《Ecology》：Native earthworms and roe deer in temperate forests: Friends in the sun, foes in the shade
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随着欧洲森林中鹿种群数量增加及树木死亡导致的林冠开敞度上升，理解这些变化如何影响地上与地下生物群落及生态系统功能变得日益重要。蚯蚓构成了欧洲森林土壤中最大的动物生物量，并在分解、碳与养分循环及土壤形成中发挥核心作用。然而，蚯蚓对林冠开敞度和鹿啃食的响应几乎仅在
随着欧洲森林中鹿种群数量增加及树木死亡导致的林冠开敞度上升，理解这些变化如何影响地上与地下生物群落及生态系统功能变得日益重要。蚯蚓构成了欧洲森林土壤中最大的动物生物量，并在分解、碳与养分循环及土壤形成中发挥核心作用。然而，蚯蚓对林冠开敞度和鹿啃食的响应几乎仅在北美北部被研究，那里的相互作用涉及白尾鹿（Odocoileus virginianus）以及主要为非本地和入侵性的蚯蚓。本研究在温带欧洲森林中，跨75个实验斑块（54个郁闭林冠斑块和21个实验性创建的林冠空隙斑块）检验了狍（Capreolus capreolus）与林冠开敞度如何交互影响原生蚯蚓群落。在空隙建立五年后，研究人员从每个斑块的两个样地（围栏样地与对照样地）中采集了蚯蚓及相关的环境变量。研究发现，狍与林冠空隙交互影响蚯蚓群落。在郁闭林冠下，狍降低了蚯蚓的生物量与密度。若狍不存在，林冠空隙对蚯蚓无影响；但若狍存在，林冠空隙通过植被介导的途径及提高土壤含水量而增加了蚯蚓的生物量与密度。这些效应的幅度因蚯蚓生态类群（anecic物种，即创建深而持久洞穴并将地表凋落物与深层土壤连接的蚯蚓，对比endogeic物种，即完全在土壤内生活与取食的蚯蚓）及生活史阶段（幼体对比成体）而异。狍的间接效应尤其有利于幼体。这些结果与北美北部白尾鹿与非本地蚯蚓的模式形成对比，在北美北部，白尾鹿的存在通常促进蚯蚓。研究人员关于狍对地下蚯蚓直接与间接效应的结果，为鹿种群与林冠结构对森林土壤生物多样性和生态系统功能的复杂相互作用提供了新见解。
论文解读：狍与林冠空隙对温带森林原生蚯蚓群落的交互效应
一、研究背景与科学问题
大型草食动物是驱动森林生态系统过程的关键因子，通过啃食、践踏及粪便和尿液输入，影响植物生长、群落组成和凋落物性质，并进一步级联作用于土壤养分矿化、微生物和分解者活性。蚯蚓作为生态系统工程师，构成了欧洲森林土壤中最大的动物生物量，在分解、碳氮循环、土壤团聚体形成及水分调节等关键生态功能中发挥核心作用。然而，关于大型草食动物与蚯蚓相互作用的研究几乎全部集中于北美北部，且主要涉及白尾鹿（Odocoileus virginianus）与非本地入侵蚯蚓，这些研究普遍报道白尾鹿的存在促进了入侵蚯蚓的生物量与密度。欧洲森林中蚯蚓为原生种，且与植物、土壤和大型草食动物长期共进化，其生物地理与进化背景与北美截然不同。此外，白尾鹿体型约为狍（Capreolus capreolus）的三倍，尽管啃食策略相似。同时，全球变化背景下欧洲鹿种群持续上升，树木死亡导致的林冠空隙日益增多，但狍与林冠空隙对原生蚯蚓群落的联合效应几乎未被实验检验。仅有一项北美研究结合了鹿围栏与林冠空隙操纵，发现白尾鹿通过植被变化间接促进入侵蚯蚓，而林冠空隙因凋落物条件不利而降低蚯蚓种群。鉴于上述知识空白，研究人员在德国温带混交林中开展了全因子配对野外实验，以检验狍与林冠空隙对原生蚯蚓群落的交互效应及其潜在机制。
