人为干扰塑造城乡梯度下被忽视的无脊椎动物模型系统中本地与外来蜗牛的群落格局

《Ecology and Evolution》：Anthropogenic Disturbance Shapes Native–Alien Community Patterns Across Urban–Rural Gradients in a Neglected Invertebrate Model System

　　

摘要 陆生蜗牛是一类多样性丰富但研究不足的生物类群，新物种不断被发现。然而，近期大量灭绝事件的发生，在很大程度上归因于外来物种的引入。城市化与栖息地干扰被公认为会促进机会主义物种和外来物种的扩散，但其对外来陆生蜗牛的影响却鲜有研究。本研究旨在检验外来蜗牛的存在与丰度是否受距道路、水源及人工建筑的距离，以及样地面积和本地物种存在情况的影响。研究人员在英国牛津郡的八个林地样地中，采用系统样方采样法对蜗牛种群进行了调查。物种鉴定基于形态学特征，并对分类学上存在歧义的类群辅以分子分析。共鉴定出24个物种（归为23个分类单元），其中包括5个外来种。结果表明，外来蜗牛在面积较小且受干扰的样地中更为普遍，其丰度随距道路距离的增加而降低。本地物种的存在似乎对外来物种入侵具有生物抗性（biotic resistance），尤其是在面积较大且受干扰较少的样地中。这些结果凸显了人类活动在塑造陆生蜗牛群落中的关键作用，并证明路边可作为外来蜗牛扩散的重要通道。相比之下，面积较大、本地群落更丰富的乡村样地则对外来物种入侵提供了生物抗性。鉴于城市化与栖息地改变的日益加剧，未来的保护策略应侧重于减轻人为干扰，并保护面积更大、连通性更好的自然区域，以支持本地生物多样性并限制生物入侵。

论文解读：人为干扰驱动城乡梯度下林地陆生蜗牛本地—外来群落格局

一、研究背景与问题提出

软体动物是最大的无脊椎动物门类之一，陆生蜗牛作为其中重要成员，全球已记录近25000种，但长期以来在生态学研究中受到忽视。陆生蜗牛个体小、隐蔽性强，常栖息于落叶层、土壤、苔藓和朽木等湿润微生境中，加之鉴定需要专业的分类学知识，导致其在生态研究中的代表性严重不足。然而，在过去的几个世纪中，大量软体动物物种已经灭绝，其中非海洋软体动物占软体动物总灭绝数的99%。外来物种的引入被反复确认为导致本地软体动物衰退和灭绝的重要驱动因素，其作用机制包括捕食、竞争、污损、杂交和栖息地改变等。

城市化与人为干扰被认为是促进机会主义物种和外来物种扩散的两大主要因素。干扰能够创造“开放生态位”供入侵物种利用，因此人类改造的环境往往被广适性物种占据，其中许多为外来种。这一过程在破碎化的城市景观中尤为明显，小而孤立的保护区虽然可作为庇护所，但强烈暴露于边缘效应和来自周边人工构筑物的繁殖体压力之下。相比之下，面积更大、破碎化程度更低的保护区能够减少边缘效应，支持更稳定的本地群落，进而可能对外来物种入侵产生生物抗性。

尽管蜗牛在生态系统中扮演着重要角色，但本地与外来物种之间的相互作用主要在其他生物类群中得到了研究，陆生蜗牛在全球大部分地区仍缺乏深入研究。英国约有100种陆生蜗牛，其中约20%被认为由人类引入。牛津郡拥有悠久的软体动物研究历史，但近期文献主要限于少数研究者的工作。因此，在城市化不断加剧的背景下，系统研究林地陆生蜗牛群落的本地—外来物种格局及其与环境变量的关系，具有重要的生态学与保护生物学意义。

二、研究内容与主要结论

本研究旨在探究牛津郡林地生境中本地与外来陆生蜗牛的多样性及其群落格局，重点检验以下假设：外来蜗牛的存在与丰度随人为干扰程度增加而升高，即在面积较小的林地保护区及更靠近道路和人工建筑的样方中，外来蜗牛的物种丰富度和丰度更高；而面积较大、本地群落更丰富的样地，外来入侵程度较低。研究同时探讨了距水源距离的潜在作用，以考虑湿度对陆生腹足类动物的生态重要性。

