量值来进一步调查。

最后，肾脏Cd浓度的应用揭示，来自任意地点的搁浅/兼捕海豚大多呈现长期的近海型剖面，除爱尔兰的部分个体以及来自葡萄牙本土和比斯开湾的少数搁浅个体外。同样，也不能排除一些搁浅动物源自深海远洋水域的可能性，尤其是陆架较为狭窄的地区。此外，有报告称近年来爱尔兰的搁浅动物摄食富含镉的猎物——头足类——的比例大幅增加——体重百分比从6.5%增至37%（Albrecht et al., 2026），这也可能在一定程度上解释了爱尔兰个体在肾脏Cd浓度上的分散性。综合来看，我们的结果表明，将肾脏Cd浓度与POP比值同时作为长期生态示踪物加以组合，对于识别代表不同栖息地及资源利用的生态单元是合理的。

4.2. 对保护与管理的启示

目前，OSPAR第II、III、IV区域中东北大西洋普通海豚被划分为单一管理单元（MU）（Murphy et al., 2021），这完全基于遗传学研究，研究提示该区域存在单一自由交配种群（Mirimin et al., 2009, Moura et al., 2013）。由于马卡罗尼西亚海域仅在2025年才被纳入OSPAR区域范围，因此有必要重新评估普通海豚遗传管理单元与OSPAR评估单元的边界。生态示踪物为评估大型且易受影响的海洋物种——鲸类——种群片段的生态分化提供了补充方法，正如先前的研究建议的那样（Esteban et al., 2016, Giménez et al., 2018）。尽管普通海豚在东北大西洋具有很高的潜在移动能力，但我们的结果表明，普通海豚在欧洲大西洋水域形成了多个生态群（或种群片段）。

更具体地说，在近海与远洋域之间观察到了短期（数周至数月）以及长期（数年）尺度上的生态分化，尽管两种栖息地之间的往返活动很可能经常发生。这种分化促进了在东北大西洋划定至少两个普通海豚管理单元，尤其是考虑到兼捕主要发生在比斯开湾的近海水域。东北大西洋普通海豚的这一生态种群分化，与Caurant等人（2009）利用同位素、脂肪酸和污染物分析所观察到的分化结果相吻合。Caurant等人（2009）的结果甚至提示了三个管理单元，即一个远洋型单元和两个近海型单元，其中凯尔特海陆架与比斯开湾及伊比利亚半岛陆架相分隔。

在最新的鲸目动物空中调查（SCANS-IV，2022年夏季进行）和爱尔兰ObSERVE II调查中，物种分布向北变化的近期趋势已被揭示（Gilles等，2023；Giralt Paradell等，2024）。这种向北扩张导致近年来大量普通海豚涌入爱尔兰水域，2021年夏季报告的个体数量为594,293只，而2015年同期的个体数量为42,214只（Rogan等，2016；Giralt Paradell等，2024）。因此，这种向北扩张或许可以解释为什么Caurant等人（2009）在15多年前观察到的凯尔特海水域（爱尔兰）与比斯开湾水域海豚之间某些生态示踪剂（如肾脏中的镉）的差异，如今已不再存在。因此，在定义此类捕食者的生态种群单元（MU）时，必须不仅考虑季节性迁徙，还要考虑可能本身与猎物移动或猎物构成变化相关的时间性变迁。

**4.3 潜在偏差的考量**

**4.3.1 季节效应**

比斯开湾普通海豚分布的季节性变化已为人所知，这可能与其主要猎物在冬季向近岸移动有关（Meynier等，2008；Pusineri等，2007）。因此，在春季和夏季，比斯开湾的大陆坡及更远的离岸水域已发现有较高的普通海豚密度，而在秋季和冬季，大陆架上的密度较高（Laran等，2017；Virgili等，2024）。在爱尔兰和英国附近水域也观察到了这种季节性分布（Murphy等，2013；Giralt Paradell等，2024）。因此，本研究考虑了季节效应（详细信息见补充资料），以区分季节效应与区域差异，这对于评估生态种群结构是必要的（Quérouil等，2013）。尽管在采样季节方面相对不均衡——比斯开湾离岸水域的海豚是在晚春和夏季采样（搁浅个体或被误捕个体），而大陆架相关个体和马德拉个体的采样则贯穿全年——但当仅考虑在春季和夏季搁浅或活检的个体时，皮肤中所有同位素比值仍显示出远洋型和沿岸型普通海豚之间的分离。这表明当考虑多季节采样的个体时，季节并非观察到的生态分离的主要驱动因素。