二、研究设计与主要结论
研究在德国维尔茨堡大学森林进行，该森林以欧洲白蜡、欧洲山毛榉、枫、鹅耳枥和栎为主，土壤为钙质壤土，狍为唯一大型草食动物，密度为20–30只/平方公里。2018–2019年冬季实施两类林冠操纵：聚集式树木移除创建了21个直径约30米的林冠空隙斑块，分散式移除及未处理斑块因一年内林冠快速郁闭而合并为54个郁闭林冠斑块。2019年5月，在每个斑块内建立配对样地设计：一个6米×6米的围栏样地（排除狍）和一个未围栏对照样地（狍可进入），形成四种处理组合：林冠空隙+狍存在（n=21）、林冠空隙+狍不存在（n=21）、郁闭林冠+狍存在（n=54）、郁闭林冠+狍不存在（n=54）。2024年9–10月，研究人员通过手拣与芥末溶液驱赶法采集蚯蚓，共获得1509个个体，其中1196个幼体、313个成体；内栖（endogeic）类群最丰富（947个），其次为深栖（anecic）类群（550个）和表栖（epigeic）类群（8个）。同时测定了植被覆盖度、凋落物深度与质量、土壤pH、土壤含水量及土壤微生物生物量等环境变量。
研究发现，狍处理显著影响蚯蚓生物量与密度，林冠条件无显著主效应，但林冠与狍的交互作用对密度显著、对生物量边缘显著。计划对比显示：郁闭林冠下，狍存在显著降低总蚯蚓生物量33%、边缘显著降低密度22%；林冠空隙中狍无检测效应。反之，仅当狍存在时，林冠空隙增加蚯蚓生物量15%和密度21%；狍不存在时林冠条件无效应。效应幅度因生活史阶段和生态类群而异：郁闭林冠下狍显著降低成体及深栖蚯蚓的生物量和密度，而对幼体和内栖类群无显著影响；狍存在时林冠空隙显著增加幼体密度及深栖和内栖类群密度。结构方程模型分解显示，郁闭林冠下狍对蚯蚓生物量和密度具有强负直接效应（分别-0.227和-0.206），部分被正间接效应抵消，净效应为负；林冠空隙中狍的直接效应减弱，间接效应增强（生物量0.050、密度0.137），导致总生物量净效应近中性、总密度净效应为正。正间接效应主要源于狍降低灌木层盖度，进而增加草本层盖度，草本层促进土壤含水量，土壤含水量对蚯蚓有正效应。土壤微生物生物量受灌木层负向、受凋落物质量、土壤pH和含水量正向影响，且与蚯蚓密度负相关。
三、关键技术与方法
研究采用的主要技术方法包括：全因子配对野外实验设计，在75个斑块中设置围栏与对照样地，结合林冠空隙操纵；蚯蚓采样采用手拣结合芥末溶液驱赶的标准化方法；环境变量测定包括植被覆盖度目测估计、凋落物深度测量、凋落物碳氮比（C:N）基于TRY植物性状数据库计算、土壤pH在CaCl2溶液中测定、土壤微生物生物量采用O2-微补偿系统测定底物诱导呼吸（MIRR）并换算为微生物碳、土壤含水量采用烘干称重法；统计分析采用（广义）线性混合效应模型（LMM/GLMM）检验处理效应，负二项分布处理计数数据，Type III Wald χ2检验显著性，Holm校正的计划对比检验交互效应；机制解析采用分段结构方程模型（pSEM）框架，将直接与间接效应分解，并基于林冠×狍交互项进行简单斜率近似以获得林冠依赖效应。
四、研究结果详解
处理对蚯蚓的效应：总蚯蚓生物量和密度均受狍处理显著影响，林冠条件无显著主效应，但林冠×狍交互对密度显著、对生物量边缘显著。郁闭林冠下狍存在显著降低总生物量33%、边缘显著降低密度22%；林冠空隙中狍无检测效应。林冠空隙仅在狍存在时增加蚯蚓生物量15%和密度21%，狍不存在时无效应。土壤pH增加总生物量并对密度有边缘正效应，土壤含水量不显著。