研究人员于2024年6月13日至22日在牛津郡的8个样地（分布于7个公园和自然保护区）开展采样，其中4个位于牛津城市区域（Trap Grounds、Aston's Eyot、Lye Valley、North Hinksey），4个位于乡村区域（Wytham Woods的两个独立样地、Tuckmill、Bagley Wood）。每个样地设置8个随机样方，样方面积为4 m × 4 m，采用系统样方采样法进行彻底搜寻。物种鉴定基于形态学特征，并对分类上存在歧义的隐存种辅以分子分析。共鉴定出24个物种（归为23个分类单元），其中包括5个外来种：庭院蜗牛Cornu aspersum、肯特蜗牛Monacha cantiana、环带蜗牛Hygromia cinctella、瑞士玻璃蜗牛Oxychilus navarricus和德拉帕尔诺德玻璃蜗牛Oxychilus draparnaudi。

研究结果表明，外来蜗牛在面积较小且受干扰的样地中更为普遍，其丰度随距道路距离的增加而显著降低。本地物种的存在对外来物种入侵表现出生物抗性，尤其是在面积较大且受干扰较少的样地中。城市样地通常表现出更高的外来物种比例，但Tuckmill作为乡村样地却表现出异常高的外来物种比例，这可能与其面积较小和靠近道路有关。研究结果凸显了人类活动在塑造陆生蜗牛群落中的关键作用，证明路边可作为外来蜗牛扩散的重要通道，而面积较大、本地群落更丰富的乡村样地则对外来物种入侵提供了生物抗性。

三、关键技术方法

本研究采用了以下主要技术方法：系统样方采样法，在8个样地各设置8个4 m × 4 m的随机样方，每个样方搜寻12至15分钟；形态学鉴定，依据Cameron的英国陆生蜗牛检索表，以贝壳形状、颜色、大小以及软体颜色、质地和气味为关键鉴定特征；分子分析，对16个隐存个体提取DNA，扩增细胞色素氧化酶亚基I（COI）基因片段，经测序后在GenBank和Bold Systems数据库中进行比对验证；距离变量估算，利用Google Maps测量每个样方中心到最近大型水源、柏油道路或停车场以及最近人工建筑（包括建筑物、铁路、柏油区域等）的欧氏直线距离；统计建模，采用二项广义线性模型（GLM）分析外来物种比例和外来个体比例的影响因素，并以广义线性混合模型（GLMM）作为敏感性检验，同时进行非度量多维尺度分析（NMDS）探究群落组成差异。

四、研究结果

4.1 报道物种

研究共记录23个分类单元，至少代表24个物种。其中5个为外来种：Cornu aspersum在4个城市样地和Tuckmill中被发现，但丰度较低，仅发现2个活体个体；Monacha cantiana除Wytham Woods第二个样地外在所有样地均有发现，丰度变化较大，从1个到28个个体不等；Hygromia cinctella在4个城市样地和Tuckmill中被发现，丰度差异显著，多数为死壳；Oxychilus navarricus仅在Aston's Eyot和Tuckmill两个样地中被鉴定；Oxychilus draparnaudi仅在Lye Valley被发现，包括8个活体和20个死壳。分子分析确认了形态学鉴定结果，与在线序列的相似性为97.3%至100%。

4.2 群落组成

各样地的总体个体丰度为：Trap Grounds 339个、Aston's Eyot 387个、Wytham Woods样地1为274个、Tuckmill 210个、Bagley Wood 99个、Lye Valley 364个、Wytham Woods样地2为187个、North Hinksey 141个。基于Bray–Curtis相异度的NMDS分析显示二维表示良好（stress = 0.034），大多数城市和乡村样地在排序空间中分离，但Tuckmill的位置向城市样地偏移，表明其群落组成与其他乡村林地不同。

4.3 外来物种丰度与环境变量的关系

第一个二项模型（外来物种比例）表明，外来物种比例受距道路距离（p = 0.041）、样地面积（p = 0.003）和本地物种数（p = 0.017）的显著影响。城市样地虽表现出更高的外来物种比例，但这一增加在统计上不显著。样地面积与城乡状态的交互作用接近显著（p = 0.058），样地面积与本地物种丰富度的交互作用也接近显著（p = 0.090）。距水源和人工建筑的距离无显著影响，因此被排除出模型。