**4.3.2 生物学效应**

当在多元种群分析（POP）中同时纳入雌性和雄性时，观察到了明显的性别效应，即使考虑的是POP比值（而非浓度）。在鲸目动物中，性成熟雌性随时间推移体内有机氯负荷会下降，因为它们在怀孕和哺乳期间会将这些化合物转移给后代（Aguilar和Borrell，1994；Barbosa等，2018）。在本研究中，雌性的POP浓度确实低于雄性（待论文接受并发表后，将在此处插入数据链接）。此外，来自各地点的多只雌性构成了一个显著不同的群体，主要归因于其高氯代或高溴代POP比值较高。这一结果表明，在妊娠期和哺乳期期间，雌性脂肪组织中低氯代POP减少，是因为低氯代POP的转移率更高。这与已有文献一致：高氯代POP因此脂质溶解度更高的组分，相比低氯代POP，从脂肪组织转移到循环系统和乳汁的效率更低（Tanabe等，1994）。在雌性中观察到的模式也证实了有机氯杀虫剂（OCPs）相比多氯联苯（PCBs）的转移率更高的文献记录（Borrell等，2001）。更普遍地说，雄性的POP负荷随体长增加而增加，体长是年龄的替代指标（Borrell，1993）。因此，在仅考虑雄性时，使用POP比值作为生态示踪剂似乎是揭示分离过程更为合适的做法。尽管还存在其他一些局限，包括某些地点（如英吉利海峡）样本量较小，但通过针对较大个体进行活检、在搁浅个体中选择特定体长、或分别对雌雄个体进行分析（对于POP），个体体长和性别相关的其他潜在偏差得到了一定程度的限制。

**4.4 使用多示踪剂和多种组织的好处**

此处，短期、中期和长期时间尺度分别指整合了数周、数月及数年信息的生态数据。选择在至少两个不同时间尺度的多种组织中测量的生态示踪剂，为跨这两个时间尺度的普通海豚群体之间存在生态差异提供了证据。然而，由于动物是在东北大西洋的不同地点采样的，因此使用稳定同位素作为示踪剂时差异更为明显，这是预期的结果。更普遍地说，在使用综合生态示踪剂（即多种来源混合导致一个综合测量值）的此类研究中，必须牢记只有测量值的差异才具有信息量。相反，发现的相似性可能是由不同栖息地的不同食物来源贡献所致，导致相同的测量值（例如相似的稳定同位素值和/或污染物负荷）。此外，不同地点之间的多示踪剂特征可根据示踪剂组合的不同而存在很大差异。这强调了充分选择与所关注时间尺度相关的生态示踪剂的重要性。

从另一角度来看，本研究也强调了某些生态示踪剂和组织的特点及局限性。与使用搁浅动物不同，使用活检组织（用于皮肤中的稳定同位素和脂肪组织中的POP）的优点在于能够确定样本的精确地理来源，尽管个体的生物学参数可能缺失（如体长、年龄、繁殖状态）。在较大的雄性个体中使用POP比值，可以限制脂溶性POP的潜在脱卸效应，这种效应已在繁殖雌性中观察到。此外，使用肾脏镉作为长期生态示踪剂是相关的（Lahaye等，2005），并与使用POP形成互补。它还有可以用于雌性和雄性的优点。然而，该组织只能从搁浅或被误捕的海豚中获得。

**5 结论**

在普通海豚多种组织中测量的稳定同位素值、POP比值和镉浓度在追踪欧洲大西洋普通海豚的生态分离方面具有互补性。结果表明，雄性在此类多示踪剂方法中可能更为适用，尤其是当使用POP数据时（尽管是以比值形式）。但也需考虑到，雌性个体的分散可能在东北大西洋种群中起着介导基因流的作用（Ball等，2017）。

总体而言，本研究揭示了优先觅食栖息地以及跨时间尺度的持续沿岸-远洋分离，尽管区域之间可能存在交流，最可能发生在大陆架较窄的地方。中期分析（反映数月尺度）进一步表明凯尔特海（爱尔兰）与比斯开湾大陆架之间可能存在交流。或者，英吉利海峡东部与其他大陆架之间，以及伊比利亚半岛与其他大陆架之间，交流可能较少。