生活史阶段差异：狍效应因生活史阶段而异，狍×生活史阶段交互显著，密度存在边缘显著的三方交互。郁闭林冠下狍显著降低成体蚯蚓生物量和密度，林冠空隙中无狍效应；幼体密度仅在狍存在时因林冠空隙显著增加。
生态类群差异：狍效应因生态类群而异，狍×生态类群交互显著，三方交互对密度显著、对生物量边缘显著。郁闭林冠下狍显著降低深栖蚯蚓生物量和密度，内栖类群无效应；狍存在时林冠空隙边缘显著增加深栖生物量、显著增加深栖和内栖密度，狍不存在时无效应。
狍对蚯蚓的直接与间接效应：郁闭林冠下狍对总生物量和密度具有强负直接效应，部分被正间接效应抵消，净效应为负；林冠空隙中直接效应减弱，间接效应增强，导致总生物量净效应近中性、总密度净效应为正。正间接效应源于狍降低灌木层盖度，灌木层抑制草本层，草本层促进土壤含水量进而促进蚯蚓。土壤微生物生物量受灌木层负向、受凋落物质量、土壤pH和含水量正向影响，且与总密度负相关。幼体受益于草本层盖度、土壤含水量和pH，成体受狍存在和凋落物深度约束；深栖蚯蚓对狍存在和凋落物深度负响应，内栖蚯蚓对林冠空隙、草本层盖度和土壤含水量正响应、对土壤微生物生物量负响应。
五、讨论与结论
郁闭林冠下狍降低蚯蚓种群，与近75年前中欧森林的早期观察一致，但与北美白尾鹿促进入侵蚯蚓的研究形成对比，强调北美与欧洲森林生态系统在凋落物层厚度及原生-非原生蚯蚓系统上的本质差异。结构方程模型显示狍的强负直接效应在郁闭林冠下尤为突出，表明物理介导过程占主导，践踏导致的土壤压实和孔隙破坏对依赖持久大孔隙的大型成体蚯蚓影响尤为严重，而幼体体型小、活动性强且栖于浅层土壤，对物理扰动更具韧性，并更多响应间接的植被和水分变化。林冠空隙在狍存在时增加蚯蚓种群，与北美研究中林冠空隙降低入侵蚯蚓的结果不同，表明林冠开敞本身不必然降低原生蚯蚓种群，除非伴随直接土壤扰动。林冠空隙通过促进灌木层而间接抑制草本层并降低土壤含水量，狍啃食灌木层部分抵消了这一途径，草本层发育对内栖和幼体蚯蚓正相关。凋落物深度与蚯蚓生物量负相关，但狍对凋落物深度影响微弱，林冠空隙是凋落物动态的主导驱动因子，不支持狍通过凋落物途径影响蚯蚓的假设。土壤微生物生物量与蚯蚓密度负相关，且林冠空隙中微生物生物量较低，这可能反映反向因果关系，即高蚯蚓活动已消耗凋落物并因竞争碎屑资源而降低微生物现存量。土壤含水量与蚯蚓密度正相关，狍通过限制灌木层而间接增加土壤含水量，尤其在林冠空隙中，从而有益于蚯蚓，部分支持土壤水分介导机制。土壤pH主要受凋落物质量解释，反映长期林分特征而非短期狍效应。
研究结论：该研究首次提供实验证据表明，在温带欧洲森林中，林冠空隙与狍交互影响原生蚯蚓种群，产生依赖于森林结构的对比效应。在20–30只/平方公里的狍密度下，郁闭林冠中狍降低蚯蚓生物量和密度，而林冠空隙仅在狍存在时增加蚯蚓生物量和密度，主要通过植被结构和土壤含水量变化介导。这些结果证明草食动物对地下生物群落的影响不能孤立理解，而关键取决于干扰背景。由于研究为处理建立五年后的单一时间快照，生态后果应解释为背景依赖的，且可能因生态系统功能而异。郁闭林冠中高狍密度下蚯蚓生物量和密度降低可能减缓凋落物掺入和养分循环，而林冠空隙中狍存在下蚯蚓活性增强可能促进分解和土壤混合。林冠空隙中的短期地下益处不一定补偿啃食导致的树木更新和木本植物多样性损失。未来研究应结合多年重复采样及土壤压实、养分有效性和样地水平凋落物质量等额外变量，以阐明鹿-空隙-蚯蚓相互作用的机制。该研究强调，在快速变化的环境中，生态驱动因子必须组合研究而非孤立研究，因为其交互效应可从根本上改变生态系统响应。