第二个二项模型（外来个体比例）表明，外来个体比例受距道路距离（p < 0.001）、城乡状态（p < 0.001）、样地面积（p < 0.001）和距人工建筑距离（p = 0.031）的显著影响。距水源距离作为主效应不显著，但其与城乡状态的交互作用显著（p = 0.012）。城乡状态与距人工建筑距离的交互作用（p < 0.001）以及城乡状态与样地面积的交互作用（p < 0.001）均显著，表明这些环境变量的效应在城市和乡村样地之间存在差异。本地物种数无显著影响，因此被排除出模型。

五、讨论与结论

研究结果与入侵生态学和城市生态学的普遍理论一致，证实了人为干扰促进陆生蜗牛入侵的预期。外来蜗牛与距道路距离的显著负相关关系支持了路边易受入侵的观点，道路可作为外来物种扩散的通道，路边管理（如割草和土壤运输）可能促进入侵者沿这些通道扩散。道路还会改变邻近栖息地的结构和质量，如植被简化、土壤污染、落叶层连续性降低、湿度改变和温度波动加剧等，这些微生境变化可能降低对干扰敏感的本地物种的适宜性，同时为能够在受干扰环境中生存的广适性外来物种留下开放生态位。距一般人工建筑距离与外来丰度之间缺乏显著关系，可能表明其他建筑（如房屋）造成的栖息地改变不如道路的影响大。

外来物种比例与本地物种数之间的显著负相关关系强调了本地类群对外来入侵提供的生物抗性的重要性。外来个体丰度与本地物种数之间缺乏直接关系，可能表明个体丰度受落叶层深度、湿度、繁殖和其他环境变量的影响更大，且个体数通常比物种数具有更大的变异性，降低了检测显著关系的统计功效。距水源距离与两种外来丰度比例均无显著关系，表明水源可用性不是入侵成功的关键因素，外来物种对湿度的响应与本地物种没有差异。

面积与城乡状态的交互作用显著，距人工建筑距离与城乡状态的交互作用显著，表明这些变量的效应在城市和乡村样地之间存在差异。城市区域中靠近人工建筑往往增加干扰和外来物种建立的可能性，而乡村区域通常面积更大，人工建筑的影响可被更大、更连续的自然栖息地所缓解。面积与本地物种数的交互作用接近显著，表明本地物种对外来物种比例的影响可能部分取决于样地大小，在面积较大的区域，本地物种可能因更高的栖息地异质性而发挥更强的生物抗性。

Tuckmill虽被先验归类为乡村样地，但其异常高的外来物种比例（可能受道路邻近性和样地面积较小的影响）也提高了乡村样地的外来丰度平均值。本研究中收集的外来物种在南英格兰已相当广泛分布，因此它们在较大自然保护区中的丰度降低可能反映了其无法适应此类环境，而非缺乏引入。外来物种对引入栖息地的适应涉及遗传、表观遗传和生态过程，但鉴于这些物种在英国分布广泛且肺螺类腹足动物常能自交繁殖并对遗传变异减少具有抵抗力，其在较大保护区中分布受限的可能解释主要是生态性的：更丰富、更多样化的群落能够提供所谓的“生物抗性”来对抗生物入侵。

结论方面，城市化与栖息地破碎化是入侵的关键驱动因素，本研究为牛津郡林地陆生蜗牛的多样性和分布提供了新的见解，识别了影响外来类群存在与丰度的因素。研究强调了人为干扰在促进外来陆生蜗牛生物入侵中的重要性，外来入侵者丰度与距道路邻近性之间的强关系凸显了人为活动在创造有利于入侵者条件中的作用，并呼吁在基础设施建设中给予特别关注。然而，外来丰度与距一般人工建筑距离之间缺乏显著关系表明，并非所有类型的人为干扰都具有同等影响。研究结果还表明，城市和乡村样地对人为干扰的响应不同，城市区域可能因栖息地更小、更破碎而更容易受到入侵。未来研究应采用跨类群方法评估这些模式在不同生物类群和栖息地类型中的一致性，并详细研究本地与外来蜗牛物种之间的生态相互作用，以阐明较大保护区中生物抗性的确切机制。