作为一种预防措施，考虑到误捕压力的空间差异，在重新评估OSPAR评估单元的边界时（针对不需要种群级别分类的指标），建议对普通海豚至少考虑两个具有生态意义的单元（一个沿岸型，一个远洋型）。进一步的种群单元划定工作还应进行功效分析，考虑在东北大西洋所需样本量与种群规模及迁徙模式之间的关系。然而，本文建议考虑两个具有生态意义的单元，也考虑到了一项近期研究的结果，该研究表明比斯开湾法国海岸搁浅（即先验为沿岸型）普通海豚雌性的寿命在1997年至2019年间从24年急剧下降至17年（Rouby等，2025），支持采取预防措施。这些单元也可用于《欧洲海洋战略框架指令》下的环境报告，例如评估生物多样性（D1）和污染物（D8）指示因子的环境状况。

**资金来源**

本研究得到了法国环境部、海洋事务和渔业部，以及"France Filière Pêche"在法国DELMOGES项目下的资助（https://delmoges.recherche.univ-lr.fr/）。DELMOGES项目还得到了其协调方的资金支持，即拉罗谢尔大学、法国国家科学研究中心（CNRS）、法国海洋开发研究所（Ifremer）、布列塔尼西部大学、法国国家海洋渔业和水产养殖委员会（CNPMEM）和法国生物多样性办公室（OFB）。除DELMOGES项目外，法国搁浅网络和生物样本采集工作总体上得到了法国环境部、OFB和"拉罗谢尔都会区共同体"的支持。加利西亚搁浅网络由西班牙生态转型部生物多样性基金会、由欧盟"下一代欧盟"通过复苏、转型和韧性计划资助的"Revargal"项目，以及加利西亚自治区——加利西亚环境部提供资金。两个管理部门还提供了受保护物种生物样本采集的法律许可。马德拉合作者和采样得到了葡萄牙科学与技术研究基金会（"Funda??o para a Ciência e a Tecnologia I.P."，FCT）在战略项目UID/04292/2025（https://doi.org/10.54499/UID/04292/2025）（授予MARE）和LA/P/0069/2020（https://doi.org/10.54499/LA/P/0069/2020）（授予联合实验室ARNET）以及研究合同2023/08949/CEECIND（https://doi.org/10.54499/2023.08949.CEECIND/CP2851/CT0001）下的支持。阿维罗大学的样本采集由葡萄牙环境部"环境保护基金"计划和通过FCT的CESAM在UID/50017/2025（https://doi.org/10.54499/UID/50017/2025）和LA/P/0094/2020（https://doi.org/10.54499/LA/P/0094/2020）项目/拨款下资助。爱尔兰样本由爱尔兰海洋研究所-EMFF资助的爱尔兰脊椎动物尸检项目（2017–2019）下采集，该项目授予了爱尔兰鲸豚小组、科克区域兽医实验室和亚特兰大科技大学（招标参考编号：ITT17-024、ITT18-005和ITT18-050）。

**CRediT作者贡献声明**

Tiphaine Mille：审阅与编辑、撰写初稿、可视化、验证、调查、形式化分析。Paula Méndez-Fernandez：审阅与编辑、验证、资源、方法论、调查、数据管理、概念化。Florence Caurant：审阅与编辑、调查、概念化。Willy Dabin：验证、资源、数据管理。Fabien Demaret：资源、数据管理。Charlotte Dumortier：资源、数据管理。Marion Pillet：审阅与编辑、项目管理。Jér?me Spitz：审阅与编辑、项目管理、调查、资金获取、概念化。Amélia Viricel：审阅与编辑、项目管理、调查、资金获取、概念化。Catherine Munschy：审阅与编辑。Yann Aminot：审阅与编辑。Paul Tixier：审阅与编辑、资源。Jeremy J. Kiszka：审阅与编辑、资源。Philippe Marchand：资源、数据管理。Ana?s Venisseau：资源、数据管理。Maud Brault-Favrou：资源、数据管理。Carine Churlaud：资源、数据管理。Ga?l Guillou：资源、数据管理。Filipe Alves：审阅与编辑、资源、数据管理。Rita Ferreira：资源、数据管理。Pablo Covelo：资源、数据管理。Xabier Pin：资源、数据管理。Alfredo López：资源、数据管理。Andreia Torres-Pereira：资源、数据管理。Catarina Eira：审阅与编辑、资源、数据管理。Morena Gaudino：资源、数据管理。Brendan McHugh：审阅与编辑、资源、数据管理。Sinéad Murphy：审阅与编辑、资源、数据管理。Tiphaine Chouvelon：审阅与编辑、验证、监督、资源、项目管理、方法论、调查、资金获取、数据管理、概念化。

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Observatoire Pelagis，UAR 3462 拉罗谢尔大学/CNRS，法国拉罗谢尔17000